捕食风险不会延迟高北极地区滨鸟的繁殖时间，但会降低鸟巢的存活率

《Ecology and Evolution》：Predation Risk Does Not Delay Breeding but Reduces Nest Survival in High-Arctic Shorebirds

　　**摘要**

理解捕食者-猎物相互作用对于正确回答许多基础研究问题至关重要，因为这些相互作用具有行为、生态和进化方面的后果。这类相互作用可能导致猎物的直接捕食，也可能导致行为反应，例如繁殖物候的变化。捕食者的空间利用及其相关的捕食风险是一个动态过程，导致猎物在不同时空尺度上不断进行调整。在北极，由于持续的气候变化以及由此引起的生态系统组成变化，捕食者-猎物相互作用预计将会发生变化。然而，大多数研究捕食对地面筑巢鸟类影响的研究使用的是人工巢穴的数据，这些数据缺乏孵化期间的行为成分。因此，需要开展针对真实巢穴的研究，尤其是在生产力相对较低的北极生态系统中。通过使用在格陵兰东北部收集了3年的巢穴数据，我们研究了北极狐（Vulpes lagopus）的捕食风险在空间上的变化如何影响两种同域鹬类的日巢穴存活率和孵化开始日期：滨鹬（Calidris alba）和红腹滨鹬（Calidris alpina arctica）。通过基于高精度GPS数据计算自相关核利用分布来估计北极狐的空间活动。我们发现，在北极狐活动较少的区域，两种鹬类的日巢穴存活率更高。然而，在北极狐活动较多的区域，鹬类更早开始筑巢。这些结果共同表明，捕食风险并不会延迟高北极地区的鹬类的繁殖物候，并且捕食风险确实会导致较低的巢穴存活率，这与之前使用人工巢穴的研究结果一致。

**1 引言**

物种间的相互作用在自然生态系统中普遍存在（Thompson 1988），并且有可能驱动种群动态和生态系统组成（Aschehoug等人2016；Strauss和Irwin 2004；Svenning等人2014）。其中，捕食者-猎物相互作用在进化背景下可能是最重要的，因为它们可以影响捕食者和猎者的行为（Abrams 2000）、人口统计学（Gese和Knowlton 2001）、分布（Wisz等人2013）、生理学（Hawlena和Schmitz 2010）和活动模式（Monterroso等人2013）。几十年来，生态学家一直在研究捕食者-猎物相互作用（Abrams 2000；Sih 1984），但我们仍然不完全了解它们在自然环境中的影响和后果（Guiden等人2019）。巢穴捕食是鸟类繁殖失败的主要原因（Lima 2009），并且在个体和种群层面都有重要影响（Ibá?ez-álamo等人2015；Martin 1995）。巢穴捕食率在空间和时间上并不均匀（例如，Lecomte等人2008；McKinnon等人2010），因此鸟类必须调整它们的决策以减轻捕食风险。例如，它们可以选择捕食者较少的筑巢栖息地（Clermont, Woodward-Gagné和Berteaux 2021；Flemming, Nol, Kennedy和Smith 2019；Johnson-Bice等人2024），或者难以被捕食者接近（Anderson等人2015；Clermont, Grenier-Potvin等人2021）和发现的地点（Colombelli-Négrel和Kleindorfer 2009），或者选择视野开阔的地点以便及早发现捕食者（Cunningham等人2016；Dorsey等人2025；Korne等人2020）。此外，捕食者的替代资源的存在可以增加（表面竞争，Beardsell等人2023；Dulude-de Broin等人2023；Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019）或减少（表面互利；Beardsell等人2022；Pedersen等人2018）巢穴捕食风险。最后，捕食者还可以通过影响繁殖鸟类的繁殖物候来影响它们的行为。例如，研究表明，在风险区域筑巢的鸟类可能会延迟开始筑巢的时间（Byrkjedal 1980；Harts等人2016；但参见Fontaine和Martin 2006；Smith和Wilson 2010），要么是为了从“稀释效应”中受益（即，季节后期有更多的猎物可供捕食者捕食，Gorosito等人2024；Reneerkens等人2016），要么仅仅是因为最好的、更安全的领地已经被早期繁殖的（且可能更具竞争力的）同类占据（Currie等人2000；Fontaine和Martin 2006）。迄今为止，大多数研究都集中在捕食者对其主要猎物的影响上（例如，Salo等人2010；Wirsing等人2021）。然而，最近的研究表明，偶然（或“意外”）猎物（即，不是被捕食者主动寻找的，而是机会主义地被捕食的物种，Cornell 1976）也会受到捕食风险的强烈影响，无论是通过捕食巢穴还是由于捕食者引起的行为变化，如栖息地选择模式的变化（Clermont, Grenier-Potvin等人2021；Vickery等人1992；Vigallon和Marzluff 2005）。由于体型小和繁殖密度低（因此对捕食者的好处有限，捕食者通常更喜欢较大和更多的猎物），鹬类（Charadriidae科）在北极繁殖地通常被认为是大多数捕食者的偶然猎物（Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；McKinnon等人2014）。然而，在这样的生态系统中，它们巢穴的捕食率可能非常高（例如，高达96%的巢穴被捕食，Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019），并且有可能导致滨鸟种群的下降（Blomqvist等人2002）。因此，不同的滨鸟物种进化出了不同的策略来减轻捕食风险：一些展示高度隐蔽的羽毛（Ekanayake等人2015），表现出欺骗捕食者的机制（例如，“断翅行为”，De Framond等人2022）或远离巢穴飞走（Smith和Edwards 2018）。一些物种还可以选择特定类型的植被或土地覆盖物来筑巢以减轻捕食风险，而其他物种则由于生态限制而无法这样做（Léandri-Breton和Bêty 2020）。滨鸟物种在繁殖策略上也有所不同，单亲个体（即只有一方父母孵化）的巢穴通常比双亲巢穴更容易受到捕食（Smith等人2012；Smith和Wilson 2010），这可能是由于它们离开巢穴的时间（Meyer等人2020）和孵化期间的活动（Smith等人2012）不同。最近的研究调查了捕食风险对北极繁殖滨鸟的影响，并强调了捕食者对巢穴命运和物候的强大影响（Dulude-de Broin等人2023；Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Léandri-Breton和Bêty 2020；Smith等人2010）。然而，大多数研究是在相对丰富的极地环境中进行的，在这些环境中，捕食者可以从丰富且空间可预测的食物来源中受益（例如，筑巢的鹅，Clermont, Grenier-Potvin等人2021；Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Flemming等人2016）。因此，在这些丰富的北极生态系统中进行的研究通常不能推广到资源变得不那么丰富的环境（Beardsell等人2022；Pedersen等人2018）。此外，大多数在北极进行的研究使用人工巢穴来量化捕食对巢穴存活率的影响（例如，Bentzen等人2017；Brown等人2022；Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Lamarre等人2017；Léandri-Breton和Bêty 2020；但参见McKinnon等人2014；Smith和Wilson 2010），这种方法可能存在偏差，例如，如果巢穴密度或孵化鸟类的行为影响捕食率（Meyer等人2020；Smith等人2012；Smith和Wilson 2010）。因此，我们对捕食者如何在自然环境中影响巢穴存活率和鹬类的繁殖行为知之甚少，尤其是在相对贫瘠的北极陆地生态系统中（即，猎物数量变化但总体较低，这些生态系统占全球北极生态系统的重要部分）。本研究旨在通过真实巢穴数据，调查捕食对偶然猎物繁殖行为的影响。以北极狐（Vulpes lagopus）和两种鹬类作为模型物种，我们假设日巢穴存活率和繁殖物候会受到捕食者活动的影响，并且这两种鸟类会对捕食压力做出不同的反应，这是由于它们各自的生态特性。我们预测：（1）在风险较高的区域，巢穴的开始时间会延迟（为了从“稀释效应”中受益或由于早期对最佳和最安全领地的竞争；Currie等人2000；Fontaine和Martin 2006），（2）在高捕食者活动区域的鹬类巢穴的日存活率（DSR）会较低，（3）不同的鸟类物种会对捕食压力表现出不同的反应（即在繁殖物候和DSR方面）。

