温度和褐变对一种淡水顶级捕食者功能反应的影响

《Journal of Animal Ecology》：Effects of temperature and browning on the functional response of a freshwater top predator

　　摘要

淡水湖泊正在变得越来越温暖和浑浊，这对生态系统的影响尚不明确。一个尚未解决的主要问题是这些变化将如何影响调节自上而下营养级联的捕食者的捕食率。我们研究了温度和浑浊度对关键捕食者——北方梭鱼（Esox lucius）的功能反应和捕食率的影响。首先，我们建立了一个简单的机制模型来描述温度和浑浊度对捕食者捕食率的影响。为了验证模型的预测，我们进行了两项实验室实验，在三种温度下分别测量了梭鱼在清澈水和浑浊水中的功能反应，并量化了从完全清澈到极度浑浊的水体中的捕食率。我们发现，即使在极端浑浊的情况下，温度和浑浊度对梭鱼捕食率的影响也非常微弱。在大多数情况下，梭鱼表现出渐近的II型功能反应，但在寒冷清澈的水中，捕食率转变为穹顶形的IV型功能反应，这可能是由于猎物群集行为的季节性变化所致。我们的结果表明，温度和浑浊度可能通过改变猎物行为来间接影响捕食者的功能反应，并支持这样的观点：浑浊度主要通过自下而上的效应影响食鱼鱼类，而不是通过改变它们的觅食效率。

