哺乳动物的减少导致热带雨林中植物群落的生物同质化

《Ecology》：Mammal defaunation leads to biotic homogenization of plant communities in tropical rainforests

　　摘要

生物同质化是指物种群落在不同地区之间随着时间的推移变得越来越相似的过程。这一现象具有重大的生态、进化和经济影响，主要由人类活动驱动，如栖息地破坏、外来物种引入和气候变化。生物同质化的一个未被充分研究的驱动因素是动物群的减少，特别是大型食草哺乳动物的丧失或数量下降及其对植物群落的后果。在这项研究中，我们探讨了中型到大型哺乳动物（如貘和佩卡里）的减少如何影响南美洲热带雨林中幼苗和树苗群落的分类生物同质化。通过使用在巴西大西洋森林四个森林地点进行的13年哺乳动物排除实验的数据，我们调查了动物群减少对α多样性和β多样性的影响，以了解其如何促进生物同质化。我们的结果表明，与预期相反，动物群减少显著增加了排除地块的α多样性，尤其是在拥有更完整哺乳动物组合的森林地点，即哺乳动物数量和多样性更大的地方，这种效应更为明显。相比之下，β多样性随着排除处理导致植物群落空间上的同质化而减少，特别是在排除处理阻止了最完整的哺乳动物组合进入植物群落的地点。这种同质化是由物种更替减少和少数在缺乏哺乳动物食草动物情况下繁盛的植物物种的主导地位所驱动的，包括一种棕榈树Euterpe edulis、一种竹子Merostachys neesii和一种蕨类植物Polybotrya cylindrica。这些发现表明，中型到大型哺乳动物食草动物的移除可能导致局部物种丰富度的增加和空间异质性的减少，从而重塑热带森林景观中的植物群落结构。我们的研究强调了大型食草动物在维持多个尺度生物多样性方面的关键作用，并强调了它们功能丧失的生态后果。这项工作为旨在减轻动物群减少影响和保护热带森林生态系统恢复力的保护工作提供了重要见解，将动物群减少确定为生物同质化的一个重要人为驱动因素。

引言

生物同质化指的是具有相同物种库的群落在不同地区随着时间的推移变得越来越相似的方向性变化（Olden & Rooney, 2006; Rolls et al., 2023）。这一过程通常会导致生物多样性的丧失，从而产生重大的生态、进化和经济成本（Olden et al., 2004）。具体来说，生物同质化会影响群落和生态系统的功能，降低稳定性，并削弱对环境变化的抵抗力，最终削弱生态系统对未来干扰的恢复力（Olden et al., 2004; Olden & Rooney, 2006; Rolls et al., 2023）。生物同质化的主要驱动因素是人类活动，包括栖息地破坏、过度捕捞和外来物种引入的直接影响，以及气候变化和污染等间接影响（Rolls et al., 2023）。因此，解决生物同质化的原因和后果不仅对于理解其发生和普遍性至关重要，而且对于制定有效策略以减轻其影响和保护生物多样性也至关重要。在导致生物同质化的众多人为因素中，动物群减少的作用仍然了解不足。动物群减少——即野生动物种群和物种的人为引起的减少和灭绝——已成为全球范围内人为活动的普遍结果（Benítez-López et al., 2019; Dirzo et al., 2014）。动物群减少对某些生物群体和地点的影响比其他群体和地点更为严重，尤其是在热带环境中的大型物种（Cardillo et al., 2008; Young et al., 2016）。动物群减少对生态系统的后果是深远的，包括直接效应，如哺乳动物提供的一些生态系统服务的减少（Bogoni et al., 2020; Galetti et al., 2021; Malhi et al., 2016; Pringle et al., 2023），以及间接效应，如预计未来热带森林生物量的减少、养分循环和碳封存能力的下降（Brodie et al., 2025; de Paula Mateus et al., 2018; Schmitz et al., 2018）。尽管这些对自然生态系统在多个生态和进化尺度上的广泛影响（Dirzo et al., 2014; Kurten, 2013; Young et al., 2016），但关于动物群减少如何促进生物同质化的全面理解仍然不清楚。例如，在Rolls等人（2023）的最新综述中，没有专门研究将动物群减少作为生物同质化的原因，尽管它通常归因于生物入侵、环境条件变化和其他人为干扰等因素。在大型哺乳动物受到偷猎和栖息地丧失严重影响的热带森林中（Galetti et al., 2017, 2021），食草作用的丧失可以显著改变植物群落结构（Jia et al., 2018）。动物群减少破坏了选择性进食并减少了空间异质性，可能导致植物群落的组成和多样性发生变化。例如，在草原生态系统中的研究表明，实验性排除大型食草动物通常会导致植物α多样性的减少。这种α多样性的减少通常与少数在缺乏大型食草动物情况下繁盛的物种的主导地位增加有关（Koerner et al., 2018）。实验研究表明，移除食草动物与植物群落的同质化有关（Abella et al., 2019; Milligan et al., 2016; Speed et al., 2013; Watts et al., 2019）。然而，这些证据主要来自研究非自然生态系统（如牲畜放牧）中植物与食草动物之间营养相互作用的研究。由于食草作用导致的α多样性变化可以直接影响β多样性，特别是当食草作用的减少减少了群落内个体的更替时，因为这可能导致不同地点之间的物种组成更加均匀。大型野生食草动物通过其选择性进食和移动引入多样的干扰模式，在促进植物群落的空间变异性方面发挥着关键作用（Hobbs, 1996; Milchunas & Lauenroth, 1993），并重新分配养分可用性（le Roux et al., 2018, 2020; Villar et al., 2021）。然而，这些食草动物的减少减少了这种异质性的来源，导致不同地区的条件更加均匀。因此，这种干扰变异性的减少可能会随着时间的推移增加不同地区植物物种组成的空间同步性和相似性，这种现象被称为分类生物同质化（Heino et al., 2015; Warren et al., 2007）。在没有大型野生食草动物的情况下，景观中的植物群落可能会变得更加相似，竞争和非生物因素成为物种分选的主要驱动因素，进一步促进同质化（Birtel & Matthews, 2016; Ohashi & Hoshino, 2014; Perea et al., 2014; Püttker et al., 2015）。这一过程不仅影响群落组成，还可能影响生态系统的恢复力（Wang & Loreau, 2016），突显了理解这些动态对于有效保护策略的重要性（Baiser et al., 2012; Newbold et al., 2016; Olden et al., 2004）。因此，理解α多样性和β多样性之间的关系对于全面了解动物群减少对生物群落的影响至关重要，强调了在生物同质化研究中考虑这两个多样性水平的重要性（Chase & Myers, 2011; Socolar et al., 2016）。最近来自巴西大西洋森林中哺乳动物排除研究的实证证据表明，野生食草动物的减少可能会影响森林生态系统的生物同质化。一个7年的数据集结果表明，大型食草动物的减少降低了植物组成的β多样性，而α多样性没有显著变化（Villar & Medici, 2021）。此外，另一个在大西洋森林不同地区进行的类似排除实验的结果表明，大型食草动物通过减缓植物群落组成的方向性变化来缓冲全球变化（Villar et al., 2020）。因此，这两项研究表明，大型食草动物的减少可能会加速热带森林中的生物同质化。在这里，我们研究了中型到大型哺乳动物（即>4公斤，如鼠兔、帕卡、貘和佩卡里）的减少如何导致热带雨林中幼苗和树苗群落的分类生物同质化。通过使用在巴西大西洋森林进行的长期（13年）哺乳动物排除实验的数据（DEFAU-Biota项目；Brocardo et al., 2013; Emer et al., 2024; Souza et al., 2022; Villar et al., 2020），我们调查了中型和大型陆地哺乳动物的排除对巴西大西洋森林四个不同保护区内α多样性和β多样性的影响。每个森林都有特定的食草哺乳动物和植物的物种组成和数量。这种设置使我们能够实验性地探索不同水平的实验性动物群减少如何影响植物物种多样性、组成和分类生物同质化，以及这些效应是否在同一生物群落内的不同生态背景下一致。我们首先研究了α多样性，以了解动物群减少如何影响每个单独森林的局部物种丰富度和物种优势。我们假设在排除地块中α多样性会减少，在排除处理阻止更多哺乳动物进入的森林地点，这种效应更为明显（即控制组和排除组之间的差异更大）（图1）。这一预期基于食草动物通过选择性食草作用减少优势植物物种在群落中的份额的作用（Terborgh, 2012），这在草原生态系统中通常是如此（Frank, 2005; Olff & Ritchie, 1998）。接下来，我们分析了由于中型到大型哺乳动物排除而随时间变化的局部群落组成的方差。我们的主要假设是，实验性排除将导致空间上的分类生物同质化增加，表现为排除处理地块之间的β多样性降低，而我们预期β多样性会增加（图1）。我们预计排除地块中植物物种多样性的减少将随着时间的推移释放某些物种在相同森林内多个地块中的主导地位，导致植物群落更加相似。此外，我们假设这种效应在排除处理移除了更多哺乳动物的森林中更为明显。因此，通过研究处理过程中的α多样性和β多样性，并考虑我们的动物群减少梯度，我们旨在更全面地了解动物群减少如何影响植物群落的组成。