**2 材料与方法**

**2.1 研究区域和物种**

数据收集于格陵兰东北部的Hochstetter Forland（75.15°N，19.70°W），这是一个面积为18平方公里的平坦低地，有许多湖泊和池塘（图1；Meltofte等人1981），属于灌木苔原亚带生物群落，其特征是在湿润土壤上生长禾本科植物、匍匐矮灌木和草本苔原，在干燥土壤上生长匍匐矮灌木苔原（Walker等人2005）。图1显示了研究区域的地图。红色方块表示格陵兰东北部研究区域的位置。白色三角形代表预期研究区域的中心。照片展示了该地区的典型景观。? MapTiler和OpenStreetMap贡献者，2021（地图）以及Vadim Heuacker（照片）。许多滨鸟物种，包括滨鹬（Calidris alba）和红腹滨鹬（Calidris alpina arctica），在北极夏季会迁徙到格陵兰东北部并在此繁殖（Boertman 1994；Lyngs 2003）。这两种物种通常在雪融化之前到达，并在六月开始产卵（Meltofte 2007）。像大多数鹬类（Calidris属）一样，滨鹬和红腹滨鹬的每窝产卵数量通常为四枚（MacLean 1972），孵化期约为22天（Liebezeit等人2007；Mabee等人2006；Reneerkens等人2011）。这两种鸟类直接在地面上筑巢，但红腹滨鹬通常选择更湿润的栖息地来筑巢（Cunningham等人2016），而滨鹬则更喜欢干燥的栖息地并避免湿地（Pellissier等人2013）。它们在繁殖策略上也有所不同：虽然红腹滨鹬的父母双方都会提供照顾（即双亲照顾），但滨鹬表现出混合策略，意味着它们可以是双亲照顾、单亲照顾，或者在繁殖季节从双亲照顾转变为单亲照顾（Etchart等人2025；Meyer等人2020）。我们研究区域中的巢穴捕食者包括北极狐、鼬（Mustela erminea）、乌鸦（Corvus corax）、雪鸮（Bubo scandiacus）、贼鸥（Stercorarius spp.）和鸥类（Larinae spp.）。北极狐是该地区的主要陆地捕食者（Gilg等人2006；Meltofte等人1981），尽管它们的密度相对较低（Norén等人2011；未发表的数据）。尽管北极狐优先捕食有领环的旅鼠（Dicrostonyx groenlandicus），但它们的饮食范围较广，包括水禽、蛋类、鸣禽和大型哺乳动物的尸体（Gagnon和Berteaux 2009；Gilg等人2006；Schmidt等人2022；Ungar等人2021）。Hochstetter地区的旅鼠密度相对稳定且较低（在使用的3年数据中，每公顷0.25到1.08只旅鼠；见下文），与其他北极地区相比（Ehrich等人2020）。因此，北极狐在我们的研究区域更依赖替代猎物（Schmidt等人2022），即使资源丰富度相对较低且每年变化不大。在北极夏季，特别是在食物丰富的年份，北极狐可以产下大量的幼崽（Fuglei和Ims 2008），这增加了它们的营养需求。为了利用丰富但时间有限且脉冲式的资源，北极狐能够在季节内调整它们的活动和觅食行为（Bonnefond等人2025）。在格陵兰，北极狐的繁殖季节与鸟类（包括滨鸟）的繁殖季节重合。这些滨鸟可以为北极狐提供重要的营养来源（McKinnon, Berteaux等人2013；McKinnon, Nol和Juillet 2013；Schmidt等人2022）。

