完全禁止食草动物会改变濒危草本林地中的植物物种优势及性状表达

《Ecology》：Total herbivore exclusion alters plant species dominance and trait expression in endangered grassy woodlands

　　摘要

食草动物是草本生态系统中植物群落组成和优势种的重要驱动因素，然而很少有研究试图了解不同类型的食草动物如何影响植物的优势地位和功能。本研究考察了在澳大利亚东南部濒危的草本林地中，经过3年对非本地牲畜、本地食草动物和无脊椎动物进行嵌套排除后，优势草种和其他植物功能群的生物量变化。我们还测量了两种优势多年生草种——本地种Themeda triandra和非本地种Eragrostis curvula的叶片特征，以及它们在生长和防御方面的投资如何随着食草动物的排除而变化。所有地上食草动物（包括无脊椎动物）的排除对植物生物量和特征的影响比仅排除脊椎动物食草动物的影响更大。具体来说，当植物摆脱无脊椎动物的啃食后，禾本科植物的优势等级发生了变化，次优势草种T. triandra成为生物量的最大贡献者。地上食草动物似乎通过促进叶片被啃食后的补偿性再生来维持T. triandra的优势地位，这减少了自我遮荫并保持了草丛的活力。当植物完全摆脱所有食草动物后，E. curvula的特征更倾向于生长而非防御，这可能解释了其在食草动物排除情况下仍能维持生物量水平的原因，以及其普遍的入侵潜力。本研究的结果强调了食草动物群在维持草本生态系统中的本土物种优势地位和生态功能方面的集体作用，并突出了需要考虑脊椎动物和无脊椎动物食草行为的保护策略。