图1：显示实验中预期的α（α）和β（β）多样性变化，上部显示控制地块的预期，下部显示哺乳动物排除地块的预期。佩卡里和貘的插图由Fernanda Abra提供。

方法

研究在巴西圣保罗州大西洋森林保护区的四个连续森林地点进行：（1）Carlos Botelho州立公园（CBO），位于S?o Miguel Arcanjo；（2）Itamambuca（ITA）和（3）Vargem Grande（VG），分别位于Serra do Mar州立公园的Núcleo Santa Virgínia区域，位于S?o Luiz do Paraitinga和Natividade da Serra；以及（4）Ilha do Cardoso州立公园（CAR），位于Cananéia（附录S1：图S1）。这些地点的选择基于它们对哺乳动物保护的重要性的先前证据（Galetti et al., 2009）。尽管这些地点曾经拥有相似的哺乳动物组合，但由于非法狩猎的历史不同，现在它们有所不同，这导致了一些地区白唇佩卡里或貘的局部灭绝或数量减少（Galetti et al., 2017）。这些不同的狩猎压力也导致不同地点的哺乳动物数量有所变化（附录S1：表S1），形成了一个有用的自然实验梯度，用于评估动物群减少的生态后果。目前，ITA同时拥有白唇佩卡里（Tayassu pecari）和貘（Tapirus terrestris），代表了这些地点中最完整的哺乳动物组合，即哺乳动物数量和多样性最大（Galetti et al., 2017）。相比之下，VG中的这两种物种要么局部灭绝（白唇佩卡里），要么极其稀少（貘）。在CAR中，只有白唇佩卡里存在，而在CBO中，貘在20世纪60年代已经灭绝，而在我们的最初几年只有貘出现，白唇佩卡里要么不存在，要么极其稀少（附录S1：表S1）。白唇佩卡里最近重新殖民了CBO并增加了它们的数量。