**2.2 北极狐数据**

北极狐在2017年至2021年间被捕获（2019年除外），使用的是Tomahawk笼子陷阱或带有软垫的腿部捕捉陷阱（型号Victor No. 1 Soft-Catch，Oneida Victor Ltd.，美国）。处理和标记北极狐得到了格陵兰政府内政、自然和环境部-NNPAN的许可（许可证C-17-3-28，C-20-3-19，C-21-3-22）。我们不需要对北极狐进行麻醉，因为它们总是非常温顺（也参见Warret Rodrigues和Roth 2023）。处理和标记过程（由两名受过训练的人员进行）尽可能简短（即20-30分钟），只需用打开的袜子覆盖狐狸的眼睛（以便正常呼吸）。我们排除了2018年的数据（N=1只狐狸），因为那一年狐狸的空间行为非常异常，且由于极端雪况，鸟类巢穴非常稀少（Schmidt等人2019）。北极狐佩戴了由太阳能板供电的GPS项圈，可以通过UHF传输远程下载数据（“RadioTag-14”，来自Milsar Ltd.，尼科西亚，塞浦路斯，以及“Felis”，来自Ecotone Telemetry，格丁尼亚，波兰；Milsar基站，UHF下载[2.4 GHz ISM频段]）。所有项圈的重量在100到120克之间，即不到狐狸体重的3.5%。所有个体在捕获时都是成年个体，并在释放前确定了性别。项圈被设置为每1-5分钟发送一次GPS位置，具体时间表因个体而异。为了均匀估计个体间的运动参数，我们按照Poulin等人（2021年）的建议，对数据进行了重采样，每4分钟仅保留每个个体的一个位置。我们排除了精度值稀释度≥10的GPS位置以及速度不现实的数据（即连续位置之间的距离超过20公里/小时；Pletenev等人，2021年）。我们还移除了捕获后的前2天数据，以避免包含可能受到捕获相关压力影响的运动数据（Clermont, Grenier-Potvin等人，2021年）。我们仅保留了每个个体在鹬类孵化期间收集的狐狸数据。这个时期从该季节第一个鹬类巢穴的开始到该年度最后一个繁殖鹬类的孵化日期结束（表S1.1）。不同年份和研究区域的第一个巢穴开始日期有所不同，但都在6月10日至6月26日之间（2021年）到7月27日至8月6日之间（2017年）（表S1.1）。这样我们得到了总共22,220个狐狸的GPS位置数据（平均每个狐狸年度4444±5373个位置；范围1140–13,873个位置；表S1.2），这些数据来自4只狐狸（2只雌性，2只雄性）。由于有一只雄性狐狸被追踪了两个连续的年份，因此我们最终得到了5个狐狸年度的数据（表S1.2）。

2.3 鹬类巢穴数据

在2017年至2021年期间，所有年份中搜索、处理和监测鹬类（如红脚鹬和沙锥鹬）巢穴的程序都是相同的：每年都有经验丰富的野外生物学家（每组六人）在同一研究区域内步行搜索鹬类巢穴（表S1.1）。由于2019年该地区没有狐狸被追踪，因此在后续分析中未考虑这一年。我们还将2018年的数据从分析中移除（N=4个巢穴），因为这一年与其他三年在生物学上差异很大（见上文）。通过将每窝中的两到三个蛋浮起，我们估计了产卵和孵化日期（Liebezeit等人，2007年），并在预期孵化日期前2-3天再次访问巢穴，以寻找孵化的早期迹象（例如，有星状斑点的蛋或已经破壳的蛋）。除了少数巢穴（N=10个未安装温度记录器的巢穴）外，所有巢穴都安装了温度记录器（TinyTag Plus2 TGP-4020；Gemini Data Loggers Inc.，英国西萨塞克斯）来记录亲鸟的孵化行为（即，巢穴休息的次数和持续时间）。温度记录器以一分钟为间隔记录了22天的温度数据。根据从记录器中提取的温度模式可以推断巢穴的命运（即孵化结束时巢穴的状态，是已经孵化还是被捕食；Meyer等人，2020年；Moreau等人，2018年）。使用小型温度记录器已被证明在确定滨鸟巢穴命运方面非常有效（Weidinger，2006年），同时最小化了对巢穴的干扰，从而不会对巢穴的存活产生负面影响（Mougeot等人，2014年；Sutti和Strong，2014年）。在研究期间共发现了68个巢穴。我们定期重新访问那些没有安装温度记录器的巢穴（即每1-5天一次），直到发现孵化的迹象或被捕食的迹象。如果至少有一只雏鸟孵化出来，那么这个巢穴就被认为是成功的。如果温度记录器记录了特征性的温度变化（即温度突然迅速下降，Meyer等人，2020年），或者对于没有温度记录器的10个巢穴，如果在访问时发现被捕食的迹象（例如，空巢穴中有被咬过的蛋壳和/或狐狸的气味或粪便；Green等人，1987年），则认为这个巢穴被捕食了。虽然无法总是确认鹬类巢穴的捕食者身份，但人工滨鸟巢穴的捕食率与偶然观察到的北极狐狸之间的正相关表明，在我们的研究区域，狐狸很可能是主要捕食者（未发表的数据）。最后，所有巢穴都被认为是第一个窝，因为我们的野外工作在雪融化后不久就开始了（即，当滨鸟开始产卵时），并且由于繁殖季节非常短，我们认为替换窝非常罕见。