引言

食草动物通过普遍或专门地消耗植物物种直接影响植物群落，并通过其对生态过程（如养分沉积、践踏、诱导植物防御或改变火灾模式）的间接影响来塑造植物群落（Belovsky & Slade, 2000; Eldridge et al., 2018; Johnson, 2011; Karp et al., 2024）。食草行为可以通过创造时间或空间上的资源机会来间接促进入侵性非本地植物的成功，特别是如果这些植物生长迅速或对资源脉冲反应强烈（Rayment et al., 2022）。入侵植物还可能因在新范围内的捕食压力较小而受益，这进一步增强了它们相对于可能受到共同进化出的专门捕食者限制的本地物种的表现（Keane & Crawley, 2002）。通过同时改变资源可用性和捕食压力，食草行为可以创造有利于入侵物种建立和持续存在的条件，尤其是在物理环境条件有利的情况下（Shea & Chesson, 2002）。如果群落中的不同植物物种被不同的食草动物选择性地消耗，专门食草动物可以起到稳定作用（Comita et al., 2014）。另一方面，具有更多样化饮食的普遍食草动物可能会消耗群落中更丰富的植物物种，从而有利于竞争力较弱、从属或稀有的植物物种的共存（Chesson, 2000）。在草本生态系统中，食草动物在调节植物优势地位方面的作用已经得到证实，因为植物生长受到草本层中光照或空间可用性的限制；因此，对优势植物的食草可以减少较小或短暂存在植物物种的竞争排斥（Bakker et al., 2006; Borer et al., 2014）。然而，Koerner等人（2018）的元分析表明，食草引起的植物共存受到优势植物物种身份的影响，当优势植物物种可口且受到食草抑制时，植物丰富度更有可能增加。如果优势植物物种不太可口或表现出抗食草性，食草可能会促进其优势地位并减少植物群落的多样性。然而，Koerner等人（2018）仅包括了排除大型、通常是普遍食草动物的研究。不同功能群的食草动物（例如，脊椎动物/无脊椎动物、本地/非本地、食草动物/啃食者）或体型大小以不同的方式影响植物群落动态（Eldridge et al., 2018; Risch et al., 2018; Wang et al., 2021）。脊椎动物的啃食通常是零星的且严重的，对植物组织类型的区分较少，而无脊椎动物的食草行为则表现出更高的专业化程度，具有共同进化出的适应特定植物功能群、植物物种、组织或器官的机制（Kotanen & Rosenthal, 2000）。研究表明，禾本科植物相对于草本植物受到较少的无脊椎动物食草，这可能是因为草中的硅含量较高，增加了磨损性和降低了消化率（Br?cher et al., 2023; La Pierre et al., 2015; Turcotte et al., 2014）。事实上，摆脱无脊椎动物食草与草本植物丰度和生物量的增加有关（La Pierre et al., 2015; Varriano et al., 2020）。相反，在瑞士国家公园，有蹄类动物和无脊椎动物群落对草的共同偏好被认为可以解释在资源丰富的短草植被中排除它们后观察到的草生物量显著增加（Wang et al., 2021）。因此，植物群落对不同食草动物群的反应可能取决于消费者的身份以及存在的植物物种及其各自的特征，尽管总体模式尚不明确。食草动物的消耗不仅受植物特征（即可口性）的影响，而且叶片被啃食的行为还可以刺激这些植物特征的变化。植物对食草的反应被描述为在生长和防御之间的权衡（Havko et al., 2016; Lind et al., 2013; Züst & Agrawal, 2017）。植物生长和防御依赖于类似的生化成分，如碳、三磷酸腺苷（ATP）、同化的氮、磷、硫和微量营养素（Havko et al., 2016）。生长和防御之间的权衡也可能遵循资源可用性假设，即来自营养丰富环境的植物物种由于生长更快和叶片更新更快而更能耐受食草（Coley, 1988）。另一方面，起源于低营养环境的物种通过更多地投资于防御来更好地避免食草，但因此生长较慢（Coley, 1988）。一些支持生长-防御权衡的研究来自一项跨越39个草原地点的全球研究，这些研究操纵了养分可用性并排除了地上哺乳动物食草动物。Lind等人（2013）发现，对养分添加有积极反应的物种也倾向于随着食草动物的排除而增加，表明生长迅速且防御较差的物种从消费者释放中受益最多。有趣的是，通常最成功的入侵植物物种往往表现出与生长相关的更高特征，这些特征也可能赋予它们对食草的耐受性，例如快速生长率和快速叶片更新（Van Kleunen et al., 2010）。这些发现表明，与生长或防御相关的植物特征可以在食草和环境条件的共同作用下发展，并有助于某些入侵植物物种的成功。随着食草动物群或食草强度和持续时间的变化，植物可能会改变其在生长和防御之间的投资策略（Lebbink et al., 2024）。研究发现，通过食草动物排除/添加实验或自然发生的食草压力梯度，植物在生长和防御上的投资有所不同（Firn et al., 2017; Frenette-Dussault et al., 2012）。植物对食草的反应速度各不相同。一些反应很快，例如在食草攻击后几分钟内就会释放挥发性有机化合物（Dicke, 2009）。其他植物对食草的反应是渐进的，例如在长期暴露于食草动物后产生的叶片具有更高的硬度（更高的叶片干物质含量和更多的木质素）（Frenette-Dussault et al., 2012）。一般来说，由无脊椎动物引起的较慢的损害速率可能允许更多的养分重新用于生长或防御（Baldwin & Preston, 1999），这可能导致根据食草动物群的不同而表现出不同的特征表达。全球农业生产和其它人类活动的扩张与（有意或无意的）将牧草植物引入其原生范围之外有关（Cook & Dias, 2006）。牲畜啃食进一步促进了某些入侵牧草的成功，通常以牺牲本地植物物种为代价，特别是在有蹄类动物啃食的进化历史较短的地区，如澳大利亚（Eldridge et al., 2018; Lunt et al., 2007）。Eragrostis curvula（Schrad.）Nees（非洲爱草）就是一个例子。这种草被广泛引入澳大利亚和全球用于改善牧草，但由于其能够主导以前更多样化的生境，并且对牲畜的“低至中等”可口性，它已被认为是多个国家（包括澳大利亚和美国）的入侵杂草（Roberts et al., 2021）。目前尚不清楚不同的食草动物群，特别是无脊椎动物，如何调节澳大利亚温带草本林地中E. curvula的植物群落动态和入侵，这些林地通常由本地草种Themeda triandra Forssk（袋鼠草）主导。在这项研究中，我们调查了在澳大利亚Bega Valley东南角生物区的濒危低地草本林地中，经过3年对牲畜、本地脊椎动物食草动物和无脊椎动物的嵌套排除后，植物物种的地上生物量如何变化（Firn et al., 2018; Schlierenzauer et al., 2021）。食草动物排除处理是在由入侵非本地草E. curva和本地草T. triandra主导的植物群落中建立的。为了了解食草动物排除对这些优势草种的影响，我们还研究了它们在与生长或防御策略相关的特征上的投资是否随着食草动物的排除而变化。我们关注优势草种，因为它们的生物量和特征的变化预计对生态系统功能有最大影响（Grime, 1998）。总体而言，我们旨在通过解决以下研究问题来了解食草动物介导的植物群落动态的复杂性：（1）随着不同食草动物群和初始E. curva入侵程度的逐步排除，植物生物量如何变化？（2）随着不同食草动物群的逐步排除，优势本地草种和非本地草种之间的植物特征有何差异？由于优势草种对空间和光线的竞争，预计草本植物和次优势禾本科植物的生物量会随着食草动物的排除而减少。然而，与其他研究一致，预计随着无脊椎动物的进一步排除，草本植物的生物量会增加（La Pierre et al., 2015）。总体而言，我们预计随着食草动物的逐步排除，总生物量和凋落物会增加，但与本地哺乳动物相比，排除牲畜（在更高密度下）的影响更为显著（Eldridge et al., 2018）。Eragrostis curvula通常被认为对牲畜来说不太可口（Godfree et al., 2017），因此预计它会表现出与较低可口性和较慢生长相一致的植物特征，如高叶片干物质含量（LDMC）。研究表明T. triandra可口且通常更受有蹄类动物食草者的青睐（Ash & Corfield, 1998; Snyman et al., 2013）。考虑到预期的特征轮廓和对目标草种的啃食压力，我们预计T. triandra的生物量在摆脱食草后会比E. curvula增加更多（Lind et al., 2013）。