1 引言

目前，淡水生物正面临着由快速环境变化引起的多种压力。气候变化导致温度升高，直接影响淡水生物的生命率（Gilbert等人，2014年）。同时，由于气候变化（降水和温度）、酸化以及土地利用变化，许多湖泊的浑浊度也在增加（Kritzberg等人，2020年；?kerlep等人，2020年）。这些压力的结合将对淡水生物产生重要而复杂的影响。温度升高会改变新陈代谢率和觅食行为，从而导致个体生物的生长、存活率和体型发生变化，进而影响种群动态和营养级联强度（Amarasekare，2015年；Uszko等人，2017年；Vasseur & McCann，2005年）。另一方面，浑浊度会减少光照可用性，对初级生产者产生负面影响，从而对消费者的生长和生物量产生负面自下而上的效应（Karlsson等人，2009年；Van Dorst等人，2020年）。浑浊度还会恶化视觉条件，这可能会改变依赖视觉的捕食者的捕食率（J?nsson等人，2011年），并对淡水食物网的结构和稳定性产生生态学影响。在浊度增加的情况下，也报告了类似的觅食性能下降（Ortega等人，2020年），这与依赖视觉的捕食者对视觉条件恶化敏感的观点一致。食鱼鱼类通过捕食浮游动物来调节淡水湖泊中的自上而下的营养级联（Carpenter & Kitchell，1996年；Schmitz等人，1997年；Terborgh & Estes，2013年）。在浅水清澈湖泊中，顶级捕食者的功能丧失与浮游动物和浮游植物主导的替代浑浊状态的显著转变有关（Br?nmark & Weisner，1992年；Scheffer & Carpenter，2003年）。因此，我们预测这些后果的能力在很大程度上取决于理解温度和浑浊度如何影响淡水食鱼鱼类的捕食率。视觉觅食理论已被开发出来，用于模拟视觉条件恶化对淡水湖泊生态动态的影响（Clark & Levy，1988年；Hansen & Beauchamp，2015年；Rohan等人，2021年）。这一框架的一个核心假设是，鱼类的捕食率受到其反应距离的限制：即它们能够视觉检测并反应到猎物的最大距离。大多数淡水食鱼鱼类使用基于对比度的视觉系统来检测猎物（De Robertis等人，2003年），而浑浊度会显著缩短捕食者检测猎物的距离（J?nsson等人，2013年；Ran?ker等人，2012年）。因此，视觉觅食模型预测捕食者的捕食率会随着浑浊度的增加而急剧下降。然而，情况并不总是如此，因为捕食者的捕食率不仅取决于捕食者的绝对性能，还取决于捕食者和猎物之间的相对性能。一个很好的例子是关于梭鱼（Esox lucius）温度依赖性觅食的研究。当梭鱼捕食冷水特化物种褐鳟（Salmo trutta）时，捕食率在11°C以下会急剧下降，这是因为在较低温度下梭鱼和鳟鱼的相对游泳性能发生了变化（?hlund等人，2015年）。如果捕食者和猎物的相对视觉性能在某个可见度阈值以下发生变化，捕食效率的类似突然变化也可能与浑浊度有关。因此，要理解气候变化对淡水食物网的影响，就需要在现实的温度和浑浊度情景下量化捕食者的捕食率。功能反应是我们将消费者捕食率纳入种群和群落水平模型的最可靠工具。这些是根据经验估计的函数，描述了人均捕食率如何随猎物密度变化。最常用的模型是Holling的II型功能反应。对于捕食者来说，它描述了捕食率（F）如何随猎物密度（N）变化，其中a是攻击率，即捕食者的狩猎效率；h是处理时间（时间/猎物），而处理时间的倒数1/h表示捕食者在饱和猎物密度下的最大摄入率。其他形式的功能反应也是可能的，但较为罕见，包括线性I型、S型III型或穹顶形IV型反应（Holling，1961年；Jeschke等人，2004年）。理论表明，即使功能反应参数的相对较小变化也可能对食物网的稳定性和持续性产生重大影响（Gilbert等人，2014年；Vasseur & McCann，2005年）。功能反应的参数具有可以直接转移到视觉觅食模型中的机制解释。攻击率a可以表示为猎物遭遇率和捕获成功的乘积，而遭遇率则是捕食者反应距离的平方与捕食者和猎物的相对速度的乘积，所有这些都会受到视觉条件和温度的影响（DeLong，2021年；Pawar等人，2012年）。对于淡水食鱼鱼类来说，功能反应的估计极为罕见。在Uiterwaal等人（2022年）回顾的510项关于捕食者功能反应的实验研究中，只有10项涉及食鱼鱼类，其中5项来自淡水湖泊（Alexander等人，2015年；Cuthbert等人，2020年；Czesny等人，2001年；Galarowicz & Wahl，2005年；Wasserman等人，2016年），5项来自海洋栖息地（Anderson，2001年；Buckel & Stoner，2000年；Harborne，2012年；Johnson，2006年；Wright等人，1993年）。然而，很明显，食鱼鱼类的功能反应在参数和形状上因栖息地复杂性、同种密度和体型比例等因素而异（Alexander等人，2015年；Anderson，2001年；Buckel & Stoner，2000年）。据我们所知，还没有研究估计温度或视觉条件对任何淡水食鱼鱼类功能反应的影响。在这里，我们研究了温度和浑浊度对一种淡水顶级捕食者——北方梭鱼（E. lucius L.）的功能反应和捕食率的影响，这种捕食者以丰富的广食性浮游动物——鲫鱼（Rutilus rutilus L.）为食。梭鱼是一种 obligate piscivore，分布于全北界的湖泊、河流和半咸水栖息地（Bregazzi & Kennedy，1980年；Nilsson & Br?nmark，2000年）。它被广泛认为是一种关键物种，通过捕食软体、浅体型的鲤科鱼类（如鲫鱼和普通鲦鱼（Abramis brama Cuvier）来调节欧洲温带湖泊中的自上而下的营养级联，这些鱼类可以占欧洲湖泊总鱼生物量的大部分（Carpenter & Kitchell，1996年；Scheffer & Carpenter，2003年）。鲫鱼在浅水沿岸区域形成密集的群体，在生命早期仅以浮游动物为食，后来饮食变得更加多样化，包括浮游动物、大型无脊椎动物、藻类和植物（Estlander等人，2010年）。冬季通常被认为是温带淡水湖泊的一个静止期。虽然大多数温带变温动物在夏季最为活跃，但越来越多的人意识到许多温带湖泊在冬季所有营养级别的生物在空间和时间分布上都会发生显著变化（Salonen等人，2009年）。这里研究的两个物种就是这种动态的显著例子。在许多湖泊中，超过80%的鲫鱼种群在秋季从湖泊迁移到周围的溪流中，这些迁移是由觅食机会和梭鱼捕食风险之间的权衡驱动的（Br?nmark等人，2008年）。这些迁移的时间非常突然，通常发生在温度降至约8°C时（Skov等人，2010年）。有人假设这些突然的迁移是由于在低温下梭鱼和鲫鱼的相对游泳性能发生了变化（Hansen等人，2020年；Temple & Johnston，1997年）。也就是说，梭鱼在低于某个温度阈值时获得了相对于鲫鱼的显著性能优势。要解决这些观察结果的机制基础，需要研究捕食者和猎物在温度窗口内的相互作用。在这里，我们首先使用一个简单的机制模型来形式化这一假设，推导出温度和浑浊度对梭鱼捕食率影响的可测试预测，然后在梭鱼和鲫鱼从秋季开始到早春经历的条件下进行觅食实验来验证这些预测。

