大型哺乳动物食草动物会破坏沿干旱梯度的人口补偿机制

《Ecosphere》：Large mammalian herbivores disrupt demographic compensation along an aridity gradient

　　摘要

生态学家通常假设诸如存活率和繁殖率等人口统计指标会沿着非生物梯度协同变化，但越来越多的证据表明这些指标可能会相反地变化，从而导致人口统计补偿现象。然而，目前尚不清楚诸如食草作用之类的生物相互作用如何影响人口统计补偿的存在或强度。在这里，我们针对一种常见的草本植物，在有和没有大型哺乳动物食草者的情况下，使用了一系列强有力的测试来研究人口统计补偿现象。具体来说，我们通过大规模的排除实验，在不同大小的哺乳动物食草者（即小型、中型和大型食草者）存在的情况下，研究了Hibiscus meyeri的人口统计补偿情况。我们发现，在所有大型哺乳动物食草者都存在的情况下，没有出现人口统计补偿现象。相比之下，当排除大型食草者时，出现了人口统计补偿，这种差异是由生命率之间的负相关性过剩所驱动的。了解生物因素如何与非生物梯度相互作用以改变人口统计过程，对于理解物种种群动态的驱动因素以及更广泛的保护和管理工作至关重要。

引言

植物物种的人口统计指标（如存活率、生长率或繁殖率）经常在空间上发生变化。这种人口统计指标的空间变化对物种分布模式有重要影响，因为这些指标直接影响种群增长率，进而影响物种的整体分布。许多研究已经探讨了非生物因素如何引起人口统计指标的空间变化，但生物因素（如食草作用、捕食和竞争）也在影响人口统计指标方面起着重要作用，尽管相关研究较少。生物因素对人口统计指标的影响可能是显著的，并且通常在空间上有所不同（Kauffman & Maron, 2006; Maron et al., 2014）。此外，生物和非生物梯度可以相互作用，例如当生物相互作用在非生物压力较小的环境中更强烈地限制人口统计指标和种群增长率时（Connell, 1972; Dobzhansky, 1950; Louthan et al., 2018）。尽管生物因素显然影响人口统计过程，但它们在驱动沿非生物梯度的人口增长率空间变化方面的相对重要性仍不确定。在这里，我们通过研究食草作用在产生人口统计补偿中的作用来探讨其如何驱动种群增长率的空间变化，当一个物种的人口统计指标在空间上呈负相关时，就会发生人口统计补偿，从而在梯度的一端产生较高的人口统计指标，以“补偿”降低种群增长率的低人口统计指标（Doak & Morris, 2010; Villellas et al., 2015）。先前的理论认为人口统计指标在空间上应该是正相关的（Pironon et al., 2017）。例如，如果在一个非生物梯度的某一端植物生长较高，理论表明繁殖率也会较高，因为这两种人口统计指标可能对相同的有利非生物条件有类似的反应。然而，越来越多的研究表明人口统计指标并不总是正相关的。这种现象可能发生在由多个不同的非生物或生物梯度引起空间变化时，或者当人口统计指标对同一梯度的反应方向相反时，从而导致人口统计补偿。例如，在梯度的某一端存活率可能较高，而结果概率较低，从而减少了种群增长率的空间变化。由于人口统计补偿可以防止种群增长率在更广泛的环境中降至替代水平以下，因此它对物种分布有重要影响。人们通常认为非生物因素是人口统计补偿的主要驱动力，最近的研究将人口统计补偿归因于非生物驱动因素（如降水量（Doak & Morris, 2010; García-Camacho et al., 2012; Villellas & García, 2018）或年平均温度（Daco et al., 2021; Sheth & Angert, 2018）的空间变化。尽管强调了非生物因素，但生物因素（如食草者）也影响许多人口统计指标（Crawley, 1989; Maron & Crone, 2006），无论是负向影响（Doust & Doust, 1988; Vergeer & Kunin, 2011）还是正向影响（Pratt et al., 2005; Trumble et al., 2003）。此外，食草者的影响通常在空间上有所不同（Wetzel et al., 2023），这可能是由于植物和食草者群落在空间上的变化（Cyr & Pace, 1993），或者是由于植物对非生物梯度的响应（Louthan et al., 2018）。由于大多数显示人口统计补偿的研究没有量化生物驱动因素的影响，因此尚不清楚生物驱动因素（如食草作用）的空间变化是否有助于人口统计补偿。一方面，生物因素（如食草者）可能在那些由于对环境梯度的共同响应而人口统计指标本来应该是正相关的植物物种中产生人口统计补偿（例如，降水量；图1A，顶部）。例如，如果食草者在高降雨量的生产性地区最强烈地减少了竞争，并且对某些人口统计指标（如生长概率）有比其他指标（如结果概率）更强的正面影响，那么食草者可能会在人口统计指标之间产生负相关性，从而减少种群增长率的空间变化（图1A，底部）。另一方面，生物因素（如食草者）也可能破坏人口统计补偿。在这种情况下，如果没有食草者，由于对同一非生物驱动因素的不同反应，人口统计指标可能会呈负相关（图1B，顶部）。如果食草者在高降雨量的生产性地区的影响更大（Chase et al., 2000; McNaughton et al., 1989），并强烈降低了多个人口统计指标，那么食草者可能会产生正相关的人口统计指标并导致人口统计补偿的丧失（图1B，底部）。在没有食草者活动水平的空间变化的情况下，也可能出现类似的效果；例如，如果发生补偿性反应（如Maschinski & Whitham, 1989）或者种群增长率对食草者的敏感性在空间上有所不同（Louthan et al., 2018）。