实验设计

我们在每个森林地点建立了15对地块（3×5米），复制了中型到大型哺乳动物的总排除处理和配对的对照处理（附录S1：图S1；Galetti et al., 2017；Villar et al., 2020）。地块分别于2009年7月在CBO建立，2010年7月在CAR和ITA建立，2010年7月在VG建立。每对实验地块包括一个排除区（以下简称“排除处理”）和一个对照区（以下简称“对照处理”）。排除区模拟了中型到大型非飞行陆地动物（尤其是哺乳动物）的缺失情况，而对照区则允许实验区域内所有动物自由活动。排除区被1.50米高的围栏围住，只有小型啮齿动物、小型有袋类动物、鸟类和无脊椎动物能够进入。对照区保持开放状态，其边界由聚氯乙烯杆标出（更多关于实验设计的细节请参见Villar等人，2020年）。每对排除区和对照区之间的距离为5-10米，以确保环境的一致性，同一森林地点内的重复实验地块之间至少相隔200米。排除区和对照区之间的阳光照射和其他非生物条件相似。因此，在不同森林地点之间，我们形成了一个“动物缺失梯度”。ITA组由于中型到大型哺乳动物的数量较多，排除区和对照区之间的差异最为明显。其次是CAR组和CBO组，VG组的处理效果差异最小。有关实验设计的视觉概览，请参见附录S1中的图S1。每个实验地块被划分为8个面积为1平方米的子地块，在其中三个子地块（附录S1中的图S1）中，随机选取了所有高度在10厘米到1米之间的幼苗和树苗进行标记、测量，并尽可能精确地进行分类鉴定；如果分类结果不确定，则进行形态学鉴定。从2010年7月开始，每6个月进行一次调查，2019年和2023年每年进行一次调查。2019年至2023年之间的调查间隔是由于COVID-19大流行的限制所致。在每次调查中，都会记录所有新发现的个体。随后，整理了每个采样月份的幼苗和树苗组成数据，以确保不同采样时期和实验区域之间的鉴定结果一致性，CBO组的数据在某些月份缺失（具体为第54、60、66和156个月）。数据分析使用了上述调查中收集的数据，涵盖了每个森林地点13年的幼苗和树苗群落数据。我们首先研究了实验排除处理对α多样性（物种丰富度）随时间的变化影响。对于每个森林地点（ITA、CAR、CBO和VG）和每个采样时间点，我们计算了每个地块的幼苗和树苗物种丰富度。然后，我们拟合了一个线性混合效应模型，以评估采样月份和处理之间的交互作用（作为固定效应）是否能够解释丰富度的差异。通过将处理组合作为随机效应纳入模型来控制配对效应。对照处理被用作基线截距。类似的建模方法也被用来研究处理与采样月份之间的交互作用，以评估其他α多样性指标（即Shannon–Weaver指数和逆Simpson指数）。所有α多样性分析都是使用R环境中的vegan包（Oksanen等人，2024年）中的多样性函数进行的。接下来，对于每个森林地点、每个采样时间和每个处理水平（对照组与排除组），我们量化了所有地块之间的基于丰度的多地点差异性。对于每个地点，我们计算了基于丰度的Bray–Curtis多地点β多样性，考虑了每个处理和采样时期（Baselga，2016年）。这种方法遵循了Diserud和?degaard（2007年）提出的多地点差异性公式，并由Baselga（2016年）进一步发展，该公式能够提供两个以上地块之间群落差异的连贯度量。因此，对于每个森林地点和每个采样月份，我们得到了每个处理的多个地点β多样性值，总结了该处理下所有地块之间的组成差异。除了总体β多样性外，我们还将基于丰度的差异性分解为两个组成部分：（1）物种丰度的平衡变化和（2）丰度梯度（遵循Baselga（2013年）和Legendre（2014年）的方法）。这些组成部分类似于通常用于存在-缺失数据的周转率和嵌套性组成部分（Baselga，2010年，2012年）。平衡变化反映了群落中物种优势的变化（即不同物种相对贡献的变化），而丰度梯度反映了某个地点所有物种总丰度的一致性增加或减少，而不一定改变群落的优势结构。为了量化这些多地点β多样性估计的不确定性，我们在地块层面实施了留一法（jackknife）程序：对于每个地点和处理组合，我们在依次移除每个地块后重新计算了总β多样性、平衡变化和丰度梯度，生成了jackknife伪值，然后从jackknife方差中获得了标准误差和大约95%的置信区间（Fortin等人，2020年）。最后，对于每个森林地点，我们使用包含采样月份（作为连续协变量）、处理及其交互作用的线性模型，对总β多样性、平衡变化和丰度梯度的时间趋势进行了建模。与α多样性分析不同，这些模型是针对处理级别的多地点汇总数据（每个处理和时间一个值）进行拟合的，因此没有将地块对作为随机效应纳入模型。只有当总体β多样性显示出显著的处理-时间交互作用时，才解释平衡变化和丰度梯度。所有相应的结果都报告在附录S2中。所有多样性指标都是使用vegan包（Oksanen等人，2024年）中的decostand和vegdist函数以及betapart包（Baselga & Orme，2012年）中的beta.multi.abund函数在R环境（R Core Team，2023年）中计算的。在计算每个α和β多样性指标之前，我们对每个采样时期的植物物种组成数据应用了Hellinger变换。这种变换降低了高丰度物种的影响，并确保了β多样性估计与线性模型的兼容性（Legendre & Gallagher，2001年）。应用于α多样性指数、空间β多样性及其组成部分的所有线性模型都满足了线性、误差独立性、残差同方差性和无共线性的假设。这些假设是通过将残差与拟合值和每个模型协变量进行对比来验证的。我们还评估了残差的潜在时间和空间依赖性。所有模型都遵循了一般结构。