1.1 温度和浑浊度对梭鱼-鲫鱼相互作用影响的机制模型

我们在这里提出了一个简单的机制模型，描述了温度和浑浊度对梭鱼和鲫鱼之间捕食者-猎物相互作用结果的影响。该模型基于?hlund等人（2015年）开发的方法，但专门针对梭鱼和鲫鱼进行了调整，并扩展了浑浊度的影响。我们将捕食者的捕食率定义为遭遇率和捕获成功的乘积。遭遇率由以下公式给出：遭遇率 = 捕食者搜索面积 × 捕食者和猎物的巡航速度（vp和vr，单位：m/s）（Pawar等人，2012年）。搜索面积由以下公式给出：搜索面积 = 捕食者的反应距离（r，单位：米）（Pawar等人，2012年）。由于梭鱼主要是伏击型捕食者，我们将vp设为0。为了考虑浑浊度的影响，我们将r从清澈水中的1.5米变化到中度浑浊水中的1米，再到重度浑浊水中的0.5米。所选择的反应距离范围基于我们在后续实验中使用的0+年龄组的梭鱼的实证估计反应距离，以及实际浑浊度范围（Abs420/5，从0.01到0.40；Ran?ker等人，2012年）。我们将猎物的巡航速度建模为温度T的浅指数函数：vr = 0.1e0.15T，因为在15°C以下，鲫鱼的巡航速度对温度的依赖性较弱（Linl?kken等人，2010年；Persson，1986年）。我们假设捕食者的捕获成功（S）取决于捕食者攻击速度（vpa）和猎物逃逸速度（vre）之间的差异。具体来说，我们将捕获成功建模为：捕获成功 = (vpa ? vre)。这描述了一个S型函数，当捕食者和猎物的性能相等时，捕获成功率为0.5；当捕食者表现优于猎物时，捕获成功率接近1。这个函数与梭鱼捕食鲤科鱼类时的数据一致（Jolles等人，2022年）。根据?hlund等人（2015年）的数据，我们将梭鱼攻击速度的温度依赖性建模为：b表示达到50%性能的温度阈值。对于梭鱼，我们设定b = 5（图1a）。鲫鱼逃逸速度vre的温度依赖性尚不清楚。因此，我们假设其总体形状与梭鱼相似，差异来自参数b的变化，这会使猎物的性能曲线相对于捕食者的曲线水平移动（如图1c所示）。

图1：在低温下，当捕食者和猎物的相对游泳性能不同时，温度和浑浊度对捕食者捕食率的影响。(a, b) 如果温度对捕食者和猎物的游泳性能影响相似，捕食者的捕获成功率在温度范围内几乎保持不变（b，虚线），捕食率随温度单调增加。浑浊度（b中的蓝色和棕色线条）由于捕食者反应距离的减少而总体上降低了捕食率，并降低了捕食率温度依赖性的斜率。(c, d) 如果在低温下捕食者表现优于猎物，捕获成功率在性能差异最大的温度下最高（d，虚线），捕食率在中间温度下显示出局部最大值。捕食率的局部最大值高于捕获成功的最佳温度，因为捕食率是遭遇率（随温度增加）和捕获成功的乘积。我们使用这个模型来探索两种情景下捕食者和猎物相对游泳表现的情况。首先，当捕食者和猎物的表现相当接近时（图1a；bpike = 5；broach = 5.3），由于随着鲶鱼巡航速度的增加，遭遇率也随之增加，捕食者的摄食率会随着温度的升高而增加（图1b）。其次，当捕食者在较低温度下表现优于猎物时（图1c；bpike = 5；broach = 8），在5°C时捕获成功率最高，此时游泳表现的差异（vdiff）最大（图1d，虚线）。然而，摄食率在9°C时出现局部最大值（图1d，实线），因为摄食率是遭遇率（随温度升高而增加）和捕获成功率的乘积。在这两种情景下，褐变都会导致摄食率显著下降（图1b,d），并且温度依赖性的斜率也会减小。基于我们的机制模型，我们做出以下预测：（1）褐变会由于反应距离的减少而对梭鱼的攻击率和摄食率产生强烈的负面影响；（2）无论在褐色水中还是清澈水中，攻击率都会随着温度的升高而增加；（3）褐变会降低攻击率对温度的依赖性斜率；（4）在清澈水中，攻击率对温度的依赖性是向上凸的，在褐色水中则接近线性，这反映了在低温下梭鱼和鲶鱼表现的不匹配（图1d）。为了验证这些预测，我们进行了两项实验室实验，使用的是当年出生的梭鱼和鲶鱼。首先，我们在三种典型的冬季温度下估计了梭鱼的功能反应。其次，我们沿着从完全清澈到极度褐变的梯度，在两种猎物密度下测量了梭鱼的摄食率。由于这些实验温度的生态相关性取决于它们在自然界中出现的频率，我们还使用气候模拟量化了梭鱼和鲶鱼在其纬度范围内的季节性温度变化，并利用这些模拟来解释我们在当前和未来气候条件下的发现。