图1：食草作用对人口统计补偿的可能影响。(A) 食草作用产生人口统计补偿。在没有食草者的情况下（? 食草者），中等植物的生长概率（GrM，橙线）和结果概率（FrM，蓝线）呈正相关，导致种群增长率（λ；黑线）随降雨量显著变化。在有食草者的情况下（+ 食草者），人口统计指标呈负相关，导致种群增长率随降雨量的变化很小。如果食草者在某些环境中对某些人口统计指标（在这种情况下是生长）有更强的影响，可能会出现这种效应。(B) 食草作用破坏人口统计补偿。在没有食草者的情况下，生长和结果概率在降雨量梯度上呈负相关，导致种群增长率随降雨量的变化很小。在有食草者的情况下，生长和结果概率彼此正相关（即两者都随降雨量的增加而减少），导致种群增长率随降雨量的变化显著。如果食草者对多个人口统计指标有负面影响，并且这些影响沿环境梯度不同，可能会出现这种效应。

在这项研究中，我们考察了大型哺乳动物食草者是否在撒哈拉以南非洲地区的代表性亚灌木Hibiscus meyeri中产生、破坏或没有影响人口统计补偿现象。我们使用了一个长期的食草者排除实验，在不同的降雨量梯度下从样地中排除了各种大小的大型哺乳动物食草者。我们估计了降雨量和食草者排除处理对H. meyeri种群增长率的影响，然后在有和没有一系列大型哺乳动物食草者的情况下测试了人口统计补偿现象。最后，我们量化了食草者引起的人口统计指标变化，这些变化导致了人口统计补偿的效果。

研究系统

Mpala保护区（以下简称“Mpala”）是一个位于肯尼亚中部赤道附近的20,000公顷的保护区（0°17′ N, 37°52′ E），主要由半干旱稀树草原和金合欢灌木丛组成。Mpala拥有丰富的大型哺乳动物食草者多样性。降雨量呈弱三年周期性（Goheen et al., 2013）。Mpala位于一个降雨量梯度上，2008-2012年的年平均降雨量从北部的约440毫米/年到南部的约640毫米/年不等（Goheen et al., 2013）。土壤特性和海拔沿梯度没有显著变化，允许公平比较降雨量对植物种群和群落的影响（Goheen et al., 2013）。Ungulate Herbivory Under Rainfall Uncertainty实验（以下简称“UHURU”）于2008年建立，包括在三个降雨量水平上重复的基于大小的食草者排除处理（分别称为“湿润”、“中等”和“干旱”站点）。虽然年内的降雨量有显著变化，但季节性降雨量在湿润站点始终最高，在干旱站点始终最低。在每个降雨量水平上，四种处理（完全排除大型哺乳动物食草者、排除中型和大型食草者、排除大型食草者以及开放对照）在随机区组设计中重复三次。完全排除大型哺乳动物食草者（LMH样地）排除了所有高度超过50厘米的食草者，允许小型食草者如野兔进入；排除中型食草者（MESO样地）排除了所有高度超过120厘米的食草者，允许dik-dik（Madoqua cavendishi）和疣猪（Phacochoerus africanus）进入；排除大型食草者（MEGA样地）仅排除大型食草者如大象（Loxodonta africana）和长颈鹿（Giraffa camelopardalis）；对照样地对所有食草者开放（Goheen et al., 2013）。