随机效应（bi）仅用于α多样性分析。最后，我们使用每个线性模型中的处理与时间之间的交互作用项作为效应大小，以评估哺乳动物排除处理的影响是否根据动物缺失梯度在不同森林地点之间有所不同。对于每个地点和生物多样性指标，我们提取了交互作用估计值及其95%的置信区间。然后，我们通过计算估计值之间的差异及其相应的标准误差，对不同地点（ITA、CAR、CBO和VG）的效应大小进行了成对比较。应用z检验来评估统计显著性，并在森林图中可视化了成对差异及其95%的置信区间。这个过程是在R（R Core Team，2023年）中进行的。所有分析脚本、数据和补充模型输出都可以在Zenodo上公开获取：https://doi.org/10.5281/zenodo.18261121（Ribas等人，2026年）。关于处理和采样月份对α和β多样性主要影响的更多细节也在同一存储库中提供。

**结果**

**α多样性**

每个森林地点记录的植物物种数量各不相同：ITA地点有白唇貘和貘的存在，研究期间共有170种幼苗和树苗；CAR地点也有白唇貘的存在，共有183种；CBO地点有貘的存在，共有186种；而VG地点由于大型哺乳动物被大量减少，共有229种。在最后的采样时期，排除区主要由三种物种主导：棕榈树Euterpe edulis（棕榈科）、竹子Merostachys neesii（禾本科）和蕨类植物Polybotrya cylindrica（Dryopteridaceae）。最初，ITA地点在排除处理下的幼苗和树苗丰富度低于对照组，而CAR和VG的情况则相反（见图2）。这强调了在所有分析中考虑初始“实验前条件”（t=0）的重要性，并强调了变化轨迹（处理-时间交互作用）作为反映排除处理随时间影响的过程。在整个研究过程中，排除区的物种丰富度普遍迅速增加，其增加速率高于对照组（ITA为0.0919，CAR为0.0546，CBO为0.0554，VG为0.0547；见图2中的方程）。在VG地点，即动物缺失最严重的地点，对照组和排除组之间的丰富度差异从一开始就存在；然而，显著的处理-时间交互作用表明这些差异随时间发生了变化，排除组内的丰富度增加速度更快（见图2d）。

**四个森林地点在对照和处理处理下的物种丰富度时间趋势，基于线性混合效应模型。每个面板代表一个地点：(a) Itamambuca (ITA)，(b) Ilha do Cardoso (CAR)，(c) Carlos Botelho (CBO)，(d) Vargem Grande (VG)。线条代表随时间的平均物种丰富度（±标准误差）。线性方程表示每种处理的时间趋势，上面的方程代表对照组，下面的方程代表排除组。符号i表示每个评估的采样时期。星号表示时间与处理处理之间的统计显著交互作用（p<0.05），反映了处理之间的不同变化率。水平轴上的刻度间隔代表采样一致性的变化。貘和貘的插图由Fernanda Abra提供。**

**对于Shannon多样性指数（见图3），在ITA、CAR和CBO中观察到处理-时间之间的统计显著交互作用，表明这三个地点的Shannon多样性在排除组中的增加速度更快。在监测期结束时，排除组的平均Shannon值更高：ITA为2.89（SD=0.23）对比对照组为2.47（SD=0.38）（见图3a）；CAR为3.01（SD=0.20）对比对照组为2.62（SD=0.35）（见图3b）；CBO为2.80（SD=0.36）对比对照组为2.68（SD=0.35）（见图3c）。**

**四个森林地点在对照和处理处理下的Shannon多样性时间趋势，基于线性混合效应模型。每个面板代表一个地点：(a) Itamambuca (ITA)，(b) Ilha do Cardoso (CAR)，(c) Carlos Botelho (CBO)，(d) Vargem Grande (VG)。线条代表随时间的平均Shannon多样性（±标准误差）。线性方程表示每种处理的时间趋势，上面的方程代表对照组，下面的方程代表排除组。符号i表示每个评估的采样时期。星号表示时间与处理处理之间的统计显著交互作用（p<0.05），反映了处理之间的不同变化率。水平轴上的刻度间隔代表采样一致性的变化。貘和貘的插图由Fernanda Abra提供。**

**对于逆Simpson多样性（见图4），所有四个森林地点都显示出处理-时间之间的显著交互作用，表明哺乳动物排除对这一指标有广泛的影响。在最后一个时间点，排除组的平均值始终更高：ITA为16.41（SD=4.70）对比对照组为12.07（SD=4.13）（见图4a）；CAR为17.71（SD=3.96）对比对照组为13.24（SD=4.24）（见图4b）；CBO为15.90（SD=5.21）对比对照组为13.75（SD=5.29）（见图4c）；VG为18.70（SD=6.28）对比对照组为13.02（SD=3.54）（见图4d）。尽管VG在所有时间点上都显示出处理之间的持续差异，但这些差异在实验开始时就已经存在，可能反映了基线异质性而非处理引起的变化。尽管如此，排除处理仍然加速了VG地点Simpson多样性的增加速度，尽管这种效应在其他地点要弱得多。**

**四个森林地点在对照和处理处理下的逆Simpson多样性时间趋势，基于线性混合效应模型。每个面板代表一个地点：(a) Itamambuca (ITA)，(b) Ilha do Cardoso (CAR)，(c) Carlos Botelho (CBO)，(d) Vargem Grande (VG)。线条代表随时间的平均逆Simpson多样性（±标准误差）。线性方程表示每种处理的时间趋势，上面的方程代表对照组，下面的方程代表排除组。符号i表示每个评估的采样时期。星号表示时间与处理处理之间的统计显著交互作用（p<0.05），反映了处理之间的不同变化率。水平轴上的刻度间隔代表采样一致性的变化。貘和貘的插图由Fernanda Abra提供。**所有这些发现表明，无论是从丰富度还是多样性来看，α多样性都对排除哺乳动物的措施产生了积极反应，尤其是在哺乳动物群落较为完整的森林区域（例如ITA和CAR），因为这些区域的变化率更高（见图2和图3中的方程式）。β多样性