2.4 捕食压力

我们首先通过使用amt包的hr_akde()函数计算了每个狐狸年度产生的个体捕食压力（由于我们的数据在空间和时间上都是相关的），计算了自相关核利用分布（UD）（Signer等人，2019年）。个体的UD定义为其使用某个区域的强度，基于拥有高或低密度GPS位置的概率（这里分别解释为反映高或低的捕食风险）。因此，它描述了个体最有可能被发现的地点（Fortin等人，2005年；Thaker等人，2011年）。为了允许无偏的个体间比较，我们设置了一个50×50米的网格，这个网格对所有狐狸年度都是相同的。对于被追踪了两年的狐狸，分别计算了不同年份的捕食压力。个体UD的计算结果为每个狐狸年度生成了一个栅格，每个像素对应一个狐狸UD值（较高的值表示捕食者存在更强烈，即假设的捕食压力更大）。随后将每个狐狸年度的UD值标准化到0到1之间，以便比较不同狐狸之间的空间活动（接近1的值表示狐狸活动较高，因此捕食压力相对较高）。然后我们将每个巢穴与一个狐狸UD值关联起来（作为其经历的捕食风险的度量），该值对应于巢穴位置的UD分数。我们只选择了在相应研究年度至少在一个研究狐狸的活动范围内出现的巢穴。因此，位于被追踪狐狸领地之外的巢穴被排除在分析之外，因为它们受到的捕食压力我们无法量化。只考虑了巢穴活跃年份产生的捕食压力。由于2020年在同一地点监测了三只狐狸，我们首先通过将所有对应于巢穴位置的个体狐狸栅格的标准化UD（sUD）值相加，计算了每个巢穴经历的累积捕食压力，然后再将这个累积压力除以用于计算该值的狐狸数量。

2.5 统计分析

2.5.1 狐狸捕食压力对孵化开始日期的影响

为了将孵化开始日期（即孵化开始的日期）作为狐狸捕食压力的函数进行建模，我们只保留了能够确定孵化开始日期的巢穴数据（N=65）。对于所有模型，我们都包括了年份作为随机因素，因为初步分析显示孵化开始日期倾向于按年份聚集（图S2）。我们使用lme4包（Bates等人，2015年）拟合了线性混合模型（LMMs）来解释孵化开始日期。为了确定哪些变量对孵化开始日期有显著影响，我们构建了一个完整的模型，其中包括捕食压力（即狐狸sUD）、鸟类物种（红脚鹬或沙锥鹬）及其交互作用。我们还为这个完整模型的每个组成部分以及一个常数模型分别构建了一个模型。我们使用校正了小样本大小的Akaike信息准则（AICc，Burnham等人，2011年；表1）比较了这五个模型。我们在完整模型中包括了鹬类物种和狐狸sUD之间的交互作用，因为不同物种之间的捕食率可能会有所不同（Léandri-Breton和Bêty，2020年）。在AICc比较过程中，AICc值最低的模型被认为是最佳模型。如果两个或多个模型被认为等效（即ΔAICc<2；Brown等人，2022年），则解释变量较少的模型被认为是最佳最终模型（简约原则）。表1. 选择解释鹬类孵化开始日期的最佳模型。模型使用校正了小样本大小的Akaike信息准则（AICc）进行比较。AICc得分最低的模型被认为是最佳模型。在每个模型中，年份被包括作为随机因素，以解释年际变化[(1|year)]。最佳最终模型用粗体表示。* = 交互作用。K = 估计的参数数量。ΔAICc = 给定模型与最佳排名模型之间的AICc得分差异。AICcwt = AICc模型权重。SUD = 标准化的狐狸利用分布。

2.5.2 捕食压力对鹬类巢穴每日存活率的影响

我们使用lme4包构建的广义线性混合模型（GLMMs）来测试捕食压力对红脚鹬和沙锥鹬巢穴每日存活率（DSR；即在特定时间间隔内巢穴存活到下一天的概率）的影响。只有那些我们能够确定命运（孵化或被捕食；N=49 [表S2.1]）的巢穴被纳入了这项分析。被放弃的巢穴或命运未知的巢穴被排除在外。我们使用了一个考虑暴露时间的模型（即，不同巢穴在不同时间被发现并且被追踪的时间长度不同，Shaffer，2004年）和一个逻辑暴露链接函数（Korner-Nievergelt等人，2024年），该函数允许无偏的DSR估计，因为它控制了个体巢穴的不同发现日期和暴露持续时间。暴露持续时间是根据每个巢穴的发现日期和孵化或被捕食日期之间的天数来确定的（对于成功和被捕食的巢穴分别；Samsonov等人，2022年）。发现日期定义为巢穴首次被发现的日期。对个别巢穴的追踪总共得到了304个暴露日（平均每个巢穴10天；暴露天数范围为1-19天）。我们假设巢穴的DSR与狐狸捕食压力（狐狸sUD）、鸟类物种和开始日期有关。然而，由于孵化开始日期与狐狸sUD和鸟类物种相关（见结果），我们无法直接将孵化开始日期纳入模型（两个解释变量之间的相关性）。相反，我们使用了解释孵化开始日期的最佳模型的残差（以下简称“残差”，即孵化开始日期的变化部分未被预测变量解释的部分，见结果）来测试狐狸sUD和鸟类物种的影响，同时控制了巢穴开始日期。为了考虑个体巢穴的重复测量和年际变化（见孵化开始日期模型），我们在模型中包括了嵌套在年份内的巢穴ID作为随机因素。我们通过AICc进行了模型选择过程，并遵循了与孵化开始日期模型相同的过程（见上文）。我们根据我们的假设和生物学相关性比较了八个竞争模型（表2）。同样，我们使用AICc选择了最佳模型（见上文）。由于某些鸟类物种的巢穴DSR会随时间和巢穴年龄波动（Grabowski等人，2013年；Lei等人，2021年；Que等人，2015年；Weiser等人，2018a；Zhao等人，2020年），我们在初步分析中最初包括了这两个变量（表S3.1），但没有一个模型的表现优于常数模型（即ΔAICc > 2），因此我们没有在最终分析中保留它们。所有分析都是使用R软件（版本4.3.2；R Core团队，2025年）进行的。表2. 选择解释鹬类巢穴每日存活率（DSR）的最佳模型。模型使用校正了小样本大小的Akaike信息准则进行比较（详见方法部分）。在每个模型中，将嵌套在年份内的巢穴ID作为随机因素[(1|year/Nest ID)]，以考虑个体巢穴的重复测量和年际变化。最佳最终模型用粗体表示。残差 = 最佳巢穴开始模型的残差 [孵化开始日期 ~ 狐狸sUD*鸟类物种 + (1|year)]。* = 交互作用。K = 估计的参数数量。ΔAICc = 给定模型与最佳排名模型之间的AICc得分差异。AICcwt = AICc模型权重。SUD = 标准化的狐狸利用分布。模型