方法

澳大利亚新南威尔士州Bega Valley地区的低地草本林地被列入2016年《生物多样性保护法》的濒危生态社区名单，并根据1999年《澳大利亚联邦环境保护和生物多样性保护法》被列为极度濒危。低地草本林地通常出现在起伏的花岗岩基岩上，海拔高达500米，年降雨量平均在700至1100毫米之间（新南威尔士州政府，2022）。低地草本林地的特点是树木冠层稀疏，主要是桃金娘科植物，如Eucalyptus tereticornis Sm.和Angophora floribunda Sm.（Sweet），以及由本地草本植物和草本植物组成的密集地面层（新南威尔士州政府，2022）。草本下层主要由C4多年生草丛草组成，例如T. triandra和Sorghum leiocladum（Hack.）C.E. Hubb，以及一些C3物种，包括Microlaena stipoides（Labill.）R. Br.和Poa labillardierei Steud.。自欧洲殖民以来，集约化的农业活动导致这些林地的原始范围减少了约75%–90%（Tozer et al., 2010）。在原始清理范围内，只有5%受到保护区的保护，而剩余的私人土地则面临包括牧草播种、肥料使用、牲畜啃食、土地清理和植物入侵（包括E. curvula）等一系列威胁（Tozer et al., 2010）。当这项研究在2019年末开始时，该地区正处于极端干旱的末期，降雨量严重不足。随后出现了大量的降雨，据估计2020年的降雨量为1024毫米，2021年为1201毫米，2022年为1041毫米，2023年1月至5月的降雨量为238.5毫米（气象局，2025年）。虽然该地区的高降雨量是典型的，但实验期间的年降雨量超过了长期（1994-2024年）的平均值671毫米（气象局，2025年）。在这项研究中，食草动物被分为三大类：非本地食草动物（主要是家畜）、本地哺乳动物食草动物和无脊椎动物食草动物。由于家畜放牧是该地区的主要土地利用方式，牛和羊非常普遍，但也存在野生的非本地食草动物，如兔子、野兔和鹿。常见的本地哺乳动物包括东部灰袋鼠（Macropus giganteus）、红颈沙袋鼠（Macropod rufogriseus）和普通袋熊（Vombatus ursinus）。2024年在实验地点进行了无脊椎动物采样，发现有多种无脊椎动物食草动物，如蝗虫、蚜虫和蓟马（附录S1：表S1）。

实验设计

2019年11月，在六个农场建立了以本地植物T. triandra为主的植物群落（以下简称非入侵植物群落）和以T. triandra与入侵物种E. curvula共同为主的植物群落（以下简称入侵植物群落）（Schlierenzauer等人，2021年）。这三个农场位于澳大利亚新南威尔士州Candelo地区的南部，另外三个农场位于北部，两个农场之间的距离最大为18公里，最小为0.3公里（附录S2：图S1）。2019年末和2020年初，在每个植物群落中建立了不同大小和可进入性的围栏来排除食草动物（图1）。每个围栏区域包括四个级别的食草动物进入情况（以下简称食草动物处理），包括一个对所有食草动物开放的参考区，以及三个嵌套的围栏。最外层的围栏（20×20米）可以排除家畜和大型野生食草动物，其中还有一个更小的围栏（5×5米），可以排除家畜和本地哺乳动物。在最外层的围栏内还有一个装有杀虫剂的网箱（2.4×1米），可以防止所有地面上的食草动物进入，包括无脊椎动物。这些处理根据能够进入的食草动物类别进行标记：“L/N/I”、“N/I”、“I”、“None”；L=家畜和野生食草动物，N=本地哺乳动物，I=无脊椎动物，None=所有食草动物都被排除（有关围栏设计的更多细节，请参见附录S2）。一个微气候控制箱用于与只有无脊椎动物可以进入的处理进行比较，以区分无脊椎动物食草作用与可能由箱子产生的微气候效应。

在2023年5月的生长季节结束时，经过3年的食草动物排除后，收集了地面上的活草本生物量和凋落物。这涉及从每个食草动物处理中的两个随机选定的0.2米×1米的样地中移除所有地面上的植物材料。生物量在野外进行分类，任何脱落的衰老材料被归为植物凋落物，所有剩余的生物量被视为活的，并进一步分为T. triandra、E. curvula、其他禾本科植物和杂草。所有生物量样本在60°C下干燥72小时后称重。将每个食草动物处理中两个样地的所有活生物量和凋落物的干燥质量以及每种植物物种和功能类型的细分质量相加，得到总植物生物量和凋落物的单一值，以及每种植物物种和功能类型的绝对生物量值。这些值为每种独特的处理、植物群落和农场组合计算，并转换为克/平方米。为了探讨研究物种和植物功能类型的比例以及植物群落和食草动物处理之间的组成差异，将每种植物物种和功能类型的干燥质量除以收集它们的食草动物处理的总活生物量，以获得相对比例。2022年5月（实验开始后两年），评估了两种主要草类E. curvula和T. triandra的植物特性。由于时间限制，只在除“I”处理外的所有食草动物处理中以及六个农场中的四个农场（南部两个，北部两个）收集了叶片特性。测量的特性包括叶面积密度（LDMC）、叶片厚度、氮（N）、碳（C）、磷（P）、钾（K）、钠（Na）、硅（Si）浓度、总酚类和最大光合速率（Amax）。这些特性代表了支撑生长-防御策略的关键植物功能轴。与资源获取和生长潜力相关的特性包括N、P、K、Na和Amax，而LDMC、叶片厚度、C、Si和总酚类反映了在结构或化学防御以及组织寿命上的投资（Pérez-Harguindeguy等人，2013年）。所有营养和酚类浓度都是在昆士兰科技大学（QUT）的研究基础设施运营的中央分析研究设施中获得的。有关预期的特性-功能关联的总结以及用于特性收集和分析的方法的更多细节，请参见附录S4。为了测量叶片特性和光合速率，从每个食草动物处理中最多五株成熟个体中随机选择了五片没有食草动物损伤的完全发育的叶片。并非总是在所有食草动物处理中都能找到五株个体，特别是在“None”处理中，大多数样地只产出了2-4株个体，而在有脊椎动物放牧的处理（N/I和L/N/I）中通常有4-5株个体。为了获得足够的植物材料进行营养和总酚类分析，将每个食草动物处理中收集的个体叶片合并，为每种独特的处理、植物群落和农场组合得到一个复合样本。