2 材料与方法

2.1 实验1

我们在一个完全因子化的觅食实验中量化了梭鱼对鲶鱼的摄食功能反应，实验设置了三种温度（5°C、9°C、13°C）、两种视觉条件（清澈水与适度褐变水）和四种猎物密度（2条、5条、10条、20条鲶鱼），实验在700升的容器中进行（湿润体积为121厘米长×104厘米宽×56厘米深）。温度和褐变程度反映了瑞典南部湖泊在10月至4月期间的典型条件。所有24种处理组合都重复了八次（共192次试验）。试验连续进行在八个时间块中，每个时间块包含所有24种处理组合各一次；在块内，24次试验是随机分配的，并且块是依次执行的。每次试验平均持续23.5小时，之前有一个15分钟的适应期。我们使用了24条梭鱼，分成四组，每组六条。每天使用一组梭鱼，并且组与组之间轮换，以便每个个体每四天被重新使用一次。因此，梭鱼在连续试验之间经历了标准化的4天饥饿期，温度为9°C。每天，活跃组中的六条梭鱼被随机分配到当天进行的六次试验中。梭鱼是在2023年1月在Krankesj?n湖通过电捕鱼法捕获的。运输到隆德大学后，梭鱼被麻醉、标记了耳标，并在9°C的实验室条件下适应了10-13天，使用的是过滤和充氧的水。每个容器被一个带孔的亚克力屏风分成两个部分，每侧有六条梭鱼。在试验开始前8-10天，梭鱼被喂食一次，以促进摄食。总共使用了24条梭鱼（平均湿重51.8±12.8克，平均值±1标准差，n=24，范围：34.5-79.2克）。根据已发表的梭鱼长度-重量数据，这对应于冬季0+年龄组的叉长在165到220毫米之间（Mann, 1976; Nilsson等人, 2023）。梭鱼最多被用于10次觅食试验（平均每次8次）。有一条梭鱼在一次觅食试验后逃脱；其数据被保留，并用一条在实验前处于相同条件下的梭鱼替换。猎物鱼是在2023年1月和2月在Krankesj?n湖和连接溪流中通过电捕鱼法捕获的。只使用了最小尺寸分数的鲤科鱼类（湿重=0.91±0.34克，平均值±1标准差，n=47；叉长=49.7±5.86毫米，平均值±1标准差，n=52）。这些是冬季0+年龄组的典型大小（Mann, 1973, 1997）。猎物鱼中超过95%是鲶鱼，但也包括了一些形态相似的鲤科鱼类，特别是红眼鲫（Scardinius erythrophthalmus L.）和普通鲫鱼。猎物鱼被保持在9°C的700升容器中，水中含有过滤和充氧的水，并喂食活的溞虫和鲤鱼颗粒。新捕获的猎物鱼在用于觅食试验之前至少适应了24小时。为了减少所需个体的数量，觅食试验结束后仍然活着且未受伤的猎物鱼被放回容器中，以便在后续试验中重复使用。来源种群之前已经经历过梭鱼的捕食，因此我们预计之前被用于试验的影响是微小的。觅食试验在六个纤维玻璃容器中进行，容器内部尺寸为121厘米×104厘米（长×宽），容器内充满了过滤和充氧的水（总水量：704升）。容器底部铺有砾石。为了便于回收未吃掉的猎物，实验容器配备了用黑色PVC网制成的定制内衬（网眼大小1.4×1.6毫米），与容器内部尺寸相匹配。夹具和石头确保网状内衬紧密贴合容器的底部和侧面。三个塑料水族植物（高度约30厘米）和大约1升的砾石随机分布在网状内衬的底部。容器放置在温室中，暴露在自然日光下。实验开始时的光照周期为8.5:15.5小时（光照:黑暗），结束时为11.5:12.5小时（光照:黑暗）。温度使用水族箱热交换器（Teco TK-2000，意大利）控制在±0.5°C范围内。通过向三个容器中添加3.5克腐殖酸（Humintech GmbH，德国）来改变视觉条件。清澈水处理的吸光度（Abs420/5）为0.020±0.007，褐变水处理为0.097±0.012（基于每个实验容器在实验前和实验期间每周进行的六次测量）。吸光度每周测量一次，并在必要时进行调整。这高于定义褐变湖泊的0.06 Abs420/5阈值，并且在有鲶鱼和梭鱼的自然湖泊范围内。试验在2023年1月30日至3月10日期间每周进行7天。每天，使用的是自上次试验以来已经禁食了恰好4天的梭鱼，每条梭鱼被随机分配到当天安排的处理中。在每次试验开始时，从当天安排的处理组中转移一条梭鱼到实验容器中，让其适应15分钟，然后加入2条、5条、10条或20条鲶鱼，试验开始。猎物密度的近似对数序列是根据Uszko等人（2020）的建议选择的。大约23.5小时后，移除捕食者，提起网状内衬，回收并计数剩余的猎物鱼。在觅食试验期间，房间内没有其他活动的干扰。由于背景条件较暗且自然光线较弱，无法观察到觅食活动。试验每天大约在下午2点开始，平均持续23.5±0.96小时（平均值±1标准差；范围：20.5-26.0小时）。梭鱼是少食性的动物，在黄昏和黎明时表现出明显的觅食高峰（Baktoft等人，2012）。因此，试验在整个昼夜周期内进行，以包括这些自然的觅食窗口并整合随时间实现的摄入量。只有完全被消耗的猎物才被归因于捕食。非捕食性死亡事件很少见，除了一个试验中，20条鲶鱼中有7条死亡，而其中一条被消耗了。我们排除了这个试验。