K

AICc

ΔAICc

AICcwt

DSR ~ Fox sUD + (1|year/Nest ID)

4

180.34

0.00

0.28

DSR ~ Fox SUD + Residuals + (1|year/Nest ID)

5

180.59

0.26

0.25

DSR ~ Fox sUD*Bird species + (1|year/Nest ID)

6

180.59

1.25

0.15

DSR ~ Fox SUD + Residuals + (1|year/Nest ID) (完整模型)

7

182.64

2.31

0.09

DSR ~ 1 + (1|year/Nest ID)

3

183.46

3.12

0.06

DSR ~ Residuals + (1|year/Nest ID)

4

183.95

3.62

0.05

DSR ~ Bird species + (1|year/Nest ID)

4

185.17

4.83

0.02

3 结果

3.1 巢穴开始时间

与滨鸟巢穴相关的sUD值在10^-6到0.47之间（平均值=0.16）。解释鹬类开始孵化日期的最佳模型包含了fox sUD、鸟类物种及其交互作用（表1和表S4.1）。这两种物种在筑巢物候上存在差异：红腹滨鹬比沙锥鸟更晚开始筑巢：全年平均来看，红腹滨鹬的孵化开始日期为7月3日（范围：6月18日至7月15日），而沙锥鸟为6月28日（6月10日至7月8日）。在fox sUD值较高的地区（即风险较高的地区），两种物种的巢穴开始时间都更早（图2）。fox sUD与鸟类物种之间的交互作用被最佳模型所保留（表1和表S4.1）。这强调了物种对捕食风险的特定反应，捕食压力对红腹滨鹬的影响略大（即低风险和高风险地区之间的孵化开始日期差异更大；图2）。所有巢穴都位于fox sUD相对较低的地区（平均值±标准差：0.15±0.09；最大值：0.47）。只有一个巢穴的fox sUD值超过了0.32，但这不是报告错误。

图2：根据标准化狐狸利用分布（sUD）和鸟类物种，显示了格陵兰东北部鹬类的孵化开始日期。高sUD值表示狐狸活动较多，因此捕食风险较高。线条代表最佳模型预测的关系，阴影区域代表估计的95%置信区间。点代表观察到的孵化开始日期。

3.2 日生存率

在我们分析的49个巢穴中，有27个（55.1%）被捕食（表S4.2）。两种物种的巢穴DSR平均值均为0.915±0.022（平均值±标准差；范围0.872–0.948），这意味着只有14%（即0.915/22）的巢穴能够在22天的孵化期间存活并产下幼鸟。根据模型选择程序，巢穴DSR的变化最好由fox sUD单独解释（表2和数据S1–S4），较高的捕食压力（即较高的sUD值）与较低的DSR相关（图3和表S4.2）。

4 讨论

我们研究了北极狐对两种鹬类繁殖行为的影响，这两种鹬类是北极狐的偶然猎物。根据我们的第二个预测，我们发现鹬类巢穴在风险较高的地区的日生存率较低。然而，鹬类在风险较高的地区（即北极狐更可能出现的地区）更早开始筑巢，这与我们的第一个预测相矛盾，这种模式受到鸟类物种的轻微调节。这些结果共同表明，北极狐对鹬类巢穴施加了强烈的捕食压力，但鹬类的筑巢物候可能受到更大范围的环境和生态过程的限制。