数据分析

数据分析使用RStudio版本2025.5.0和R Statistical computing软件版本4.4.1（2024-06-14）（Posit Team，2025；R Core Team，2024）进行。对于所有生物量模型，将食草动物处理和植物群落作为交互固定效应，农场作为随机效应，以解释农场之间的任何变异性，同时减少第一类错误（Jones等人，2022年）。使用lme4包（Bates等人，2015年）对总凋落物和总生物量进行了线性混合效应模型分析。对于重点植物物种（T. triandra和E. curvula）和功能类型（其他禾本科植物和杂草），使用glmmTMB包（Brooks等人，2017年）进行了广义线性混合效应分析。植物物种或功能类型的绝对生物量使用复合泊松-伽马（Tweedie）分布和对数链接进行建模，以解释零膨胀和正偏态连续值。每种植物物种或功能类型的相对生物量使用贝塔分布和对数链接进行建模，以解释数据的连续性和层次结构（Douma & Weedon，2019年）。比例数据使用Douma和Weedon（2019年）推导的函数缩放到0和1之间，以确保与贝塔回归模型的兼容性。对于植物特性模型，每个植物特性分别作为植物物种（即T. triandra和E. curvula）或食草动物处理的函数进行建模。当植物物种是预测因子时，只包括所有食草动物都可以进入的样地的数据，这样可以比较在控制条件下重点草类的特性。因此，分别对两种草类的植物特性差异进行了食草动物处理的线性混合效应模型分析。对于LDMC、叶片厚度和Amax，使用物种或食草动物处理作为预测因子，植物群落作为随机效应嵌套在农场中。由于样本是为营养（C、N、P、K、Na和Si）和总酚类分析合并的，重复次数不足，违反了线性建模的假设，因此使用Kruskal–Wallis检验作为非参数替代方法。对于所有线性混合效应模型，残差在DHARMa包中模拟并绘制，以检查假设的违反情况和整体模型拟合度（Hartig，2024年）。T. triandra叶片厚度的对数转换仅用于食草动物处理模型。固定效应的概率值使用car包中的Anova函数确定（Fox & Weisberg，2019年）。线性模型的模型均值和事后成对比较使用emmeans包进行，使用Tukey诚实显著差异（HSD）或Sidak调整进行，multcomp用于生成数据可视化的显著性字母（Hothorn等人，2008；Lenth，2025）。所有图表使用ggplot2包生成（Wickham，2016）。

结果

经过3年的食草动物排除后，不同植物群落（Live：χ2=5.71，df=1，p=0.02；Litter：χ2=5.62，df=1，p=0.02）和食草动物处理（Live：χ2=12.77，df=3，p=0.005；Litter：χ2=55.98，df=3，p<0.001）之间的总活生物量和植物凋落物存在差异，但两者之间没有显著的交互作用（Live：χ2=2.11，df=3，p=0.55；Litter：χ2=3.33，df=3，p=0.34）。与非入侵植物群落相比，入侵植物群落的活生物量高41.5%（204克/平方米），凋落物高28.9%（图2；附录S5：表S1）。所有食草动物都被排除的样地（None）的活生物量较少，但仅与排除家畜的样地（N/I）相比时如此，而活生物量最高（图2b；附录S5：表S1）。所有食草动物都被排除的样地的凋落物生物量最高，与其他所有食草动物处理不同（图2d）。食草动物处理之间的其他成对比较在总植物生物量或植物凋落物方面均不显著（图2d；附录S5：表S1）。

非本地草类E. curvula的绝对生物量在不同植物群落（χ2=34.02，df=1，p<0.001）、食草动物处理（χ2=9.45，df=3，p=0.02）以及植物群落和食草动物处理之间的交互作用（χ2=10.42，df=3，p=0.02）之间存在差异。E. curvula的绝对生物量在入侵植物群落中平均高出90%（242克/平方米）。在排除家畜的入侵植物群落中，E. curvula的生物量最高（N/I），并与排除所有食草动物的入侵植物群落（None）以及非入侵植物群落中的所有食草动物处理相比也有所不同（图3a；附录S5：表S2）。同样，在非入侵植物群落中排除家畜时，E. curvula的绝对生物量最低，这与入侵植物群落中的所有其他食草动物处理不同（图3a；附录S5：表S2）。E. curvula的比例生物量取决于植物群落（χ2=23.45，df=1，p<0.001）和植物群落与食草动物处理之间的交互作用（χ2=9.65，df=3，p=0.02），但单独考虑食草动物处理时没有显著差异（χ2=6.32，df=3，p=0.09）。E. curvula在入侵植物群落中的生物量贡献了41%±5%，在非入侵植物群落中贡献了13%±3%。E. curvula的比例生物量与绝对生物量显示出相似的模式，除了在入侵植物群落中，排除家畜的比例生物量高于同时排除本地食草动物（I）和所有食草动物（None）的情况（图3b；附录S5：表S2）。此外，在非入侵植物群落中排除家畜（N/I）时，E. curvula的比例生物量仅与所有食草动物都可以进入的入侵植物群落（L/N/I）或排除家畜（N/I）相比时较低，分别相差30%和62%（图3b；附录S5：表S2）。图3：在图形查看器或PowerPoint中打开