与α多样性不同，ITA区域的排除处理组中β多样性随时间减少（见图5a），而在对照组中β多样性却增加了，这揭示了不同处理组之间的时间轨迹存在明显差异（见图5a）。在CAR（见图5b）和VG（见图5d）中也观察到了类似的模式——即排除处理组中β多样性随时间下降——尽管处理组与时间之间的交互作用在统计上并不显著。这些趋势表明，排除处理组中的幼苗和树苗群落随着时间的推移在组成上变得越来越相似。相比之下，CBO区域的两种处理组中β多样性都随时间增加，并且对照组与排除处理组之间存在显著差异（见图5c）。当将β多样性分解为代表平衡变异和丰度梯度的组成部分时，ITA在平衡变异方面表现出显著效应（附录S2：表S1），而CBO在平衡变异和丰度梯度方面都表现出显著效应（附录S2：表S2）。图5在图形查看器中打开

在不同森林区域，对照处理组和排除处理组下多站点β多样性的时间趋势。对于每个站点和采样时间点，β多样性是通过计算每个处理组内所有站点之间的Bray–Curtis多站点差异性来确定的，并将其分解为平衡变异和丰度梯度两个组成部分。每个面板代表一个站点：(a) Itamambuca (ITA)，(b) Ilha do Cardoso (CAR)，(c) Carlos Botelho (CBO)，以及 (d) Vargem Grande (VG)。线条表示β多样性随时间的变化（±标准误差，通过留一法计算得出）。线性方程式表示每种处理组的时间趋势，上面的方程式代表对照组，下面的方程式代表排除处理组。符号i表示每个评估的采样时期。星号表示时间和排除处理组之间的统计显著交互作用（p < 0.05），反映了不同处理组之间的变化率不同。水平轴上的刻度间隔表示采样一致性的变化。Peccary和tapir的插图由Fernanda Abra绘制。评估不同森林区域的效果

使用z检验进行的成对比较表明，在排除哺乳动物对α多样性影响的森林区域，这种影响更为显著，因为这些区域中排除措施更有效地减少了食草哺乳动物的影响。ITA在所有α多样性指标上始终表现出更高的正效应大小（见图6a–c）。相比之下，CAR、CBO和VG之间的效应大小没有显著差异，除了CBO相对于VG的Shannon效应大小较高（见图6b）。对于β多样性，观察到了相反的模式。ITA显示出随时间减少的最负效应大小，表明与其他站点相比，空间异质性降低得更明显（见图6d）。相比之下，ITA和VG之间的差异在统计上并不显著，表明尽管它们的哺乳动物群落存在很大差异，但β多样性随时间的下降程度相似。第三个哺乳动物数量和生物量都较高的森林区域CAR，也与CBO相比显示出显著差异。最后，CBO是唯一一个在排除处理组中β多样性随时间呈现正趋势的站点，其交互作用估计值显著高于VG（见图6）。图6在图形查看器中打开

使用z检验对不同森林区域中α和β多样性指标的时间和处理组交互作用进行成对比较。每个点代表两个站点特定交互作用估计值之间的差异（±95%置信区间），计算方式为（站点X的交互作用）?（站点Y的交互作用）。正值表示比较中第一个站点的交互作用较不负面（或更正面），而负值表示第一个站点的交互作用更负面。穿过虚线垂直线的置信区间表示差异不显著。站点代码：ITA，Itamambuca；CAR，Ilha do Cardoso；CBO，Carlos Botelho；VG，Vargem Grande。每次比较都基于每个站点的单个交互作用估计值，这些估计值来自每个α和β多样性指标的站点特定线性模型。讨论

我们的发现表明，大型食草动物的减少显著影响了热带雨林中的幼苗和树苗群落，随着时间的推移增加了α多样性，同时促进了分类生物的同质化。正如假设的那样，排除处理的效果在哺乳动物群落较为完整的森林区域最为明显（附录S1：表S1），导致这些森林中的排除处理组和对照组之间存在显著差异。然而，在我们的长期实验中，我们发现排除处理对热带雨林的α多样性和β多样性产生了相反的影响，这是一个意外且未被报道的结果。α多样性

与我们最初的预期相反，即缺乏食草动物、中型到大型食草动物的践踏和干扰会导致少数选定植物物种的竞争优势增加，从而导致α多样性降低（Koerner等人，2018年），我们观察到排除处理后α多样性增加了。这些发现与其他关于大西洋森林季节性研究的结果一致（例如Villar & Medici，2021年），这些研究也质疑了从草原生态系统衍生出的传统模型，这些模型预测热带森林中食草动物增加会导致局部（α）植物多样性增加。在我们的实验中，食草动物压力的减少使得更广泛的物种得以建立和繁衍，特别是在哺乳动物群落较为完整的森林区域，我们观察到物种丰富度、Shannon指数和Simpson指数在排除处理后显著增加。然而，在其他森林区域，这种效应不那么明显，这表明局部因素，如哺乳动物群落组成和食草动物数量的差异，在塑造局部多样性动态中起着关键作用（Villar & Medici，2021年）。这一意外结果与种子、幼苗和树苗捕食者的自上而下的调节作用减少一致，这些捕食者已被证明会抑制稀有物种，从而在热带森林中降低α多样性（Galetti等人，2021年；Villar等人，2022年；Villar & Medici，2021年）。我们长期实验中的另一项研究表明，在大型种子、幼苗和树苗捕食者（如白唇peccary）数量较多的森林中，这些捕食者将幼苗的招募减少了60%，同时减少了植物群落中稀有物种的比例和多样性，有利于优势物种的均匀性（Keuroghlian & Eaton，2009年；Villar & Medici，2021年）。我们的结果与这些发现一致，因为我们的元分析方法清楚地显示，在白唇peccary存在的区域，排除处理对α多样性的正面效应更强。这可能是由于这些贪婪且数量众多的捕食者强烈减少了招募，从而形成了对稀有物种到来的强烈过滤，限制了群落规模，只有足够常见的物种才能在处理组中招募。这一发现强调了食草动物与热带森林植物群落组装之间的复杂相互作用，其中大型食草动物可能会促进某些物种的优势变化，而牺牲其他物种（Kurten等人，2015年；Villar & Medici，2021年）。此外，还有假设认为，这些相互作用可能会因树栖和小型哺乳动物、鸟类、蝙蝠以及其他能够自由进入处理区的动物（如灵长类动物）的存在而变得更加复杂，这些动物被认为在摆脱大型食草动物的竞争压力后会影响植物招募和多样性（Bueno等人，2013年；Kurten & Carson，2015年）。然而，在我们的研究中，我们没有发现种子中型捕食者或tapir对α多样性的影响，在没有白唇peccary的区域（CBO，VG）。相反，我们的结果清楚地表明，贪婪且群居的白唇peccary是一个关键物种，它对稀有植物物种产生了强烈的过滤效应，进而影响了热带森林的群落组装和α多样性。图6在图形查看器中打开