2.2 实验2

在第二个完全因子化的觅食实验中，我们量化了梭鱼在不同褐变程度下的消耗量。我们在两种猎物密度（5条和10条鲶鱼）和五种视觉条件下进行了觅食试验。每种处理重复了八次（共80次试验）。与实验1一样，试验是在已经禁食了恰好4天的梭鱼进行的。试验在八个时间块中进行，每种处理组合在每个时间块中恰好出现一次，每条梭鱼被随机分配到当天安排的处理中。通过添加腐殖酸来改变视觉条件。褐变处理的吸光度分别为0.02±0.01、0.08±0.02、0.24±0.04、0.84±0.10和3.06±0.22（平均Abs420/5±1标准差；每种处理每周测量7次）。两种最褐变的处理代表了极端的褐变程度，这可能将梭鱼的视觉范围限制在几厘米以内。与我们的第一个实验不同，因此我们预计在第二实验中，摄食率会受到遭遇率差异的强烈影响。温度保持在9°C不变。梭鱼在实验1和实验2之间禁食了12天。有两条梭鱼因为在禁食期间受到真菌感染而被排除。使用的梭鱼的平均湿重为53.6±12.48克（平均值±1标准差；n=22，范围：36.6-79.2克）。试验在2023年3月22日至4月6日期间每周进行7天。这项实验是在马尔默/隆德动物实验伦理委员会的许可下进行的（许可证5.8.18-00783/2022）。

2.3 数据分析

在拟合功能反应模型之前，我们评估了捕食者体重、实验时间或累积摄入量是否独立于实验处理影响猎物消耗量（Li等人，2018；Schr?der等人，2016）。线性模型显示体重和实验天数都影响了消耗量，并且它们的效应在不同猎物密度上有所不同。为了确保这不会影响我们的结果，我们使用这个混杂因素模型将所有观察值调整到一个共同的参考状态（平均捕食者体重和实验的中点）。完整的分析在支持信息中的附录1中呈现。对原始数据和调整后的数据拟合的功能反应模型得出了相同的定性结果；我们基于调整后的数据报告结果以保持一致性。数据检查显示有三次试验的调整后摄食率为负值。这些试验是在实验开始时进行的，涉及的梭鱼分别没有消耗到10条、0条和20条猎物中的任何一条。我们将这些数据点解释为在实验室中尚未开始进食的个体，并将它们从进一步分析中排除。这并没有从质量上改变后续分析的结果。我们使用模型选择来确定功能反应的形状。对于每种处理，测试了一组五个候选模型，包括Holling的II型、III型和III型的三个版本的功能反应，基于Hassell等人（1977）、Tostowaryk（1972）和Líznarová和Pekár（2013）（支持信息中的附录2）。模型使用nls进行拟合，并根据它们的AIC分数进行比较。对于最好用II型功能反应描述的处理，我们使用Random Predator模型估计了功能反应参数（攻击率和最大摄入率，即1/小时），该模型等同于Holling的II型功能反应（方程1），但考虑了猎物的消耗：
(1)其中N0是初始猎物密度，W是用于解决这个方程的Lambert-W函数（Bolker等人，2013），a是攻击率，h是处理时间。随机捕食者模型使用R包中的frair_fit函数和flexpnr模型（Pritchard等人，2017）进行拟合。我们使用frair_boot函数从1000个随机样本中通过参数自助法计算了参数估计和模型预测的95%置信区间。参数估计和模型预测的95%置信区间不重叠的被视为统计上不同的。有一种处理最好用穹顶形的IV型反应来描述。对于这种类型的反应，攻击率和最大摄入率的估计与其他形式的功能反应的估计不可直接比较。为了便于比较，我们通过将方程（1）拟合到这种处理方式下三种最低猎物密度的数据来估计攻击率a；并将最大摄入率（1/h）估计为最佳拟合的IV型模型的最大预测值±95%的预测值（即IV型功能响应的峰值），但请注意，这些不应被解释为定量参数估计。在观察到圆顶形功能响应的情况下，我们使用了目标事后线性模型来比较两种最高猎物密度下清澈水和棕色水中的进食率，以帮助解释拟合的功能响应。实验2的数据使用线性混合模型进行分析，其中水色、猎物密度、实验日和捕食者湿重作为固定效应，而梭鱼身份作为随机效应。水色和猎物密度被视为分类变量，而日期和重量被视为连续协变量。初始模型中包含了猎物密度和水色之间的交互作用，但该交互作用不显著（= 3.55，p = 0.47），因此从最终模型中移除了。固定效应的显著性使用car包中的ANOVA函数的Type-II Wald χ2检验进行评估（Fox等人，2013年）。完整模型输出见支持信息中的附录3。所有分析均在R 4.3.1（R Core Team，2023年）中进行。

2.4 鳗鱼和梭鱼的热环境

我们使用Lake模型FLake（Mironov，2008年；Nilsson-?rtman等人，2012年）量化了欧洲范围内梭鱼和鳊鱼所经历的热环境。我们在北纬45°、50°、55°、60°和65°的代表性地区运行了该模型，并使用了环境强迫数据。为了验证模拟结果，我们在六条成年梭鱼体内植入了生物传感器，并在三个大型实验池塘中记录了它们的体温12个月。模拟和验证方法的详细信息见支持信息中的附录4。