估计的平均绝对生物量（左列）包括目标草种Eragrostis curvula（a）和Themeda triandra（c），以及植物功能群，其他禾本科植物（e）和杂草（g），在不同食草动物处理下的情况。同时显示了每种食草动物处理下T. triandra（b）、E. curvula（d）、其他禾本科植物（f）和杂草（h）的总活生物量的相对比例（右列）。当食草动物处理与植物群落的交互作用显著时，会显示两个因素的平均值和误差条。颜色代表植物群落（被入侵或未被入侵）。误差条表示转换回响应尺度的渐近95%置信区间，原始数据点叠加在其上。处理标签指明哪些类型的食草动物可以访问（L = 家畜，N = 本地物种，I = 无脊椎动物，None = 所有食草动物都被排除）。字母表示显著的成对差异。Themeda triandra的绝对生物量与植物群落（χ2 = 9.98，df = 1，p = 0.002）和食草动物处理（χ2 = 38.68，df = 3，p < 0.001）显著相关，但两者之间的交互作用不显著（χ2 = 2.86，df = 3，p = 0.41）。具体来说，在未被入侵的植物群落中，T. triandra的绝对生物量高出109%（121克/平方米）。当所有食草动物都被排除时（None），T. triandra的生物量最低（图3b；附录S5：表S3）。T. triandra的生物量比例也取决于植物群落（χ2 = 19.46，df = 1，p < 0.001）和食草动物处理（χ2 = 23.32，df = 3，p < 0.001），但我们没有发现两者之间的显著交互作用（χ2 = 6.26，df = 3，p = 0.09）。在不同食草动物处理下，Themeda triandra占生物量的55% ± 5%（图3d；附录S5：表S3）。其他禾本科植物的绝对生物量随食草动物处理而变化（χ2 = 8.03，df = 3，p = 0.04），与植物群落的关联较弱（χ2 = 3.22，df = 1，p = 0.07），但两者之间没有显著交互作用（χ2 = 1.83，df = 3，p = 0.61）。其他禾本科植物的绝对生物量随着食草动物的排除而逐渐增加，但在所有食草动物都可以访问（L/N/I）和所有食草动物都被排除（None）的处理之间有显著差异（图3e；附录S5：表S4）。其他禾本科植物的比例生物量随食草动物的排除而显著变化（χ2 = 27.09，df = 3，p < 0.001），但在植物群落（χ2 = 0.09，df = 1，p = 0.75）或它们的交互作用（χ2 = 3.07，df = 3，p = 0.38）之间没有显著差异。在其他食草动物处理下，Themeda triandra占生物量的55% ± 5%，而在被入侵的植物群落中占25% ± 4%。T. triandra在不同处理之间的比例生物量比较与其绝对生物量的观察结果一致（图3d；附录S5：表S3）。

图3：在图形查看器或PowerPoint中打开

对于焦点草种Eragrostis curvula（a）和Themeda triandra（c），以及其他植物功能群（如其他禾本科植物（e）和杂草（g），在不同食草动物处理下的平均绝对生物量估计值。同时显示了每种食草动物处理下T. triandra（b）、E. curvula（d）、其他禾本科植物（f）和杂草（h）的总活生物量的相对比例（右列）。当食草动物处理与植物群落的交互作用显著时，会显示两个因素的平均值和误差条。颜色代表植物群落（被入侵或未被入侵）。误差条表示转换回响应尺度的渐近95%置信区间，原始数据点叠加在其上。处理标签指明哪些类型的食草动物可以访问（L = 家畜，N = 本地物种，I = 无脊椎动物，None = 所有食草动物都被排除）。字母表示显著的成对差异。

在所有食草动物都可以访问的情况下（L/N/I），E. curvula显示出更高的干物质含量（LDMC，χ2 = 85.83，df = 1，p < 0.001）和叶片厚度（χ2 = 35.64，df = 1，p < 0.001），但与本地草种T. triandra相比，两种草种的叶绿素最大吸收率（Amax，χ2 = 1.5，df = 1，p = 0.22）没有显著差异（图4；附录S5：表S6）。Eragrostis curvula的营养成分也表现出更高的碳（C，χ2 = 10.54，df = 1，p = 0.001）和略低的磷（P，χ2 = 3.75，df = 1，p = 0.05）和钾（K，χ2 = 4.27，df = 1，p = 0.04）浓度（图5）。其他草种的营养成分在两种草种之间没有显著差异，包括氮（N，χ2 = 2.63，df = 1，p = 0.11）、钠（Na，χ2 = 0.07，df = 1，p = 0.8）、硅（Si，χ2 = 1.67，df = 1，p = 0.19）和总酚类（χ2 = 1.67，df = 1，p = 0.2）（图5）。