使用z检验对不同森林区域中α和β多样性指标的时间和处理组交互作用进行成对比较。每个点代表两个站点特定交互作用估计值之间的差异（±95%置信区间），计算方式为（站点X的交互作用）?（站点Y的交互作用）。正值表示比较中第一个站点的交互作用较不负面（或更正面），而负值表示第一个站点的交互作用更负面。穿过虚线垂直线的置信区间表示差异不显著。站点代码：ITA，Itamambuca；CAR，Ilha do Cardoso；CBO，Carlos Botelho；VG，Vargem Grande。每次比较都基于每个站点的单个交互作用估计值，这些估计值来自每个α和β多样性指标的站点特定线性模型。讨论

我们的发现表明，大型食草动物的减少显著影响了热带雨林中的幼苗和树苗群落，随着时间的推移增加了α多样性，同时促进了分类生物的同质化。正如假设的那样，排除处理的效果在哺乳动物群落较为完整的森林区域最为明显（附录S1：表S1），导致这些森林中的排除处理组和对照组之间存在显著差异。然而，在我们的长期实验中，我们发现排除处理对热带雨林的α多样性和β多样性产生了相反的影响，这是一个意外且未被报道的结果。α多样性

与我们的初步预期相反，即缺乏食草动物、中型到大型食草动物的践踏和干扰会导致少数选定植物物种的竞争优势增加，从而导致α多样性降低（Koerner等人，2018年），我们观察到排除处理后α多样性增加了。这些发现与其他关于大西洋森林季节性研究的结果一致（例如Villar & Medici，2021年），这些研究也质疑了从草原生态系统衍生出的传统模型，这些模型预测热带森林中食草动物增加会导致局部（α）植物多样性增加。在我们的实验中，食草动物压力的减少使得更广泛的物种得以建立和繁衍，特别是在哺乳动物群落较为完整的森林区域，我们观察到物种丰富度、Shannon指数和Simpson指数在排除处理后显著增加。然而，在其他森林区域，这种效应不那么明显，这表明局部因素，如哺乳动物群落组成和食草动物数量的差异，在塑造局部多样性动态中起着关键作用（Villar & Medici，2021年）。这一意外结果与种子、幼苗和树苗捕食者的自上而下的调节作用减少一致，这些捕食者已被证明在存在时会抑制稀有物种，从而降低热带森林中的α多样性（Galetti等人，2021年；Villar等人，2022年；Villar & Medici，2021年）。我们长期实验中的另一项研究表明，在大型种子、幼苗和树苗捕食者（如白唇peccary）数量较多的森林中，这些捕食者将幼苗的招募减少了60%，同时减少了植物群落中稀有物种的比例和多样性，有利于优势物种的均匀性（Keuroghlian & Eaton，2009年；Villar & Medici，2021年）。我们的结果与这些发现一致，因为我们的元分析方法清楚地显示，在白唇peccary存在的区域，排除处理对α多样性的正面效应更强。这些贪婪且数量众多的捕食者对招募的强烈减少可能形成了对稀有物种到来的强烈过滤，以“彩票”方式限制了群落规模，只有足够常见的物种才能在处理组中招募。这一发现强调了食草动物与热带森林植物群落组装之间的复杂相互作用，其中大型食草动物可能会促进某些物种的优势变化，而牺牲其他物种（Kurten等人，2015年；Villar & Medici，2021年）。此外，还有假设认为，这些相互作用可能会因树栖和小型哺乳动物、鸟类、蝙蝠以及其他能够自由进入处理区的动物（如灵长类动物）的存在而变得更加复杂，这些动物被认为在摆脱大型食草动物的竞争压力后会影响植物招募和多样性（Bueno等人，2013年；Kurten & Carson，2015年）。然而，在我们的研究中，我们没有发现种子中型捕食者或tapir对α多样性的影响，在没有白唇peccary的区域（CBO，VG）。相反，我们的结果清楚地表明，贪婪且群居的白唇peccary是一个关键物种，它对稀有植物物种产生了强烈的过滤效应，进而影响了热带森林的群落组装和α多样性。虽然白唇peccary消失后α多样性的表面增加可能表明了一个积极的结果，但这种模式可能反映了自上而下的控制和生态过滤的暂时放松，而不是森林多样性的真正改善。这些大型食草动物的缺失允许一部分优势物种（如Euterpe edulis和Merostachys neesii）的增殖，从而抑制了次要物种的招募，减少了空间周转。例如，先前的研究表明，Euterpe edulis的超优势特性导致植物生长形式在摆脱大型食草动物后更加挣扎和竞争（Souza等人，2022年）。从长远来看，这种趋势可能会损害生态系统的韧性，降低功能多样性，并使植物群落同质化。因此，缺乏白唇peccary且树栖物种仍然丰富的森林可能会经历α多样性的短暂增加，但代价是生物同质化和生态复杂性的丧失。β多样性