3 结果

在六种处理方式中，有五种处理方式的梭鱼捕食鳊鱼的功能响应最好用II型功能响应来描述，这是根据AIC得分判断的（图2；支持信息中的附录5）。然而，在这些处理方式中，其他模型也获得了类似的支持（ΔAIC ≤2），表明功能响应的确切形状存在不确定性。由于在许多试验中猎物密度较低，因此攻击率估计具有相当大的不确定性。因此，我们报告了这些估计值，但不进一步解释其绝对大小。在一种处理方式中，即5°C的清澈水中，功能响应最好用圆顶形的IV型功能响应来描述（图2a）。在这种处理方式中有一个明显的异常值，在最高猎物密度下消耗量显著增加，但最佳拟合的IV型模型的AIC得分是所有模型中最低的，无论是否包含这个异常值（ΔAIC IV型 vs. II型 = 16.9（不含异常值），ΔAIC = 2.96（含异常值）。如果不包括异常值，寒冷清澈水中的功能响应最好用Tostowaryk IV型功能响应来描述，其攻击率a = 0.73，处理时间h = -0.04，抑制参数c = 0.0005。请注意，由于圆顶形功能响应永远不会接近处理时间限制的渐近线，因此负的处理时间估计并不意外，也不应像Holling的经典模型那样进行生物学解释。圆顶形响应主要受到中等密度下消耗量增加的驱动，因为在第二高猎物密度下，清澈水中的猎物消耗量高于棕色水（F1,14 = 6.09，p = 0.03），但在5°C时，棕色水和清澈水中的猎物消耗量没有差异（F1,14 = 0.14，p = 0.71）。

图2 显示了梭鱼在三种温度下（5°C：a，d；9°C：b，e；13°C：c，f）捕食清澈（a–c）或微棕色（d–f）水中的鳊鱼的功能响应。线条是每种处理方式的最佳拟合模型的预测（[a]中的IV型和其他面板中的II型，其中猎物密度已耗尽）。阴影区域代表95%的置信区间。数据点已根据体重和时间进行了调整。添加了水平抖动以可视化重叠的数据点。温度和视觉条件对攻击率和最大摄入率的影响较弱，有些迹象表明不同水色之间的温度响应存在差异（图3）。在清澈水中，攻击率估计随温度呈凹向上增长，而在棕色水中则几乎不受温度影响。因此，在5°C和9°C时置信区间大致重叠，但在13°C时置信区间明显分离（图3a）。在清澈水中，最大摄入率估计随温度略有下降，在棕色水中没有一致的温度趋势（图3b），所有处理方式的置信区间都有重叠。请注意，在5°C清澈水中（检测到IV型响应时），最大摄入率被定义为预期的最大猎物消耗量，对应于拟合曲线的峰值（图2a）。

图3 显示了梭鱼在三种温度下（5°C：a，d；9°C：b，e；13°C：c，f）捕食清澈（蓝色）和微棕色（棕色）水中的鳊鱼的功能响应参数：攻击率（a）和最大摄入率1/h（b）。攻击率是根据Hollings II型功能响应和猎物耗尽情况估计的。对于具有IV型响应的处理方式（5°C，清澈水），攻击率是根据三种较低猎物密度的数据估计的，而最大进食率是根据中等猎物密度下的最大预测摄入率估计的。误差条显示了通过参数自助法估计的II型功能响应的95%置信区间和IV型最大摄入率的95%预测区间。请注意，在13°C清澈水中的最高攻击率估计（237）超出了图表范围。在实验2中，水色对梭鱼的猎物消耗没有影响（图4，总体效应；= 4.85，p = 0.30，水色×猎物密度；= 3.55，p = 0.47）。猎物消耗量随猎物密度（= 12.04，p = 0.001）和梭鱼湿重（= 12.60，p < 0.001）的增加而增加。梭鱼湿重每增加10克，每日摄入量增加0.66个猎物。梭鱼的消耗量随时间有轻微增加的趋势（= 4.06，p < 0.04），这可能反映了体型、日照长度或习惯的变化。

图4 显示了在五种视觉条件下（从完全清澈到极度棕色），两种猎物密度下梭鱼的猎物消耗量（每天猎物数量）。显示的是根据实验中梭鱼中点的混合效应模型预测的结果。误差条显示了95%的预测区间。虚线显示了在9°C清澈水和棕色水中为比较目的而估计的功能响应。图例显示了每种处理方式中的水色（Abs420/5）。最棕色的处理代表了极端的褐变程度，视觉范围小于5厘米。气候模拟显示了梭鱼和鳊鱼在其分布范围内的热环境变化（图5c，d）。所有纬度的中等至温暖温度（10°C–25°C）的相对持续时间相对相似，而寒冷（<5°C）温度的相对持续时间则差异显著。在北纬45°，低于5°C的温度极为罕见，而在北纬55°及以上，低于5°C的温度是最常见的条件。与北部种群相比，南部种群在大多数年份都会经历高于25°C的温度，但仅持续很短的时间。植入生物传感器的数据与模拟的季节性热剖面一致（图S1）。这些模拟表明，进行功能响应实验的热条件与中部和北部种群在一年中较冷时期最常遇到的条件相符。