图4：在图形查看器或PowerPoint中打开

在所有食草动物都可以访问的情况下，Eragrostis curvula和Themeda triandra的叶片干物质含量（LDMC，a）、叶片厚度（b）和最大光合速率（Amax，c）。还显示了在排除食草动物后，E. curvula（d、e、f）和T. triandra（g、h、i）的相应值。显示了估计平均值和95%置信区间，原始数据点叠加在其上，并按草种着色。处理标签指明哪些类型的食草动物可以访问（L = 家畜，N = 本地物种，I = 无脊椎动物，None = 所有食草动物都被排除）。字母表示显著的成对差异。

在所有食草动物都可以访问的情况下，E. curvula叶片中的碳（C，a）、氮（N，b）、硅（Si，c）、钠（Na，d）、钾（K，e）、磷（P，f）和总酚类（g）浓度。箱形图显示了原始数据点，并按草种着色。字母表示基于Kruskal–Wallis检验的显著差异。Eragrostis curvula的LDMC随食草动物处理而显著变化（χ2 = 7.9，df = 2，p = 0.02），在所有食草动物都可以访问的情况下最高，在所有食草动物都被排除的情况下最低（图4b；附录S5：表S6）。食草动物处理也是E. curva叶片厚度的显著预测因子（χ2 = 34.62，df = 2，p < 0.001）。具体来说，在所有食草动物都被排除的情况下（None），E. curva的叶片厚度低于所有食草动物都可以访问（L/N/I）或仅排除家畜（N/I）的情况（图4e；附录S5：表S6）。E. curvula的Amax不受食草动物处理的显著影响（χ2 = 3.96，df = 2，p = 0.14）。T. triandra的Amax随食草动物的排除而变化（χ2 = 13.73，df = 2，p = 0.001），在所有食草动物都可以访问的情况下（L/N/I）观察到更高的Amax值，而在排除家畜（N/I）或所有食草动物（None）的情况下则较低（图4i；附录S5：表S6）。T. triandra的LDMC（χ2 = 5.2，df = 2，p = 0.07）和叶片厚度（χ2 = 0.09，df = 2，p = 0.96）都不受食草动物处理的显著影响。两种植物的营养和酚类浓度在食草动物处理之间没有显著差异（附录S5：表S7）。

