《Frontiers in Ecology and Evolution》：Ecological management of bird strike risk in Hangzhou Airport, based on field survey and diet analysis
编辑推荐：
本综述通过生态调查与分子食性分析，为杭州萧山机场的鸟击防治提供了精准的生态管理方案。研究识别了春季迁徙期的三种高风险鸟类（家燕、普通夜鹰、大沙锥），明确了其核心猎物（双翅目、鳞翅目等）及支撑其食物链的植物类群。基于食物网分析，文章提出了通过选择性杂草控制、优化草种、增加修剪频率等靶向植被管理策略，旨在破坏吸引鸟类的本地食物网，从而在维持机场必要生态平衡的同时降低鸟击风险。这些基于DNA宏条形码技术的生态学见解，为航空安全的精准干预开辟了新路径。
1 引言
鸟击是指鸟类在飞机起飞、飞行或降落过程中与航空器发生的碰撞。随着航空业的持续发展，鸟击事件的发生率不断上升，已成为影响飞行安全的突出问题，每年在全球造成数亿美元的经济损失，并对乘客和机组人员的生命安全构成威胁。传统鸟类驱赶方法（如鸣响、瓦斯炮、激光等）效果往往短暂，鸟类会逐渐适应。实践证明，基于动物生态学的机场环境管理能更持久有效地降低鸟类数量和鸟击事件。例如，上海浦东国际机场通过控制草高、移除飞行区鸟类栖息地等措施，成功将鸟类数量减少了70%以上。
制定有效的机场生态系统管理策略，依赖于对高风险物种的准确识别，而理解其被吸引至机场环境的根本诱因（尤其是食物链）则更为关键。机场生态系统兼具草地和灌丛生态系统的某些特征，昆虫种群较为丰富，从而吸引了大量鸟类。因此，食物信息可作为制定管理策略的重要依据。对食物资源（特别是机场区域内昆虫的物种组成、丰度和分布密度）实施靶向控制，可以有效破坏鸟类的食物供应，降低机场对鸟类的吸引力，最终促使野生动物迁往更适宜的生态系统。
本研究以杭州萧山国际机场为焦点，其3.3平方公里草地生态系统自2017年起实施了驱鸟植被管理，但鸟类种群数量仍然可观。现有策略缺乏对高风险物种生态特征的系统整合，控制精度不足。本研究结合实地调查、鸟击物种分析和鸟类食性分析，旨在：（1）表征以杭州萧山国际机场为代表的中国东部沿海地区机场的高风险鸟击物种；（2）识别这些高风险物种的主要食物组成，这是机场吸引它们的主要原因；（3）提出针对这些高风险物种的精准管理策略。
2 材料与方法
2.1 研究区域
杭州萧山国际机场位于浙江省杭州市，距市中心约27公里。周边地形以平坦为主，钱塘江毗邻机场。年平均气温16.8 °C，年降水量1440.5毫米，年日照时数1804.6小时，年均无霜期263天。
2.2 实地调查
2.2.1 鸟类实地调查
调查区域包括核心区（机场边界内）和毗邻区（机场周围8公里区域）。两地均采用样线法。在核心区，沿每条跑道设置4条样线，共8条，每条长3公里。在毗邻区，将区域划分为5公里×5公里的方格，选取覆盖超过一半方格面积的区域作为采样网格，每个网格至少设置一条3公里长的样线，共设置12条。每月至少调查一次，使用双筒望远镜观察并保持固定步行速度。参考鸟击风险评估模型，对年记录超过50只的鸟种，基于数量、体重、飞行高度、集群倾向和活动范围五个关键参数进行危险等级评估。
2.2.2 植物与昆虫实地调查
于2024年3月至10月，在核心区同步进行植物和昆虫调查。植物调查采用标准化样方法，在飞行区南北区域均匀设置十二个1×1米样方，并在每个样方周围50米直径圆形样地内评估更广泛的植物多样性。昆虫采样采用35厘米直径×90厘米深的尼龙网进行扫网法，覆盖所有12个指定样地。该方法在捕捉强飞性昆虫（如双翅目、鳞翅目）方面效率很高。由于冬季昆虫稀少，未进行调查。
2.3 鸟击物种的DNA条形码鉴定
鸟击样本由机场工作人员收集，使用通用柱式基因组提取试剂盒提取核酸。使用线粒体12S rRNA基因和鸟类特异性引物进行DNA扩增，通过双向Sanger测序，并在NCBI上进行BLASTN比对以鉴定物种。为识别高风险鸟类，根据鸟击记录数除以该物种年监测数量计算物种特异性鸟击率。为确保严谨性，仅年监测数量超过100只的物种被纳入分析。
2.4 食性分析的高通量测序
2.4.1 DNA提取