4 讨论

淡水顶级捕食者可以通过自上而下的控制强烈影响湖泊食物网（Carpenter & Kitchell，1996；Scheffer & Carpenter，2003）。然而，食鱼动物的功能响应及其如何受到与气候相关的压力因素的影响仍然很大程度上未被探索。在这里，我们量化了温度和褐变如何影响一种关键捕食者——北方梭鱼的功能响应和进食率。与视觉觅食理论的预期相反，我们发现温度和褐变的影响都很弱，只有在一组狭窄的条件下（寒冷、清澈的水）产生了质量不同的圆顶形功能响应。我们最显著的结果是褐变对梭鱼功能响应和进食率的影响很弱，这种影响沿着从完全清澈到极度棕色的梯度变化。功能响应理论和视觉觅食模型的一个关键假设是进食率受到捕食者反应距离的限制（Clark & Levy，1988；DeLong，2021；Hansen & Beauchamp，2015；Pawar等人，2012）。我们的机制模型也基于这一假设，因此预测即使褐变导致反应距离略有减少，也应该导致捕食者进食率大幅下降。相比之下，我们发现褐变对功能响应的影响很弱；最重要的是，即使在我们的第二个实验中使用了极端的褐变程度，进食率也完全没有受到影响。我们的第一个实验包括了相对适度的褐变程度，略高于棕色湖泊的阈值。早期的实验已经表明，这种程度的褐变显著减少了梭鱼的反应距离（Ran?ker等人，2012）以及梭鱼与鳊鱼的相遇率和捕获成功率（J?nsson等人，2013）。然而，考虑到褐变的程度适中以及实验场地的相对较小，我们认为在功能响应实验中相遇率仅受到轻微影响。因此，这个实验中拟合的功能响应参数不应被解释为严格的定量估计，而应被视为效应方向和相对大小的定性指示。相比之下，我们的第二个实验包括了真正的极端褐变程度，这在最棕色的处理方式中应该将梭鱼的反应距离限制在几厘米以内，从而大大减少了相遇率。值得注意的是，这个实验中使用的两种猎物密度位于实验1中确定的捕食者功能响应的初始、密度依赖阶段（参见图4中的实线与虚线）。如果褐变影响了功能响应的攻击率a，那么我们预期在这个第二个实验中进食率与猎物密度之间的关系的高度和斜率都会显著降低。相反，我们发现褐变对进食率与猎物密度之间的关系没有影响，尽管反应距离显著减少，这强调了褐变对梭鱼觅食率的弱影响。这与浊度实验的元分析结果形成鲜明对比，在浊度实验中，光衰减一致减少了鱼类捕食者的猎物捕获量（Ortega等人，2020）。即使我们观察到的弱效应在这些结果中是出乎意料的，它们也与实地研究一致，表明褐变主要通过资源可用性的变化影响食鱼鱼类（即自下而上的效应），而不是个体觅食效率的变化（Van Dorst等人，2020）。这种差异可能反映了棕色水和浑浊水的光学特性的不同。在浑浊水中，视觉退化主要是由于光散射，这降低了猎物和背景之间的对比度。另一方面，通过溶解有机物质引起的褐变主要降低了光强度，这可能保持了对于像梭鱼这样的伏击捕食者来说重要的短距离对比度。视觉退化的影响也可能取决于捕食者和猎物在感官和攻击-逃避能力上的匹配程度。许多浊度实验涉及鱼类捕食无脊椎动物猎物，其中进食率主要受猎物检测的限制，而不是捕获或逃避动态（Ortega等人，2020）。相比之下，食鱼鱼类与鱼类猎物之间的相互作用涉及具有相似感官模式和有效逃避行为的捕食者和猎物。在这种匹配系统中，视觉退化可能以部分抵消的方式影响捕食者和猎物的进食率。这些差异共同表明，视觉退化对摄食率的影响具有很强的环境依赖性。尽管我们对攻击率的估计应谨慎解读，但功能响应实验仍然表明了褐变和温度之间的相互作用：在清澈的水中，攻击率随温度升高而增加，而在浑浊的水中则基本保持不变。这一模式与我们机制模型的定性预测一致，即褐变减弱了攻击率的温度依赖性。在我们的模型中，这是因为清澈水体中更大的搜索范围放大了由温度驱动的相对体速的增加。在我们的实验中，遭遇率可能仅受到反应距离的轻微限制，因此观察到的模式可能反映了褐变对活动本身的影响。许多鱼类，包括梭鱼和鲫鱼，在浑浊的水中会减少活动（J?nsson等人，2013年）。因此，在清澈的水中，由于一种或两种鱼类的活动增加，攻击率可能随温度升高而增加；而在浑浊的水中，由于活动水平始终较低，攻击率保持不变。令人惊讶的是，我们发现梭鱼在大多数条件下从单调的功能响应转变为在寒冷清澈水中的穹顶形IV型功能响应。据我们所知，这是首次记录到淡水食鱼鱼类出现穹顶形功能响应的案例。除了这种处理方式外，其他单调模型也获得了类似的支持（ΔAIC ≤2），这表明在大多数条件下无法确定功能响应的确切形状。虽然我们仅在非常特定的环境条件下（5°C的清澈水）观察到了IV型功能响应，但我们的气候模拟表明，梭鱼和鲫鱼在许多浅温湖泊中一年中的大部分时间都处于这些条件下，这意味着出现IV型响应的行为模式并不罕见，而是自然界中最常见的行为模式之一。即使是适度的变暖和褐变也可能导致当地种群经历这些条件的频率发生重大变化。