讨论

当排除所有地上食草动物（包括无脊椎动物）时，植物生物量和特征受到的影响最大，这一结果与瑞士国家公园亚高山草地的类似排除实验一致，尽管环境条件明显不同（Risch等人，2018年）。只有排除所有地上食草动物后，T. triandra的生物量才观察到显著变化，这表明食草作用可能通过补偿性再生促进了该物种的活力和优势（Belsky，1992年；Oesterheld & McNaughton，1988年）。正如预期的那样，这项研究发现消费者对E. curvula的影响较小，这与该物种在防御相关特征上的更高投资相符，而T. triandra则不是这样。尽管如此，消费者回避似乎只在E. curvula的生物量最初较高且排除家畜的植物群落中促进了其生物量的增加。食草动物似乎抑制了其他禾本科植物的生物量，这种抑制随着食草动物的逐步排除而增加，而杂草则更多地受到像E. curvula这样的优势物种的生物量的限制。实验期间的高降雨量（约为年平均值的38%）可能影响了研究结果，因为较高的资源可用性可以通过支持植物在叶片被吃掉后的再生来缓冲食草作用的影响（Bakker等人，2006年）。总体而言，我们的研究强调了T. triandra对这些濒危草地功能完整性的重要性，并支持了存在一种优势本地植物物种可以增强群落抵抗入侵的证据（Longo等人，2013年；Prober & Lunt，2009年）。在脊椎动物和无脊椎动物食草作用下的生物量一致响应表明，T. triandra可能投资于补偿性再生，这种策略使植物能够恢复生产力并替换叶片被吃掉后丢失的组织。这种策略之前已在坦桑尼亚塞伦盖蒂国家公园的草地中记录过（Oesterheld & McNaughton，1988年）。在没有叶片被吃掉的情况下，活的和衰老的T. triandra生物量积累，减少了光线穿透地面，阻碍了分蘖的产生（Snyman等人，2013年）。考虑到这些发现，T. triandra生物量在完全排除食草动物后的显著下降可能是由于在没有干扰的情况下，T. triandra个体内部和之间的种内竞争加剧，以及较高的降雨量和网箱内有限的地上空间所致。在坦桑尼亚和肯尼亚进行的长期食草动物排除实验中也记录了T. triandra覆盖率的类似减少（Belsky，1992年；Veblen等人，2016年），以及在澳大利亚没有火灾的情况下（Morgan & Lunt，1999年）。与食草作用类似，火灾也可以作为一种反复的干扰，去除生物量并减轻竞争，该地区超过一千年的土著火灾管理塑造了景观和本地草类的响应（Mariani等人，2022年）。种内竞争可以显著降低某些植物的光合速率和分蘖生长（Aguiar等人，2001年；Wang等人，2005年），这可能解释了“None”处理下T. triandra较低的光合速率，而在排除家畜（N/I）的情况下较低的Amax可能反映了这种食草处理下的总体生物量较高。这些发现共同强调了频繁的叶片被吃掉和/或干扰事件在维持T. triandra优势方面的重要性。虽然T. triandra的死亡可能导致了“None”处理中凋落物丰度的显著增加，但排除地上食草动物和施用杀虫剂也起到了作用。无脊椎动物可以通过物理分解凋落物成更小的碎片、沉积粪便以及在新鲜凋落物表面引入微生物来加速分解（H?ttenschwiler等人，2005年）。在实验中采样的无脊椎动物目中，弹尾目（即弹簧尾）、甲壳目（例如木虱）和倍足目（例如千足虫）被认为是重要的凋落物分解者（Petersen & Luxton，1982年），因此它们的排除可能减缓了凋落物的分解。无脊椎分解者对凋落物分解率的相对贡献经常被低估，需要进一步研究（Griffiths等人，2021年）。虽然所有食草动物都被排除时T. triandra的生物量下降，但其他禾本科植物的比例增加了，尽管我们预期在食草减少的情况下优势草种会抑制这些次要植物物种。在一个重复的温室实验中观察到了类似的食草相关竞争层次变化，其中无脊椎动物食草作用通过降低共种植的多年生草Dactylis glomerata L.的竞争能力来增加其竞争能力，因为后者更受无脊椎动物食草者的青睐（Borgstr?m等人，2016年）。在“None”处理中存在的许多禾本科植物，包括T. triandra，都是草地特有的，并具有相似的生活史特征，主要是（C3和C4）多年生植物，在全日照和部分遮荫条件下都能存活（Clarke，2003年）。遮荫或其他与遮荫相关的微气候条件（例如相对湿度、空气温度）不太可能解释“None”处理中观察到的生物量响应的全部范围。更有可能的是，其他禾本科植物在排除地上食草动物后绝对生物量逐渐增加，因为它们从食草中获得了更强的竞争释放。E. curvula的生物量对排除家畜的响应取决于最初的入侵程度，可能部分反映了共存草类之间的不同特征策略。在所有食草动物都可以访问的情况下，T. triandra在防御相关特征上的投资较低，如LDMC、叶片厚度和叶片C含量，而在生长代谢物（如叶片K和P）上的投资较高。因此，T. triandra可能受到了像袋鼠这样的本地哺乳动物的更大放牧压力，这些哺乳动物与T. triandra共同进化，并且在觅食时可能更具选择性（Eldridge等人，2018年）。此外，在受控温室条件下，E. curvula和T. triandra之间的竞争结果随着建立顺序的不同而变化，当E. curvula较晚播种时处于不利地位，但一旦建立后能够排除本地物种（Firn等人，2010年）。尽管E. curvula的适口性较低，但它可能仍然构成了像牛和羊这样的广食性食草动物的食物来源（Godfree等人，2017年；Roberts等人，2021年），因此在排除家畜的情况下可能经历了一些放牧释放。E. curvula的生物量对排除家畜的响应取决于最初的入侵程度，可能部分反映了共存草类之间的不同特征策略。在所有食草动物都可以访问的情况下，T. triandra在防御相关特征上的投资较低，如LDMC、叶片厚度和叶片C含量，而在生长代谢物（如叶片K和P）上的投资较高。因此，T. triandra可能受到了像袋鼠这样的本地哺乳动物的更大放牧压力，这些哺乳动物可能与T. triandra共同进化，并且在觅食时可能更具选择性（Eldridge等人，2018年）。此外，E. curvula和T. triandra之间的竞争结果在受控温室条件下也有所不同，当E. curvula较晚播种时处于不利地位，但一旦建立后能够排除本地物种（Firn等人，2010年）。尽管E. curvula的适口性较低，但它可能仍然构成了像牛和羊这样的广食性食草动物的食物来源（Godfree等人，2017年；Roberts等人，2021年），因此在排除家畜的情况下可能经历了一些放牧释放。Eragrostis curvula通常被描述为一种高度竞争性的草种，这归因于其强大的繁殖能力、对广泛环境条件的耐受性和对营养富集的高响应性（Colom & Vazzana，2001年；Firn，2009年）。考虑到这些生态特征，可以预期在整个实验期间E. curvula的优势会增加。尽管如此，T. triandra在未受入侵的植物群落中仍然占据主导地位，并在受入侵的植物群落中保持共存状态，这表明排除食草动物并未导致T. triandra被E. curvula取代。在非洲热带草原上也观察到了类似的反应：更可口的优势草种覆盖度增加，而不太可口的共存草种则保持或减少了覆盖度（Forrestel等人，2015年；Riginos等人，2018年；Veblen等人，2016年）。这些结果再次强调了像T. triandra这样的优势本地草种在调节外来草种（如E. curvula）的建立成功方面的重要性。Eragrostis curvula的叶片特征也根据食草动物的处理方式表现出更大的变异性，表明它在表型上可能更具可塑性。具体来说，当所有食草动物（包括无脊椎动物）都被排除时，E. curvula在防御特征（如LDMC和叶片厚度）上的投入减少。食草动物对E. curvula特征值的影响在所有食草动物可进入（L/N/I）和所有食草动物被排除（None）的处理之间最为明显，这表明无脊椎动物和脊椎动物都可能是E. curvula功能特征的重要调节因素。或者，这一结果可能反映了食草动物对群落组成和资源环境的改变，从而导致特征表达的变化（Abakumova等人，2016年）。例如，随着所有食草动物的排除，T. triandra的减少可能刺激了其他共存物种的特征变化，以适应新的局部环境条件。有趣的是，E. curvula叶片特征的变化并未反映在其叶片营养成分上，这可能是由于本研究中叶片营养成分的测量重复次数少且变异性大所致。尽管如此，E. curvula能够对相对较短的时间干扰做出叶片特征的响应（Richards等人，2006年），这可能有助于其在本研究中的生物量水平保持稳定，并可能是其普遍成功的一个因素。在其他研究中，排除无脊椎动物会导致杂草的生物量和覆盖度增加，这通常归因于杂草比禾本科植物更容易受到无脊椎动物的侵害，因为杂草的防御机制较差，如营养成分较高且物理防御较弱（Br?cher等人，2023年；La Pierre等人，2015年）。另一方面，排除脊椎动物后，杂草的覆盖度往往会下降，这可能是由于与优势草种在光照和空间上的竞争（Borer等人，2014年；Veblen等人，2016年）。禾本科植物对杂草的竞争性排斥可能解释了在受入侵的植物群落中随着牲畜排除而导致的杂草生物量显著减少，因为在这种处理下E. curvula的生物量最高。在该研究区域内，之前也有记录显示E. curvula覆盖度增加时物种丰富度降低的现象（Firn等人，2017年；Schlierenzauer等人，2021年）。其余食草动物处理下杂草生物量没有变化，这可能是由于竞争性排斥的结果，因为禾本科植物在所有食草动物处理下都保持了地上优势（Allan & Crawley，2011年）。在澳大利亚，牲畜放牧通常与地上生物量的减少相关，然而在本实验中，排除牲畜后总生物量没有显著变化（Lunt等人，2007年；Yates等人，2000年）。然而，在生产力较高的生态系统中，牲畜对地上生物量的影响通常较弱，因为植物在叶片被吃掉后可以更快恢复（Bakker等人，2006年）。总体而言，本研究中本地食草动物排除的效果相对较弱，与其他比较牲畜和本地食草动物的研究结果一致（Eldridge等人，2018年）。这一发现也可能反映了在仅排除牲畜的N/I处理中本地食草动物数量较少，这可能是由于在这些围栏区域内进入的激励较低，因为该研究区域的降雨量高于平均水平，从而增加了资源可用性。虽然我们在N/I处理中未观察到袋熊挖掘隧道的情况，但检测到了袋鼠和沙袋鼠的粪便。正如预期的那样，E. curvula在受入侵的植物群落中的存在伴随着总体凋落物和生物量的显著增加。E. curvula的许多结构特征，如高LDMC和C值，可能作为物理屏障阻碍了凋落物的分解（Grime等人，1996年）。E. curvula较低的食草动物消耗量可能导致更多的植物物质返回土壤表面，但这些凋落物可能需要更长时间才能融入土壤（Wardle等人，2002年）。在同一实验中对不同植物群落地下土壤生物群的评估进一步支持了这一点，报告显示由于E. curvula凋落物数量较多但质量较低（化学和物理特性），分解途径从细菌分解转变为真菌分解（Fioratti Junod等人，2025年）。E. curvula改变凋落物质量和分解的能力可能会产生反馈，从而加强其在入侵草原中的主导地位。