4.1 在风险较高地区更早开始筑巢

尽管鹬类到达北极繁殖地的时间通常非常同步，但孵化开始日期仍存在变异性（Leung等人2018；Nightingale等人2024；Smith等人2010）。在北极，早期筑巢可以为鸟类提供显著的优势。一些研究表明，较早开始的巢穴具有更高的生存率（Claassen等人2014；Grant等人2005；Harris等人2005；McGuire等人2020；Weiser等人2018a；但参见Reneerkens等人2016；Smith和Wilson 2010），这可能是由于有利的天气条件（Plaschke等人2019；Van De Pol等人2010）、捕食的“稀释效应”（Gorosito等人2024；Reneerkens等人2016）和/或个体特征（例如，繁殖成功率较高的年长个体更早到达或繁殖；Leyrer等人2012；Oring和Lank 1982）。早期筑巢还提供了在需要时重新产卵的机会（Claassen等人2014；Gates等人2013；Saalfeld等人2021），并提高了第二窝的孵化成功率（Saalfeld等人2021），这显然比等待季节后期更安全的筑巢机会对鸟类更有约束力。我们的分析没有支持这种正相关关系（即在更安全的地区更早筑巢，在风险较高的地区更晚筑巢），因此我们的第一个预测必须被拒绝。因此，与较早产卵相关的更高捕食压力可能是由更大范围的环境过程驱动鹬类筑巢物候的结果。在高北极地区，由于夏季初期无雪的繁殖地可能很少，早期繁殖的鸟类在选择筑巢地点方面受到限制（Liebezeit等人2014；Meltofte 2007）。天气和雪况也被证明是影响北极繁殖鸟类筑巢物候的重要因素（English等人2025；Freeman等人2023；Grabowski等人2013），有时比捕食风险更重要（Liebezeit等人2014；Smith等人2010）。由于北极狐在这个时期也优先在无雪的区域觅食，这些地区的捕食压力可能更高（Byrkjedal 1980；Machín等人2019；Smith等人2010）。因此，我们第一个预测的拒绝也可以被视为对“融雪假说”的间接支持。在微观尺度上量化融雪模式，并将其与季节早期的捕食风险联系起来，可以帮助我们理解捕食者是否在季节早期优先使用无雪区域，从而导致这些地区在季节早期的极端捕食风险。有趣的是，我们研究中的所有鹬类巢穴都位于捕食风险相对较低的地区（即sUD值<0.5），这表明鹬类要么能够主动选择捕食风险较低的区域（Clermont, Grenier-Potvin等人2021；Lamarre等人2017），要么高风险地区的巢穴在季节早期就被捕食了。fox sUD与孵化开始日期之间的关系主要由与最高fox sUD相关的巢穴驱动，但如果在风险地区发现更多巢穴，我们观察到的结果可能会得到确认。其他生态因素也可能在我们的模型物种中触发孵化开始日期。例如，鹬类的筑巢物候与节肢动物的出现紧密相关（Lameris等人2022；Leung等人2018），孵化时间理想情况下与节肢动物的峰值丰度同步。由于雏鸟的身体状况和存活率在很大程度上依赖于这种季节性丰富但相对短暂的食物来源（Lameris等人2022；McKinnon等人2012；Saalfeld等人2021），因此选择较早筑巢（即更好地与节肢动物的峰值丰度相匹配）的动机可能比我们研究区域中的捕食压力更强（Meltofte等人2007）。孵化开始日期与捕食压力之间的这种对比关系可能反映了北极鹬类为平衡早期筑巢的成本和收益而采用的不同策略。

4.2 捕食对日生存率的影响

我们发现的日巢穴生存率略低于其他北极和温带地区其他滨鸟或类似大小物种的巢穴DSR（通常高于0.92；Claassen等人2014；English等人2017；McFarland等人2017；Que等人2015；Weiser等人2018b）。由于气候变化或极端天气事件，滨鸟巢穴的DSR在不同年份和地区之间可能有很大差异（Meltofte 2007；Van Irsel等人2022；Weiser等人2018b）。然而，捕食者群体组成和数量的差异也可能起着关键作用，因为除了北极狐之外，其他捕食者也可能对繁殖中的滨鸟施加强烈的捕食压力（Bentzen等人2017；Brown等人2022）。尽管我们研究区域的捕食者群体相对有限，但每种捕食者对总捕食率的贡献目前尚不清楚。然而，由于北极狐是该地区最丰富的捕食者，它们可能也是大多数捕食事件的原因。我们的研究系统在食物资源方面相对匮乏。先前的研究表明，在格陵兰东北部，鸟类及其蛋是北极狐饮食的重要组成部分，特别是在食物稀缺时期（Schmidt等人2022）。随着北极驯鹿种群动态的减弱（Gilg等人2009；Kausrud等人2008），巢穴的存活率可能会在未来经历连锁影响。我们的结果显示，狐狸捕食压力对鹬类巢穴的DSR有负面影响，这与其他研究的发现一致（Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Léandri-Breton和Bêty 2020；McKinnon等人2014）。鹬类和其他滨鸟在整个分布范围内都被认为是北极狐的偶然猎物（Cornell 1976；McKinnon, Berteaux等人2013；McKinnon, Nol和Juillet 2013）。然而，在格陵兰东北部，它们仍然可能占北极狐饮食的相当大比例（Schmidt等人2022），并且狐狸通常是北极滨鸟巢穴的主要捕食者（Liebezeit和Zack 2008；McKinnon和Bêty 2009）。通常认为北极狐不会主动寻找滨鸟巢穴，而是更喜欢较大的或更有营养的猎物，如鹅和驯鹿（Beardsell等人2023；Dalerum和Angerbj?rn 2000；Dulude-de Broin等人2023；Schmidt等人2022）。然而，从特定狩猎区域来回的移动可能会偶然发现并消耗更多的滨鸟巢穴（Dulude-de Broin等人2023），显示出北极狐的移动与滨鸟繁殖生态之间的间接关系。尽管滨鸟的隐秘性（Mayer等人2009；Skrade和Dinsmore 2013），但如果巢穴位于狐狸喜欢的狩猎区域，它们可能更容易被发现（Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Flemming等人2016；Lamarre等人2017）。如果发现更多风险地区的巢穴，我们观察到的结果可能会得到确认。其他生态因素也可能在我们的模型物种中触发孵化开始日期。例如，鹬类的筑巢物候与节肢动物的出现紧密相关（Lameris等人2022；Leung等人2018），孵化时间理想情况下与节肢动物的峰值丰度同步。由于雏鸟的身体状况和存活率在很大程度上依赖于这种季节性丰富但相对短暂的食物来源（Lameris等人2022；McKinnon等人2012；Saalfeld等人2021），因此选择较早筑巢（即更好地与节肢动物的峰值丰度相匹配）的动机可能比我们研究区域中的捕食压力更强（Meltofte等人2007）。孵化开始日期与捕食压力之间的这种对比关系可能反映了北极鹬类为平衡早期筑巢的成本和收益而采用的不同策略。