H. meyeri是一种常见的水分受限亚灌木，在UHURU的所有降雨量水平上都有分布。H. meyeri被多种食草者消耗，并且没有已知的物理或化学防御机制来抵御大型哺乳动物的食草（Louthan et al., 2018）。在UHURU实验中，我们在2011年6月至2015年2月期间进行了每年两次的人口统计调查，以量化食草者和降雨量对H. meyeri的影响。我们的人口统计监测方法在Louthan et al. (2018)中有详细描述。简而言之，我们在2011年6月对每个降雨量水平×食草者排除处理×区组组合进行了彻底搜索。然后我们在雨季后的7月至8月和旱季后的1月至2月进行了每年两次的人口普查，以评估植物的存活情况、测量大小（高度和基面积，这两者与生物量有很好的相关性；Louthan et al., 2018），计算果实数量，并标记新植物以替换任何死亡或无法重新定位的植物。请注意，这些数据是每年两次收集的，而不是像Louthan et al. (2018)中那样每年一次。此外，结果率反映了食草作用（包括种子和花朵的捕食），因此反映了食草作用的人口统计后果而不仅仅是潜在产量。我们还通过计算一个雨季后繁殖植物周围2米半径内的所有幼苗数量来量化每个果实产生的幼苗数量（即招募）。此后，我们将两次连续普查之间的每个独特的六个月时间间隔称为“过渡”。

建模人口统计指标和种群增长率

我们使用这些数据来估计降雨量水平、食草者排除处理、区组和过渡身份对H. meyeri表现的影响。我们首先将数据综合成每个过渡的五个表现指标：存活率、结果概率、每单位生物量的果实数量（假设产生了果实）、生长（即两次普查之间的大小差异）以及生长的变化。然后我们使用模型选择方法测试了大小、区组和过渡对每个降雨量水平和特定食草者排除处理的表现指标的影响，以生成人口统计指标函数。我们为每个降雨量水平和食草者排除处理创建了人口统计指标函数，其中全局模型将初始普查中的大小作为固定效应，将过渡和区组作为随机效应。存活率和结果概率使用二项误差项进行拟合，所有其他人口统计指标函数使用正态误差项进行拟合。为了评估哪些固定效应最能预测人口统计指标，我们使用校正的Akaike信息准则（AICc）比较了每个全局模型的所有可能子集，包括所有模型中的随机效应（Hurvich & Tsai, 1989; 附录S1, 表S1）。如果模型拟合是唯一的，我们重新拟合将过渡和区组作为固定效应的全局模型，然后重复模型选择过程。我们使用每个降雨量水平和特定食草者处理的人口统计指标函数的最佳拟合模型来构建60个食草者排除×降雨量水平的积分预测模型（IPM）核（四种食草者排除处理×三个降雨量水平）。如果最佳拟合模型包括区组或过渡作为随机效应，我们不在人口统计预测中包括随机效应。如果它包括区组或过渡作为固定效应，我们将人口统计指标预测为跨区组或跨过渡的平均响应，首先按时间点平均，然后按区组平均。最佳拟合人口统计指标函数中包含的参数显示在附录S1：表S2中。我们将招募率表示为特定降雨水平的数值（如Louthan等人，2018年所述），因为招募率在不同食草动物排除处理之间没有变化，并且我们假设果实会在随后的时间步长中转变为最小尺寸类别。我们选择使用IPM（个体路径模型）而不是传统的矩阵模型，以提高人口率估计的精度（Doak等人，2021年；Ramula等人，2009年）。然而，鉴于我们需要评估有限数量的人口率之间的相关性，我们决定将网格点的数量限制为四个，这些网格点被选为生成三个大小类别，均匀覆盖我们研究中观察到的尺寸范围（生物量<24.09、24.09–<48.18和48.18–72.28），以及一个离散状态（果实）。此后，我们将这三个大小类别分别称为小（S）、中（M）和大（L），并将生长率称为大小类别之间的转换（例如，M-S回归表示中等植物向小尺寸类别的转变，M-M停滞表示中等植物保持在中等尺寸类别，M-L生长表示中等植物向大尺寸类别的转变，依此类推）。我们使用IPM来估计每种食草动物排除处理×降雨水平组合的确定性人口增长率（λ），采用标准方法（Morris & Doak，2002年）。为了生成包含参数不确定性的这些估计的置信区间（CIs），我们从最佳拟合人口率函数的固定效应参数估计的多变量正态分布中抽取样本，并重复此过程10,000次。我们使用这些估计来生成人口增长率的95%置信区间。测试人口补偿