**结论**

脊椎动物和无脊椎动物共同塑造了草地生态系统的生物量模式，这突显了在生态研究中考虑多种消费者群体的必要性。鉴于随着土地利用变化的加剧，陆地系统中无脊椎动物数量普遍减少，了解它们在植物群落中的调节作用变得越来越重要和紧迫（Seibold等人，2019年）。T. triandra对叶片被吃掉的补偿性反应表明，食草作用可能维持本地物种的优势，并可能保持限制植物入侵的竞争等级，这强调了为了保护这些濒危的草地林地，维持T. triandra的健康和优势地位的必要性。尽管如此，无论是地上（本研究）还是地下观察（Fioratti Junod等人，2025年）都表明，即使与本地植物物种共存，E. curvula也能对植物群落功能产生重大影响。这些发现共同强调了食草作用和入侵如何相互作用来塑造生物量模式，进一步强调了将草地生态系统视为多种相互作用的生物压力共同作用的结果。

**作者贡献**

**研究设计和方法：** Jennifer Firn、Anita Risch、Gabrielle Lebbink和Nadia Chinn。

**写作（初稿）：** Nadia Chinn、Gabrielle Lebbink和Jennifer Firn。

**数据分析：** Nadia Chinn和Gabrielle Lebbink，在James McGree的建议下完成。

**写作（审阅和编辑）：** Nadia Chinn、Gabrielle Lebbink、Jennifer Firn、Anita Risch和James McGree。

**致谢**

该项目由澳大利亚研究委员会发现基金DP190100500（2019年至2024年）资助。我们感谢South Coast Landcare小组的Jean Bentley对这项研究的巨大支持，包括她的本地联系、丰富的知识和专业知识，以及她在COVID-19封锁期间对实验维护的帮助。作者还感谢六位愿意提供农场进行实验的土地所有者，Martin Schütz在实验设计方面的贡献，Samuel Waite在生物量收割方面的协助，以及Marco Fiorrati Junod在无脊椎动物收集和鉴定方面的工作。开放获取出版由昆士兰科技大学通过Wiley - 昆士兰科技大学协议与澳大利亚大学图书馆员委员会合作促成。

**利益冲突声明**

作者声明没有利益冲突。

**数据可用性声明**

数据和代码（Chinn等人，2026年）可在Figshare上获取：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.30795548.v1。