4.2 捕食对日生存率的影响

我们发现的日巢穴生存率略低于其他北极和温带地区其他滨鸟或类似大小物种的巢穴DSR（通常高于0.92；Claassen等人2014；English等人2017；McFarland等人2017；Que等人2015；Weiser等人2018b）。由于气候变化或极端天气事件，滨鸟巢穴的DSR在不同年份和地区之间可能有很大差异（Meltofte 2007；Van Irsel等人2022；Weiser等人2018b）。然而，捕食者群体的组成和数量的差异也可能起着关键作用，因为除了北极狐之外，其他捕食者也可能对繁殖中的滨鸟施加强烈的捕食压力（Bentzen等人2017；Brown等人2022）。尽管我们研究区域的捕食者群体相对有限，但每种捕食者对总捕食率的贡献目前尚不清楚。然而，由于北极狐是该地区最丰富的捕食者，它们可能也是大多数捕食事件的原因。我们的研究系统在食物资源方面相对匮乏。先前的研究表明，在格陵兰东北部，鸟类及其蛋是北极狐饮食的重要组成部分，特别是在食物稀缺时期（Schmidt等人2022）。随着北极驯鹿种群动态的减弱（Gilg等人2009；Kausrud等人2008），巢穴的存活率可能会在未来经历连锁影响。我们的结果显示，狐狸捕食压力对鹬类巢穴的DSR有负面影响，这与其他研究的发现一致（Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Léandri-Breton和Bêty 2020；McKinnon等人2014）。鹬类和其他滨鸟在整个分布范围内都被认为是北极狐的偶然猎物（Cornell 1976；McKinnon, Berteaux等人2013；McKinnon, Nol和Juillet 2013）。然而，在格陵兰东北部，它们仍然可能占北极狐饮食的相当大比例（Schmidt等人2022），并且狐狸通常是北极滨鸟巢穴的主要捕食者（Liebezeit和Zack 2008；McKinnon和Bêty 2009）。通常认为北极狐不会主动寻找滨鸟巢穴，而是更喜欢较大的或更有营养的猎物，如鹅和驯鹿（Beardsell等人2023；Dalerum和Angerbj?rn 2000；Dulude-de Broin等人2023；Schmidt等人2022）。然而，从特定狩猎区域来回的移动可能会偶然发现并消耗更多的滨鸟巢穴（Dulude-de Broin等人2023），显示出北极狐的移动与滨鸟繁殖生态之间的间接关系。尽管滨鸟巢穴的隐秘性（Mayer等人2009；Skrade和Dinsmore 2013），但如果它们位于狐狸喜欢的狩猎区域，它们可能更容易被觅食的狐狸发现（Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Flemming等人2016；Lamarre等人2017）。如果巢穴位于狐狸用作巢穴或旅行的山脊或相对干燥的区域，它们也可能更容易受到捕食（Johnson-Bice等人2024；Zhao等人2020）。更细致的猎物分布和景观特征描述将有助于更好地绘制捕食风险并在更小的空间尺度上评估其后果。我们的结果与其他地方使用人工巢穴获得的结果一致（例如，Brown等人2022；Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Lecomte等人2008；McKinnon, Berteaux等人2013；McKinnon, Nol和Juillet 2013）。然而，使用人工巢穴的研究可能存在偏差，因为这些巢穴不呈现孵化鸟类的生物学和行为特征。这可以解释为什么我们在真实巢穴上通常发现的整体生存率高于人工巢穴。例如，Brown等人（2022）发现只有大约20%的巢穴在10天期间存活。一些研究强调，孵化中的滨鸟的移动和亲代抚育策略会影响捕食率（Meyer等人2020；Smith等人2012）。因此，使用人工巢穴来评估捕食风险对繁殖鸟类的影响可能导致错误或不完整的结论（Major和Kendal 1996；Moore和Robinson 2004）。此外，大多数关于滨鸟和北极狐之间相互作用的研究都是在高产的“热点”进行的（即，有大量首选猎物的区域），这些区域的巢穴存活率相对较高（Beardsell等人2023；Dulude-de Broin等人2023；Flemming, Nol, Kennedy, Bédard等人2019；Flemming等人2016），这也质疑了它们对高北极生态系统的代表性，因为绝大多数高北极生态系统都是低产的。因此，我们的研究是少数描述北极狐捕食压力对繁殖鹬类（即偶然猎物）影响的研究之一，研究区域具有代表性（即相对贫瘠的高北极地区）。