我们使用这些IPM核和人口率来测试人口补偿（附录S1），重点关注15个特定于尺寸的人口率：S、M和L的存活率；S、M和L的结实率（结实概率×给定结实数量的果实数）；以及所有尺寸类别之间的转换（即S到S、M或L）。没有观察到植物从S尺寸类别生长到L尺寸类别，因此我们将该比率从分析中排除（附录S1：表S2）。这个测试包括两个步骤。首先，我们计算了每种食草动物排除处理下每个降雨水平的生命表响应实验（LTRE）贡献值。这些值描述了每个比率对不同降雨水平下人口增长率差异的贡献，计算方法如下：

（1）这里，表示降雨水平r和食草动物排除处理h下的人口率v，表示食草动物排除处理h下人口率v的跨降雨水平平均值，表示λ对食草动物排除处理h下人口率v的跨降雨水平平均值的敏感性。因此，描述了给定人口率对不同降雨水平下人口增长率差异的贡献，分别针对每种食草动物排除处理进行计算。为了获得LTRE贡献，我们首先估计了人口增长率对跨降雨水平平均人口率变化的敏感性（附录S1：表S3）。对于每种食草动物围栏处理，我们使用扰动方法估计了这些敏感性，该方法使用每个人口率的跨降雨水平平均值构建了IPM核（Morris & Doak，2002年）。将这些敏感性值乘以跨降雨水平平均人口率与每种食草动物排除处理的降雨水平特定值之间的差异，以获得LTRE贡献。接下来，我们使用LTRE贡献来测试每种食草动物排除处理内的人口补偿证据（附录S2）。首先，我们计算了每种食草动物排除处理下所有成对组合的值的皮尔逊积矩相关性，以获得人口率LTRE贡献之间的“观察”正相关和负相关比例（附录S2：图S1A）。我们强调，由于我们的数据仅来自三个地点，因此每个相关性仅由三个数据点表示。由于这种相关性不稳定，我们建议谨慎解释我们的结果（附录S2：图S3）。然而，这些数据来自多年的人口研究，并在降雨和食草动物排除处理之间进行了重复实验，因此很可能很好地捕捉到了潜在的人口模式。在生成观察到的正相关和负相关比例后，根据Villellas等人（2015年）的方法，我们使用随机化方法生成了跨降雨梯度的LTRE贡献之间正相关和负相关比例的零分布。对于每个人口率，我们在降雨水平之间随机化了值，并重新计算了随机化贡献之间的皮尔逊相关性（附录S2：图S1B）。我们重复了这个过程10,000次，以生成正相关和负相关比例的零分布。然后，我们将每种食草动物排除处理的观察到的正相关（Pobs,+）和负相关（Pobs,?）比例与其相应的零分布进行了比较。我们假设，如果负相关数量比偶然预期的多（即Pobs,?大于或等于负相关零分布的95百分位数），或者正相关数量比偶然预期的少（即Pobs,+小于或等于正相关零分布的5百分位数），则表明存在人口补偿（Villellas等人，2015年）。我们通过比较每种食草动物排除处理中成对人口率对之间的相关性来量化大型哺乳动物食草动物对人口补偿的影响机制（附录S2：图S1C）。