2024年3月至4月，机场驱鸟人员从杭州萧山国际机场飞行区采集了8只家燕、8只普通夜鹰和10只大沙锥个体，储存在-80°C冰箱。从样本肠道内容物中提取DNA，使用Nanodrop测定浓度和纯度。当平均浓度达到100 ng/μL且A260/A280比值达到1.8时进行样本扩增。
2.4.2 PCR扩增与宏条形码测序
使用靶向细胞色素c氧化酶(COI)基因的ANML引物分析动物源性食物成分，使用Rubisco大亚基(rbcL)基因引物分析植物源性食物成分。在25μl反应体系中进行PCR扩增。扩增产物使用Illumina TruSeq Nano DNA LT试剂盒进行文库构建，随后在MiSeq平台（V3化学，600循环）上进行双端测序。
2.4.3 数据处理
原始测序数据经过标准生物信息学处理：使用cutadapt去除引物；通过V-search进行质量过滤和嵌合体去除；在QIIME2中按97%相似性阈值进行操作分类单元(OTU)聚类；针对定制的NCBI衍生参考数据库进行物种分类学注释。随后，生成用于目级群落分析的稀释OTU矩阵。建立了三物种的层次分析框架：首先，通过热图可视化优势猎物类群（按丰度前15目）；随后，通过曼-惠特尼U检验识别物种特异性丰度特征；其次，计算α多样性指数并进行Kruskal-Wallis检验以评估种间生态差异；第三，通过基于Bray-Curtis相异性的主坐标分析表征β多样性模式，并用PERMANOVA确认显著的组成方差；最后，通过桑基网络模型量化三方生态位分配。
3 结果
3.1 实地调查结果
3.1.1 昆虫实地调查
昆虫群落组成呈现季节性变化。双翅目是最丰富的目，其种群数量在3月开始增加，6月达到峰值。相比之下，差翅目在7月丰度最高，而鳞翅目在8月和9月最为普遍。
3.1.2 鸟类实地调查
2023年度鸟类实地调查显示，鸟类数量在迁徙季节出现两个明显的峰值，分别对应春季（4月）和秋季（10月）迁徙。在春季迁徙期间，家燕自3月出现，其数量在春季迅速增加，于6月达到峰值，显著超过其他物种。对月度分布模式的分析表明，家燕在4月开始变得突出，表明春季是需要首要管理的关键时期。
调查还发现，大沙锥和普通夜鹰的飞行高度分别经常低于200米和100米。这种低空飞行模式在飞机爬升和进近阶段构成显著的碰撞风险。它们的高遇见频率，加上有记录的撞击事件，证明其应被归类为高风险物种。
3.1.3 鸟击物种鉴定与鸟击率分析
从2022年6月到2024年5月，在萧山机场共收集了114份鸟击样本，鉴定出9目23科共61个物种。鸟击风险最高发生在春夏迁徙期，4月达到峰值。在物种层面，家燕是撞击案例最频繁的物种，其次是大沙锥。鸟击率分析显示，家燕和大沙锥的鸟击率位列前五。尽管普通夜jar在鸟击记录中未被识别，且其全年野外监测数量未超过1000只，但基于实地风险评估调查及其在机场防护网上出现频率位列前三的综合分析，仍将其视为萧山机场的高风险物种。综合年度监测种群规模、物种特异性鸟击率和飞行行为等多个关键因素，本研究将家燕、大沙锥和普通夜鹰归类为高风险物种进行后续研究。
3.2 高风险物种的食性分析
3.2.1 食物组成与种间食性重叠分析
高通量测序成功对20个动物源和19个植物源扩增片段进行了测序。测序文库分别产生了2,403,782和2,135,401条原始序列，经质控和降噪后精炼为1,996,963和1,864,085条高质量序列。Good’s coverage指数分析显示，每个样本的测序覆盖率均超过99%，表明本次测序结果足以代表三个物种的食性组成。
韦恩图分析表明，三个鸟种在OTU共享模式上存在差异。对于动物性食物成分，所有物种仅共享一个核心OTU，而物种特异性OTU占主导地位。植物性成分显示出比动物源大得多的食性重叠，但物种特异性OTU仍占主导。这些结果表明，所有三个物种在动物猎物方面表现出比植物材料更强的食性特化。
3.2.2 三个高风险物种食性模式的比较分析
三个研究的鸟种在食物组成上表现出明显差异。在目水平上的分析揭示了它们在摄食生态学上的显著变异。在昆虫消费方面，家燕表现出最多样化的动物性食物，主要由双翅目构成。普通夜鹰显示出显著的食性特化，鳞翅目构成了其74.98%的猎物。大沙锥表现出中等的食物多样性，主要捕食双翅目，但与其它物种相比摄入了更广泛的补充猎物。双翅目成为生态学上最重要的目，既是家燕也是大沙锥的主要猎物，同时对普通夜鹰保持次要重要性。植物性食物成分在物种间重叠最小。家燕取食五个目的植物，其中蔷薇目占主导。普通夜鹰利用六个植物目，总体显示较弱的食性特异性。大沙锥依赖五个目，菊目略占主导。三个物种的植食性饮食差异显著。