我们注意到，在更深、分层更明显的湖泊中，行为性体温调节可能会使鱼体温度与开放水层的温度分离，因此这里得出的热调节机制应被视为特定于浅水湖泊系统的。尽管如此，自由活动的梭鱼的生物传感器记录与浅水湖泊的季节性热调节机制一致，这支持了这些模拟在解释冬季捕食者-猎物互动方面的相关性。理论表明，IV型响应可能会破坏捕食者-猎物动态并导致捕食者灭绝（K?hnke等人，2020年）。由于我们仅在非常特定的环境条件下观察到IV型响应，我们认为负密度依赖的捕食率不太可能直接影响梭鱼和鲫鱼种群的持续存在。相反，我们认为这种效应的存在有助于理解淡水鱼类如何在一年中在空间和时间上分离。IV型响应较为罕见，但通常与那些捕食参与社会群体防御的猎物的捕食者相关（Jeschke & Tollrian，2005年；Líznarová & Pekár，2013年）。群体行为在水生生态系统中普遍存在（Maury，2017年；Shaw，1978年），并且已被证明会由于所谓的“群集效应”而降低捕食者的捕获成功率（Jeschke & Tollrian，2007年），尽管对于梭鱼和鲫鱼的研究结果并不一致（Neill & Cullen，1974年；Turesson & Br?nmark，2007年）。即使群集效应很强，在实验中检测到穹顶形响应也非常困难，因为这些实验通常需要比功能响应实验中使用的更大的猎物密度和场地（Jeschke & Tollrian，2005年）。在研究大型食鱼鱼类时，这些挑战更加突出。值得注意的是，IV型响应之前至少在另一种食鱼鱼类——珊瑚礁中型捕食者灰鲈（Cephalopholis cruentata Lacepède）中也观察到过。这种鱼类在夏季表现出II型功能响应，在冬季则转变为IV型功能响应，这可能是由于冬季猎物的群体行为更为强烈（Harborne，2012年）。在我们的研究中，产生IV型响应的条件与梭鱼和鲫鱼在冬季初期的情况相符，此时大部分成年鲫鱼会迁移到周围的溪流中，而0+龄的鲫鱼会在受保护的微生境中聚集。基于此，我们认为IV型响应可能是食鱼鱼类功能响应中相对常见但未被充分认识的特征，并且可能与那些捕食表现出季节性群体行为变化的猎物相关。我们建议未来的食鱼鱼类功能响应实验应特别考虑群集效应，并常规检测穹顶形功能响应。我们的结果有限地支持了这样一个观点，即由于梭鱼和鲫鱼的相对游泳能力的变化，鲫鱼在低温下面临更大的捕食风险。如果是这种情况，我们预测攻击率会表现出向上凸的温度依赖性，尤其是在清澈水体中。相反，在清澈水体中，攻击率表现出向上凹的温度依赖性，在浑浊水体中则表现为平坦的温度响应。然而，我们注意到，在寒冷清澈的水中，最高的捕食率出现在中等猎物密度下。这表明梭鱼在寒冷清澈的水中与小群鲫鱼相遇时确实具有更高的捕获成功率，但这并未影响功能响应参数的温度依赖性。要进一步探讨这一点，需要量化温度和褐变对捕食者觅食周期各组成部分（体速、反应距离、攻击率、捕获成功率）以及功能响应本身的影响，这些影响需要在现实的光学和热条件下进行。更明确的测试可能需要在足够大的场地中进行，以即使在褐变程度中等的情况下也能限制遭遇率。我们的结果强化了这样一个观点：冬季是淡水湖泊中的一个动态时期。传统上认为温带湖泊在冬季会进入生态停滞状态。然而，最近的研究表明事实远非如此（Salonen等人，2009年）。最近的追踪研究表明，像梭鱼这样的食鱼鱼类在整个冬季仍然非常活跃（Baktoft等人，2012年），它们的猎物在冬季表现出多样的行为策略（Jepsen & Berg，2002年）。我们的研究通过表明温度和褐变可以对淡水顶级捕食者的功能响应产生交互作用来增进对这些动态的理解，这可能是由于猎物行为的季节性变化，并强调了了解温暖冬季和更浑浊的水体将如何影响温带淡水湖泊中的捕食者-猎物互动的必要性。

作者贡献：
Viktor Nilsson-?rtman和Christer Br?nmark提出了想法并设计了方法论；Viktor Nilsson-?rtman和Erik Nilsson收集了数据；Viktor Nilsson-?rtman开发了理论模型，分析了数据并负责撰写了手稿。所有作者都对草稿进行了批判性贡献，并最终批准了发表。

致谢：
我们感谢Anders Persson在选择合适的采集地点方面提供的建议，以及Hampus Gruber和Kaj Hulthén在电捕鱼和猎物采集方面的协助。这项工作得到了Formas基金（项目编号2016-00765）的支持。

利益冲突声明：
作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明：
数据和代码可从Dryad数字存储库获取：https://doi.org/10.5061/dryad.kkwh70sjc（Nilsson-?rtman等人，2026年）。