4.3 时间和物种特定的趋势

有趣的是，我们在研究中没有发现时间或巢穴年龄对鹬类巢穴DSR的影响。这与其他北极研究的结果相反，那些研究在繁殖季节发现了巢穴DSR的强烈时间变化（例如，Grabowski等人2013；Smith和Wilson 2010；Weiser等人2018a）。这些时间趋势至少部分归因于随着时间推移，当出现替代猎物时捕食者的觅食行为发生了变化（Smith和Wilson 2010；Weiser等人2018a）。然而，在首选猎物相对稳定的情况下，应该预期巢穴被掠夺的时间趋势不明显或不存在。我们的研究区域为北极狐提供了相对贫乏但多样化的猎物组合，这些北极狐在夏季会捕食各种不同的猎物（Schmidt等人2022）。此外，由于气候变化，格陵兰东北部的旅鼠数量周期最近有所减弱（Gilg等人2009），导致猎物可用性的年际变化不那么明显。因此，北极狐在整个夏季可获得的猎物数量可能保持相对稳定（例如，不像在高峰年份那样出现旅鼠密度的显著下降；Gilg 2002），这解释了我们的研究系统中没有明显的时间变化。我们发现了北极狐捕食风险对不同物种的具体反应，其中红腹滨鹬对捕食压力的反应稍强。物种间在栖息地偏好、环境条件耐受性和觅食生态学方面的差异可能解释了这一模式（Cunningham等人2016；McKinnon, Berteaux等人2013；McKinnon, Nol和Juillet 2013；Meltofte 2007）。红腹滨鹬更喜欢在湿地（沼泽）苔原筑巢（Cunningham等人2016），而鹬类则倾向于在归一化植被指数（NDVI）相对较低的区域筑巢，并避免湿地栖息地（Pellissier等人2013）。因此，物种间的繁殖物候差异很可能是由于它们各自繁殖栖息地中的微气候条件不同所致。实际上，红腹滨鹬和鹬类的繁殖栖息地在湿度、植被覆盖和温度方面存在微尺度上的差异（Von Oppen等人2022）。最后，由于鹬类在筑巢模式上可能受到的限制较少，它们对捕食风险的反应可能不那么强烈，其筑巢物候可能受到特定栖息地类型中筑巢地点可用性的影响（例如，根据积雪和天气条件的不同，筑巢时间可能提前或推迟），或者对营养不匹配的敏感性更强（例如，考虑到节肢动物在它们较干燥的繁殖栖息地中通常较少，Bolduc等人2013），或者总体上对捕食风险的耐受性更高。关于DSR（捕食压力与巢穴存活率的关系），先前的研究发现栖息地选择模式可以影响滨鸟的巢穴被掠夺率（Léandri-Breton和Bêty 2020），但我们的样本量可能太小，无法检测到特定物种的DSR。记录大量鹬类的巢穴栖息地将使我们能够在研究区域验证这一假设。

5. 限制
由于实地和后勤限制，我们无法为研究区域内的所有狐狸都佩戴GPS项圈。尽管这些数据可以被认为是保守的（即只代表了实际狐狸种群的一小部分），但我们对捕食压力的估计并不能完全反映该地区的真实捕食者活动情况（Clermont, Grenier-Potvin等人2021）。然而，由于我们将总sUD（捕食压力指标）除以产生该指标的狐狸数量，我们的捕食压力指数在一定程度上控制了这种偏差。由于北极狐通常具有很强的领地性，尤其是在资源相对稀缺的情况下（如我们的研究区域；Follmann和Fay 1982；Goltsman等人2005；Pletenev等人2021），“流浪者”狐狸（即没有稳定活动范围的狐狸；Beardsell等人2023）、分散的个体或邻近的狐狸对繁殖鹬类的捕食压力贡献可能很小。因此，我们假设我们对捕食者活动的测量能够正确反映给定区域内鹬类所经历的捕食压力。有些狐狸的跟踪时间相对较短，但类似的研究使用了相似的跟踪持续时间（Clermont, Woodward-Gagné和Berteaux 2021；Poulin等人2021）。

6. 结论
我们发现北极狐对格陵兰东北部繁殖期的鹬类构成了显著的捕食压力，导致位于狐狸活动频繁区域的巢穴每日存活率降低，孵化开始日期提前。我们的结果利用真实巢穴数据，揭示了北极狐捕食风险对繁殖鹬类繁殖成功和物候的影响。这有助于更好地理解快速变化的北极生态系统中的捕食者-猎物相互作用，尤其是考虑到正在进行的气候变化以及由此导致的捕食者-猎物相互作用的变化（Gilg等人2012, 2009；Kubelka等人2022；Schmidt等人2017）。

作者贡献
Laura Bonnefond：概念化（主导），形式分析（主导），可视化（主导），撰写——初稿（主导），撰写——审阅和编辑（主导）。
David Pinaud：概念化（平等参与），形式分析（平等参与），方法论（平等参与），监督（主导），验证（平等参与），可视化（平等参与），撰写——审阅和编辑（主导）。
Lo?c Bollache：资金获取（主导），项目管理（主导），验证（平等参与）。
Thomas Pagnon：数据管理（平等参与），资源提供（平等参与），验证（平等参与），撰写——审阅和编辑（平等参与）。
Eric Buchel：数据管理（平等参与），资源提供（平等参与），验证（平等参与）。
Brigitte Sabard：数据管理（平等参与），资源提供（平等参与），验证（平等参与）。
Vladimir Gilg：数据管理（平等参与），资源提供（平等参与），验证（平等参与）。
Jér?me Moreau：概念化（平等参与），资金获取（主导），方法论（平等参与），项目管理（主导），监督（主导），验证（平等参与），撰写——审阅和编辑（主导）。
Olivier Gilg：概念化（平等参与），数据管理（主导），资金获取（平等参与），方法论（平等参与），项目管理（主导），资源提供（主导），监督（主导），验证（平等参与），撰写——审阅和编辑（主导）。

致谢
我们感谢格陵兰政府的Naalakkersuisut部门授予我们在格陵兰东北部国家公园进行研究的权利。我们还要感谢Nuuk的联合北极指挥部提供的后勤支持。特别感谢Brett Sandercock在巢穴存活率分析方面的帮助。最后，我们感谢所有为这项研究收集北极狐和鹬类巢穴数据的野外团队成员。

资金
本研究是法国国家科学研究中心（CNRS）长期生态与进化研究（SEE-Life）计划的一部分，得到了法国极地研究所-IPEV（“Interactions 1036”项目）、法国国家研究署（ANR-21-CE02-0024 PACS）、北极生态研究小组（GREA）、勃艮第欧洲大学和玛丽与路易·巴斯德大学的资助。

利益冲突
作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明
本研究使用和分析的所有数据均可在Movebank网站上获取（https://www.movebank.org/cms/webapp?gwt_fragment=page=studies,path=study1255899828；https://www.movebank.org/cms/webapp?gwt_fragment=page=studies,path=study1255911964；https://www.movebank.org/cms/webapp?gwt_fragment=page=studies,path=study1255889609），并可应要求从相应作者处获取。用于准备和分析数据的.csv文件及代码作为数据S1–S4提供。