3.2.3 食物组成多样性分析
三个鸟种动物食物成分的α多样性分析显示，在食物均匀度上无显著种间差异。然而，家燕在丰富度和多样性上显著高于大沙锥。对于与动物食物来源相关的植物成分，家燕和大沙锥在各项指数上无显著差异。普通夜鹰的Observed_species值最高，表明其动物食物来源相关的植物物种多样性高于其他物种，但这仅在与家燕的比较中具有统计学显著性。基于Bray-Curtis距离的主坐标分析和相似性分析揭示了β多样性的不同模式。对于动物性食物来源，样本分布广泛且重叠极少，所有成对物种比较均显示显著差异，证实了三个物种间动物性食物群落的独特性。相比之下，植物组成分析显示样本紧密聚集且重叠很大，仅家燕与大沙锥的比较达到了统计学显著性。
3.3 机场生态状况分析
丰度分析显示，双翅目是机场生态系统内的优势昆虫目。其种群在4月至6月达到峰值，确立了双翅目作为家燕和大沙锥主要食物来源的地位，而半翅目和鳞翅目则是次要猎物。值得注意的是，与大沙锥相比，双翅目在其食物中所占比例较小，表明家燕在该资源上具有竞争优势。相比之下，鳞翅目构成了普通夜鹰唯一的核心猎物，尽管该昆虫目在3-4月丰度相对较低。这种食性特化表明普通夜鹰高度专注于鳞翅目的觅食行为。
并发的植物学调查确定禾本目、菊目和蔷薇目是支持这些昆虫食物链的主要植物目。禾本目显示了85%的地面覆盖率，并对维持双翅目和鳞翅目种群做出了最大贡献，证实了其作为支撑机场鸟类食物网基础植被的关键作用。
4 讨论
本研究结合鸟类、植物和昆虫的实地调查、鸟击物种鉴定以及对春季和夏季高频出现的三个物种的食性高通量测序，揭示了家燕、普通夜鹰和大沙锥这三种鸟击高风险物种的摄食习性。总体而言，鳞翅目、双翅目和直翅目是动物性食物中的优势类群，三个鸟种的食性存在重叠，但它们各自优势物种的重叠程度较低。针对这一现象，我们为机场的高风险鸟击物种提出了针对性的防治措施。
4.1 通过高通量测序加强食物链分析
高通量测序极大地增强了我们更准确识别鸟类食物来源的能力，包括吸引鸟类到机场环境的动物猎物和植物材料。传统的食物链调查方法，如直接观察、食物残渣形态鉴定、稳定同位素分析和显微镜检查，通常在检测猎物消耗模式的细微变化方面提供的分类分辨率有限。高通量测序和DNA宏条形码技术的出现，彻底改变了野生动物食性研究，相对于传统的显微镜方法具有显著优势。这些先进技术能够全面绘制营养关系图，并克服了先前在猎物物种鉴定方面的局限性，使其在复杂生态系统的食物网研究中特别有价值。
在我们对三种高风险鸟类的研究中，我们采用高通量测序分析了从肠道内容物中获得的植物和动物性食物。使用COI引物分析动物DNA，使用Rbcl引物分析植物DNA，我们识别出了通过标准机场昆虫调查未检测到的食物成分。比较分析显示，虽然大部分食物成分与机场调查物种匹配，但襀翅目的例外凸显了当前机场生态监测方案的潜在局限性。重要的是，这种食性分析也补充了我们的昆虫调查方法：未被扫网法有效捕获的低活跃性昆虫在鸟类食物中也微乎其微，这证实了我们的调查方法充分涵盖了与鸟击风险相关的关键昆虫类群。这些结果强调了基于DNA的食性分析在补充传统调查方法以进行机场环境综合野生动物管理方面的价值。基于这一稳健的方法学框架，我们进一步描绘了特定的种间食性模式，以评估其对鸟击风险的直接贡献。
我们还查阅了其他文章中的食性信息，以补充我们研究的空白。具体而言，我们的高通量测序确定了鳞翅目和双翅目是杭州萧山国际机场三种高风险鸟类的主要猎物目。对于家燕，我们的研究结果与其它地区报道的核心猎物类群基本一致。虽然一些文献记载膜翅目是优势类群，但我们以春季为重点的研究结果表明，在机场早期风险高峰期间，鳞翅目和双翅目是关键控制目标。关于大沙锥，其直接的食性记录极为稀少，我们的结果提供了重要的基线数据。与同属物种常见的比较揭示了显著的重叠性。对于普通夜鹰，我们的研究结果证实了其对鳞翅目的特化，这与对欧洲普通夜鹰的研究一致。这种时间上的同步性凸显了在春末夏初进行针对性昆虫管理的必要性。
4.2 鸟击预防的生态管理策略
基于已识别的食性重叠和四月风险高峰，我们提出了基于生态学的管理策略。由于双翅目幼虫通常在腐烂有机物中发育，我们建议在运