与α多样性不同，我们关于分类生物同质化的假设得到了支持：随着时间的推移，排除处理导致β多样性减少。在哺乳动物群落较为完整的森林区域（ITA），排除处理使得整个森林中的植物群落更加相似。进一步检查这些结果发现，β多样性的下降是由于物种组成的空间周转减少，以及在这些森林的排除处理组中，最优势植物物种的相对丰度增加，例如超优势的基石棕榈Euterpe edulis、竹子Merostachys cf. neesii和蕨类植物Polybotrya cylindrica。即使在白唇peccary存在但tapir不存在的站点（CAR）也观察到了这种同质化效应，但在其他森林区域则没有。再次，这一趋势表明白唇peccary对种子、幼苗和树苗的捕食作用促进了植物群落组成的空间异质性的增加。尽管ITA的平衡变异组成部分在统计上显著，但其轨迹与整体β多样性的轨迹非常相似，表明观察到的同质化主要源于不同站点之间物种相对丰度的变化，而不是丰度梯度。丰度梯度对总β多样性的贡献很小，表明总体丰度的变化在观察到的模式中只起到了微不足道的作用。次要因素，如繁殖事件和由于全球变暖导致的季节性变化，也可能促进了这些棕榈和竹子物种的丰度增加。在实验开始10年后，2019年这些竹子物种经历了繁殖事件，这有助于繁殖和扩散后的幼苗数量增加（Souza等人，2022年）。它们在干扰情况下（如排除处理）的生存能力，以及无性繁殖和再生能力，可能有助于Merostachys neesii在排除处理组中的成功扩散和建立（Buckingham等人，2011年；Calderón-Sanou等人，2019年；Rother等人，2013年）。另一方面，先前的研究表明，一旦摆脱大型食草动物的影响，Euterpe edulis的数量会呈指数级增加，并且即使时间推移，其数量也保持在较高水平（Souza等人，2022年）。棕榈物种的物候学、扩散和萌发动态被认为强烈依赖于气候和季节性（Matos & Watkinson，2006年；Muscarella等人，2020年；Sales等人，2021年）。因此，我们认为这种棕榈物种对排除处理的长期反应可能与气候条件的变化有关。然而，也有另一种解释。排除处理可能并没有主动导致同质化，而是防止了由于生态演替或不受控制的食草作用而会在对照组中随时间自然发生的异质性增加。在这种观点中，排除处理可以解释为减缓了异质化，特别是在哺乳动物生物量较大的区域。我们承认这种可能性，并强调我们对生物同质化的解释总是与每个站点的对照处理进行比较得出的。此外，所有森林区域在生物地理和演替历史上大致相似，这加强了我们的解释，即β多样性轨迹的差异源于哺乳动物群落组成的变化和排除处理的强度。结果表明，除了阻止稀有物种的招募（见前文段落）外，白唇peccary的捕食和干扰作用似乎还限制了森林层面最优势植物物种的招募，有利于次要物种。先前的研究表明，大西洋森林中的大型哺乳动物，如佩卡里（peccaries）和貘（tapirs），是广食性消费者，它们被那些能够产生大量果实的优势植物所吸引，例如棕榈树Euterpe edulis（Villar等人，2022年）。其他研究还表明，白唇佩卡里通过捕食Euterpe edulis的种子，在控制该物种的数量方面发挥了重要作用，这可能会降低其优势地位（Keuroghlian和Eaton，2009年）。这种行为对幼苗群落的空间分布（Valverde等人，2021年）以及这些森林中植物生物量、生产力和养分循环的空间梯度（Villar等人，2021年、2022年；Villar和Medici，2021年）有着显著影响。最优势物种的招募限制以及这些大型捕食性种子和食草动物造成的空间异质性梯度，都可以促进空间异质性，从而增加β多样性。此外，貘的种子传播可能有助于在森林中开放区域产生更高的β多样性（例如，比较ITA和CAR森林的结果）。然而，在只有貘而没有白唇佩卡里的森林区域（CBO）的研究结果却显示了相反的模式：随着时间的推移，β多样性反而增加了，这表明移除貘或其他任何剩余的中型哺乳动物并没有导致像有佩卡里的区域那样的同质化。此外，在CBO区域，变异平衡和丰度梯度都具有统计学意义；然而，丰度梯度对总体β多样性的贡献很小，可能只代表了一个微弱或人为的信号。因此，β多样性的增加主要是由变异平衡驱动的，反映了少数先前优势物种的优势地位下降以及亚优势类群的均匀性增加。此外，CBO区域拥有丰富的树栖食果动物群落，特别是灵长类动物（附录S1），它们的种子传播与自然再生相结合，可能增强了排除区域的空间异质性，尽管陆地食草动物的生物量较低。这种模式表明，在缺乏白唇佩卡里造成的强烈干扰的森林中，其他种子传播者的贡献变得更加明显。