驱动因素对人口率和人口增长率的影响

存活率、生长率和结实率的函数几乎总是包含尺寸（40/48；附录S1：表S1），而每单位生物量的果实数量的函数通常不包含尺寸（2/12）。M和L的存活率从干旱地点到湿润地点有所增加，而S的存活率在整个梯度上相对相似，且在不同食草动物排除处理下的存活率平均相似（附录S1：表S2，图S1）。S、M和L的结实率对降雨没有一致的反应，在不同食草动物排除处理下的结实率平均相似。生长率在降雨梯度上变化很大。对于大多数食草动物排除处理，M和L植物的停滞向湿润地点增加，除了LMH处理，其停滞略有下降。S植物的停滞向湿润地点增加，除了对照处理，其停滞在整个梯度上没有变化。S向M的生长也向湿润地点下降，而M向L的生长在整个梯度上变化不大；这些模式在不同食草动物排除处理下是一致的。S向L的生长在整个梯度上始终为零。L向M的回归在LMH处理中向湿润地点增加，但在对照、MEGA和MESO处理中下降。相反，L向S的回归在MEGA、MESO和对照处理中下降，但在LMH处理中增加。果实的招募在所有食草动物排除处理中向湿润地点下降（附录S1：表S2，图S1）。LMH、MEGA和MESO处理下的人口增长率平均高于对照处理；然而，站点特定估计的重叠置信区间表明这些差异总体上并不显著（表1）。唯一的例外是在湿润地点，MEGA处理下的人口增长率低于LMH处理。在所有食草动物排除处理中，湿润地点的人口增长率通常高于中间和干旱地点，尽管这些差异仅在LMH和对照处理中显著。表1. Hibiscus meyeri的所有食草动物排除处理的人口增长率（λ）。食草动物排除处理

降雨水平

干旱

中间

湿润

LMH

1.12 [1.02, 1.26]

1.02 [0.98, 1.07]

1.58 [1.30, 1.97]

MESO

1.16 [1.08, 1.25]

1.07 [1.01, 1.11]

1.31 [1.17, 1.47]

MEGA

1.10 [1.04, 1.18]

1.03 [0.98, 1.08]

1.12 [1.02, 1.26]

对照

1.03 [0.995, 1.06]

1.02 [0.97, 1.08]

1.34 [1.13, 1.66]

注意：确定性λ由降雨水平和处理特定的积分投影模型核预测，括号内显示了包含参数不确定性的95%置信区间（CIs）。食草动物排除处理包括完全缺乏大型哺乳动物食草动物（LMH）、缺乏中型和大型食草动物（MESO）、缺乏大型食草动物（MEGA）以及存在所有大型哺乳动物食草动物（对照）。人口补偿测试的结果

大型哺乳动物食草动物的存在通常导致人口率之间的相关性减弱（附录S2：图S3）。因此，只有当排除大型哺乳动物食草动物时，我们发现了强烈的人口补偿证据（附录S3：表S1）。具体来说，我们在LMH（图2B）、MESO（图2D）和MEGA（图2F）处理中发现了由比偶然预期更多的负相关引起的人口补偿证据，但在对照处理（图2H）中没有发现。特别是LMH处理显示出最多的显著负相关（21个显著负相关；图3A），其次是MESO和MEGA处理（10个显著负相关；图3B,C）。对照处理中只有四对人口率显著负相关（图3D）。负相关经常出现在同一尺寸类别内的生长或回归与停滞之间，这可能反映了向不同尺寸类别转换的概率限制与在同一尺寸类别内停滞之间的限制（图3）。负相关的程度和显著性因处理而异，特别是LMH处理中有许多果实率和回归率之间的显著负相关，表明完全缺乏大型哺乳动物食草动物可能会加剧繁殖与环境收缩之间的权衡。图2在图查看器中打开

人口补偿测试的结果。我们展示了四种食草动物排除处理、大型哺乳动物食草动物（LMH）、中型和大型食草动物（MESO）、大型食草动物（MEGA）以及对照处理的人口表响应实验贡献之间显著（A, C, E, G）正相关和（B, D, F, H）负相关的比例的零分布。零分布是根据Villellas等人（2015年）的方法通过随机化获得的。在（A）、（C）、（E）和（G）中，红色虚线表示显著正相关的零分布的5百分位数（P5,+），黑色实线表示给定食草动物排除处理中观察到的显著正相关比例（Pobs,+）。如果Pobs,+ ≤ P5,+（A, C, E, G），则表明该食草动物排除处理存在人口补偿，因为人口率之间的正相关数量比偶然预期的少。在（B）、（D）和（G）中，蓝色虚线表示显著负相关的零分布的95百分位数（P95,?），黑色实线表示观察到的显著负相关比例（Pobs,?）。如果Pobs,? > P95,?，则表明该处理存在人口补偿，因为人口率之间的负相关数量比偶然预期的多。食草动物排除处理包括完全缺乏LMH、缺乏MESO、缺乏MEGA以及存在所有大型哺乳动物食草动物（对照）。图3在图查看器中打开

大型哺乳动物食草动物排除处理下特定尺寸人口率的生命表响应实验（LTRE）贡献之间的相关性。这里，我们展示了四种排除处理下人口率成对组合的跨降雨梯度皮尔逊积矩相关性：（A）完全排除大型哺乳动物食草动物（LMH），（B）排除中型和大型食草动物（MESO），其中包括较小的食草动物如dik-dik，（C）排除大型食草动物（MEGA），其中包括较小的食草动物和中型食草动物如瞪羚，以及（D）存在所有大型哺乳动物食草动物（对照），其中包括中型食草动物、较小的食草动物和大型食草动物如大象。S表示小植物，M表示中等植物，L表示大植物；因此，对于尺寸类别之间的转换（停滞、生长和回归），我们展示了从第一个尺寸类别到第二个尺寸类别的转换（例如，S-M生长表示从小尺寸类别到中等尺寸类别的转换概率）。颜色表示相关性的强度和符号，白色星号（*）表示显著性（p ≤ 0.05）。未在不同降雨水平上变化的人口率被排除。对于所有食草动物排除处理，观察到的正相关比例从未显著低于我们偶然预期的比例（图2A,C,E,G；附录S3：表S1）。在所有食草动物处理组中，我们经常观察到相似的人口统计过程之间存在显著的正面相关性，例如不同大小类别的存活率、停滞率、回归率或结果率之间的相关性（图3）。此外，结果率通常与停滞率呈正相关，这反映了繁殖输出增加与生长概率降低之间的联系。在LMH（16个显著的正相关；图3）、Meso（12个显著的正相关）和MEGA处理组中，这种正相关性比在对照组（6个显著的正相关）中更为常见，这表明排除大型食草动物可以减少人口统计率之间的正相关性。