总体而言，在排除处理去除了最复杂哺乳动物群落的森林区域（ITA）中观察到的空间生物同质化表明，这些大型食草动物的丧失可能导致生态系统在空间上更加均匀，且可能恢复力较低，这对保护和生态系统管理策略具有重要意义。这些发现与最近的研究结果一致，这些研究强调了大型食草动物通过调节植物物种之间的竞争互动来维持景观尺度异质性的作用（例如，Ribeiro等人，2025年；Trepel等人，2024年）。虽然白唇佩卡里的影响似乎至关重要，但不同关键食草动物物种之间的相互作用似乎在塑造植物群落动态和长期组成方面也有额外的影响。虽然单独去除白唇佩卡里对α多样性和β多样性有中等程度的影响，而单独去除貘则没有影响，但在同一森林中同时去除这两种食草动物对所有指标的影响要大得多。长期差异性食草动物的去除可能已经影响了这些地区以及其他大西洋森林区域的植物群落组成和结构。例如，在每个森林的所有样地中，ITA区域的幼苗和树苗物种丰富度最低（170种），这是哺乳动物组成最完整的森林，我们的实验显示大型食草动物导致了物种丰富度的显著下降。CAR区域的物种丰富度较高（183种），其次是CBO区域（186种），而在受干扰最严重的VG区域最高（229种）。整个区域的物种丰富度梯度与我们的实验预测的这些关键哺乳动物物种的过滤效应消失的长期影响相符。此外，成年优势棕榈树Euterpe edulis的丰度及其招募在VG区域几乎是ITA区域的两倍（Villar等人，2022年；Villar和Medici，2021年），尽管这两个区域地理位置相近。这些模式与我们实验结果预测的差异性食草动物去除对α多样性和植物优势地位的长期影响一致，即去除关键的白唇佩卡里和貘会导致整个森林的（稀有）物种丰富度增加，但同时也会增加优势物种的数量。

我们的研究结果强调了食草动物与植物群落组成之间的复杂相互作用，其中大型哺乳动物可能会促进优势地位的变化，使某些物种受益而牺牲其他物种（Villar和Medici，2021年）。此外，我们认为关键食草动物之间的协同作用，如白唇佩卡里和貘的联合效应，在调节局部和景观尺度的植物群落结构和多样性方面起着关键作用。这些相互作用可能增强空间保险和组成更新，有助于热带森林生态系统的整体恢复力。总体而言，我们的结果表明，热带雨林中的大型食草动物会导致α多样性显著增加，可能是通过限制群落规模和过滤稀有物种来实现的，但同时阻止了优势物种的过度繁盛，使亚优势物种能够在优势等级中“上升”。然而，这些优势地位的变化不足以弥补稀有物种的强烈过滤，因此食草作用的结果与许多草原生态系统中的报告不同（Abella等人，2019年；Milligan等人，2016年；Speed等人，2013年；Watts等人，2019年）。另一方面，这些过程也有助于促进物种组成的空间异质性增加，从而在保留了大型食草动物的区域增加了β多样性。鉴于这些结果，我们推测大型哺乳动物可能对新热带地区观察到的高β多样性做出了重大贡献（Condit等人，2002年；Myers等人，2013年）。然而，我们的实验结果明确挑战了这样一个推测性假设，即地面大型食草动物对（种子、幼苗和树苗）的捕食会导致α多样性与β多样性之间的高比率（Terborgh，2015年），因为我们的长期实验证据指向了相反的方向。目前，全球森林生态系统正面临前所未有的挑战，如食草动物减少、栖息地破碎化和气候变化等人为压力，这些压力普遍存在且持续不断（Benítez-López等人，2019年；Bogoni等人，2020年；Galetti等人，2021年）。这些压力正在快速改变这些生态系统的组成和结构（Dornelas等人，2014年），导致多个尺度上的生物多样性发生显著变化（Dornelas等人，2014年；Ripple等人，2020年）。因此，理解大型野生食草动物在不同尺度上维持生物多样性的作用至关重要，包括白唇佩卡里和貘对植物群落多样性的具体影响。我们的研究提供了关于食草动物减少对热带雨林中幼苗和树苗群落影响的详细见解。食草动物减少导致的整个森林范围内的生物同质化表明，大型食草动物物种的丧失可能导致更均匀、异质性更低且可能恢复力更低的热带雨林。这对保护策略具有重要意义，强调了保护食草哺乳动物种群以维持生物多样性、生态系统功能及其相关生态服务的必要性。

作者贡献：
Sergio Nazareth、Carlos R. Brocardo、Luana Hortenci和Gabriela Schmaedecke在实验初期安装了样地，监测了幼苗和树苗样本，并收集了数据。Valesca Zipparro、Sérgio Nazareth和Mauro Galetti设计了实验，设置了实验装置，维护了实验，监测了幼苗样本，并收集了数据。Luiz G. S. Ribas撰写了初稿，进行了数据分析，并准备了图表。Valesca Zipparro、Mauro Galetti、Yuri Souza、Carlos R. Brocardo、Luana Hortenci、Gabriela Schmaedecke和Nacho Villar对修订和最终写作做出了重要贡献。

致谢：
Luiz Guilherme dos Santos Ribas感谢圣保罗州立大学（UNESP）提供的机构支持和通过奖学金计划（PROPe – UNESP edital 13/2022）提供的研究资金。Luiz Guilherme dos Santos Ribas、Valesca Zipparro、Sérgio Nazareth和Mauro Galetti感谢圣保罗研究基金会（FAPESP）对实验的资助（项目编号2022/09561-4和2014/01986-0）。Nacho Villar感谢NIOO-KNAW为他参与这项研究提供了便利。这项研究是UNESP生物多样性和气候变化研究中心（CBioClima）在CEPID FAPESP（项目编号2022/09561-4）的支持下完成的。我们还要感谢圣保罗州森林基金会（Funda??o Florestal do Estado de S?o Paulo）允许我们在其保护区内进行工作（许可编号COTEC 43.104/2007和CadGP 15333/2022）。本文献给A. Keuroghlian和P. Medici，感谢他们对佩卡里和貘保护的坚定承诺。本文的出版费用由巴西高等教育人员培训协调委员会（CAPES）资助（ROR标识符：00x0ma614）。

利益冲突声明：
作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明：
数据和代码（LABIC-UNESP，2026年）可在Zenodo网站上获取：https://doi.org/10.5281/zenodo.18261122。