**讨论**

食草动物通过影响人口统计率可以深刻地影响植物种群动态。在我们的研究中，我们发现大型哺乳动物食草动物改变了人口统计率之间的相关性。具体来说，所有大型哺乳动物食草动物种类的存在消除了人口统计补偿（如图1B所示）。人口统计补偿仅在排除食草动物的处理组中发生，是由人口统计率的长期生态反应（LTRE）贡献之间的负相关性驱动的（图2）。虽然没有任何大型哺乳动物种类的存在也能产生人口统计补偿，但仅排除大型食草动物的效果就足以产生人口统计补偿。以下段落将这些发现置于先前文献的背景下，并探讨其更广泛的意义。大型哺乳动物食草动物对H. meyeri的人口统计率有显著影响。这一结果与先前的研究一致，这些研究表明大型食草动物强烈影响植物种群动态，尽管这些影响的方向可能因空间而异（Koerner等人，2014年，2018年；Maron & Crone，2006年）。在某些情况下，食草动物主要通过减少生长来影响植物，对存活率的影响较小（Townsend & Meyer，2002年；Van Der Wal等人，2000年），而在其他情况下，食草动物可以大大降低成体（Pisanu等人，2012年）和幼苗（Opedal等人，2021年）的存活率。同样，虽然食草动物有时通过消耗来负面影响繁殖（Anderson等人，2001年），但它们也可以减少邻近植物的竞争，从而增加剩余个体的繁殖概率（Allcock & Hik，2004年）。在我们的研究中，大型哺乳动物食草动物降低了结果率、存活率和大型植物的停滞率，并对总体种群增长率产生了轻微的负面影响（即，与其他处理组相比，对照组的种群增长率平均较低，尽管这些差异大多不显著；表1）。我们发现食草动物对种群动态的影响足以破坏人口统计补偿，这突显了考虑生物和非生物驱动因素在人口统计补偿中的重要性。先前的研究假设温度和降水（Sheth & Angert，2018年；Villellas & García，2018年；Yang等人，2022年）、无雪期的长度（Doak & Morris，2010年）以及土壤养分（Daco等人，2021年）等非生物驱动因素的空间变化是人口统计补偿的主要驱动因素。然而，研究非生物驱动因素影响的研究往往忽略了生物驱动因素可能对这些结果产生的影响。尽管之前关于人口统计补偿的研究是在没有大型食草动物的相对贫瘠生态系统中进行的，但当大型食草动物仍然存在时，这种现象可能不那么普遍。此外，较小的食草动物或其他生物相互作用可能限制了人口统计补偿的程度，这表明排除生物因素可能导致对其普遍性的高估。与这一建议一致，我们的研究表明，只需部分排除食草动物就足以使补偿出现；仅排除一个大型哺乳动物种类（即MEGA，排除了大型食草动物）就足以产生人口统计补偿。在我们的研究中，当排除大型哺乳动物食草动物时，人口统计补偿主要是由沿降雨梯度的LTRE贡献之间的负相关性驱动的。不同的非生物条件可能导致植物在生理和生活史特征上表现出权衡，因为在某些环境中有利的特征可能在其他环境中降低表现（Dudley，1996年；Schlichting，1986年）。例如，一种在生长季节降水量较大时大量投资于 vegetative 生长的植物物种可能在生长季节降水量较少时投资于快速和高频率的开花，因为这种特征可能有助于在生长季节后期避免干旱压力（van Kleunen，2007年）。因此，非生物梯度可以通过负相关性引发人口统计补偿，因为随着植物在不同非生物环境中的生活史策略的变化，人口统计率和种群增长率对不同人口统计率的敏感性可能会发生变化。食草作用可能特别适合影响人口统计补偿，因为它可以与非生物梯度相互作用，从而影响植物表现和竞争动态（Callaway等人，2002年；Hamb?ck & Beckerman，2003年；Van Der Wal等人，2000年）。由于食草动物移除生物量并践踏植物（Heggenes等人，2017年；Pascual等人，2017年），它们可能直接增加或减少生长和繁殖的概率。此外，在非生物条件下的竞争动态变化（例如，压力梯度假设）可能在食草动物的存在下受到干扰，因为食草动物强烈改变了竞争动态（Hamb?ck & Beckerman，2003年）。与这一预测一致，我们发现在排除食草动物的处理组中，与保守策略（收缩/停滞）相关的人口统计率的LTRE贡献与与非保守策略（生长/结果）相关的人口统计率的LTRE贡献之间经常出现负相关性（图3；附录S2：图S2和S3）。在所有大型哺乳动物食草动物存在的情况下，这些负相关性变得不那么频繁（即对照组），这表明随着食草动物数量的增加，保守策略和非保守策略之间的权衡可能变得不那么明显（图3；附录S2：图S3），从而导致人口统计补偿的破坏。同时，我们在所有大型哺乳动物食草动物存在的情况下观察到较少的人口统计率之间的正相关性，打破了人口统计率对非生物梯度响应相似应呈正相关的预期。总的来说，这些结果表明大型哺乳动物食草动物影响了重要率的空间变异性程度，减少了人口统计率之间的负相关性和正相关性，前者导致较弱的人口统计补偿（与图1B一致；附录S2：图S3），后者反映了在没有直接后果的情况下对非生物条件的改变响应。我们看到，排除多个大型哺乳动物种类并不总是导致人口统计率之间更多的负相关性（图2）。先前的研究表明，不同大小的食草动物对植物种群动态可能有不同的影响。例如，在草原系统中，较大的食草动物（>30公斤）对植物群落组成的影响可能比小型食草动物更强（Bakker等人，2006年）。另一方面，在稀树草原系统中，大型食草动物与小型食草动物的影响可能取决于环境条件（Burkepile等人，2017年）。我们看到，仅排除大型食草动物如大象和长颈鹿（即MEGA排除组）就足以引发人口统计补偿（图2F）。这一结果与先前的研究一致，这些研究表明大型食草动物对植物生产力和生物量有显著影响，特别是在稀树草原生态系统中（Davies & Asner，2019年；Hyvarinen等人，2021年；Pellegrini等人，2017年）。同时排除大型食草动物、中型食草动物如斑马和瞪羚以及较小的大型哺乳动物如 dik-dik 和疣猪（即LMH排除组）导致了最多的负相关性，这表明这些种类组合的排除可能对人口统计补偿有类似的叠加效应。然而，当仅排除大型和中型食草动物并包括小型食草动物时（即Meso排除组），我们看到的负相关性数量与仅排除大型食草动物时相同。这些发现表明，排除一个大型哺乳动物种类会改变其他种类的影响，可能是由于种类之间的生态相互作用。我们的研究有几个注意事项。首先，由于人类干扰，许多现代生态系统缺乏大型哺乳动物，特别是大型和中型食草动物，这限制了我们发现的其他系统的适用性。即使在大型哺乳动物仍然存在或被重新引入的情况下，它们的数量通常也不如历史上那么多，这意味着它们的密度可能不足以引发人口统计补偿。其次，我们用于测试人口统计补偿的统计功效受到我们研究中包含的种群数量（三个）的限制（附录S2：图S3）。大多数其他关于人口统计补偿的研究至少包含六个种群（Villellas等人，2015年），尽管我们注意到这些研究没有像我们这样的重复食草动物排除处理。因此，我们的结果应被视为初步证据，表明哺乳动物可能影响人口统计补偿。我们建议，在更广泛的种群范围内测量植物对食草动物的人口统计率响应的研究应考虑进行人口统计补偿的测试，以验证我们发现的普遍性。

**结论**

我们的研究表明，对于H. meyeri来说，大型哺乳动物通过影响重要率的空间变异性和破坏人口统计补偿，在塑造种群动态方面起着重要作用。当排除大型食草动物时，H. meyeri表现出强烈的人口统计补偿；相反，当所有大型食草动物种类都存在时，人口统计补偿被破坏（图1B）。然而，大型哺乳动物不是通过将率之间的负相关性转变为正相关性来破坏补偿（如图1B所示），而是通过减少LTRE贡献的变异性来破坏补偿（即，减少个体人口统计率对降雨梯度上种群增长的影响差异；附录S2：图S3），导致多个率变得不相关。虽然这种破坏并没有显著改变种群增长率的空间变化（附录S3：图S1），但至少在我们进行研究的20公里范围内，这表明大型哺乳动物可能通过消除人口统计补偿而不是直接减少种群增长来对木质植物如H. meyeri产生负面影响。我们的发现强调了在研究人口统计补偿时需要考虑生物和非生物驱动因素。尽管在我们的系统中大型哺乳动物并未显著减少种群增长，但在其他情况下，食草动物可能通过减少竞争（Dyer等人，2010年；Koerner等人，2018年）或诱导过度补偿（Garcia & Eubanks，2019年）对植物种群产生积极或中性影响。最终，理解植物-食草动物相互作用的复杂性对于预测变化景观中的种群动态和物种分布至关重要。将这些见解纳入保护规划对于确保多样化植物社区的长期存在至关重要。

**作者贡献**

Aleah K. Querns参与了这一分析的概念化、数据分析、数据解释以及手稿的撰写。Allison M. Louthan收集了数据，参与了分析的概念化，提供了数据分析的反馈，并参与了手稿的撰写和修订。Todd M. Palmer 和 Jacob R. Goheen参与了UHURU实验的资金获取、设计和管理，并对手稿提供了反馈。

**致谢**

我们感谢Robert M. Pringle在概念化、野外工作和数据收集方面的重大贡献，以及Daniel F. Doak在概念化、野外工作和后勤支持方面的贡献。该项目的资金来自Philanthropic Educational Organization Scholar Award；联合国教育、科学及文化组织-L'Oréal International Fellowship；怀俄明州国家航空航天局（NASA）空间资助联盟；科罗拉多大学和怀俄明大学的资金；美国国家科学基金会（NSF）环境生物学部门（DEB）1311394（与Daniel F. Doak一起，给Allison M. Louthan）；NSF DEB-1355122、NSF DEB-1457691和NSF IOS-1656527（给Robert M. Pringle）；NSF DEB早期概念研究基金1547679、NSF DEB-1556728，以及怀俄明大学和怀俄明大学生物多样性研究所的奖项（给Jacob R. Goheen）；NSF DEB-1149980（给Todd M. Palmer）；NSF DEB-1242355和NSF DEB-1352781（给Daniel F. Doak）。UHURU实验是由自然科学和工程研究委员会（NSERC）研究工具和仪器基金资助的。数据分析由NSF DEB-2025849、NSF DEB-2442934、教育部研究生援助国家需求领域P200A210092和美国农业部（USDA）国家食品和农业研究所（NIFA）McIntire-Stennis基金7005060资助。本手稿是堪萨斯农业实验站的贡献编号26-147-J。

**利益冲突声明**

作者声明没有利益冲突。

**数据可用性声明**

数据和代码（Querns，2025）可从Zenodo获取：https://doi.org/10.5281/zenodo.15319614。