在红树林生态水文恢复过程中，Avicennia germinans幼苗的生长、叶片功能特征以及对养分富集的食草动物反应

《Ecological Engineering》：Growth, leaf functional traits, and herbivory responses to nutrient enrichment in Avicennia germinans seedlings during mangrove ecohydrological restoration

红树林生态恢复中养分添加对生长及虫害的影响研究显示，氮磷肥通过促进叶生产（DRGR增加26.5%）但抑制整体生长（DAGR下降），形成生长与叶产量权衡，同时提高虫害发生率。分隔符

　　

亚历杭德罗·科罗纳-萨尔托（Alejandro Corona-Salto）| 苏珊娜·阿尔瓦拉多-巴里恩托斯（M. Susana Alvarado-Barrientos）| 纳迪亚·S·桑蒂尼（Nadia S. Santini）| 豪尔赫·洛佩斯-波蒂略（Jorge López-Portillo）

功能生态学网络，生态学研究所（INECOL），卡雷塔拉安蒂古阿科阿特佩克351号，哈拉帕韦拉克鲁斯91073，墨西哥

摘要

在侵蚀和压实的土壤中，通过建造人工岛（抬高的沉积物区域以改善排水并促进繁殖体的建立）来进行生态水文红树林恢复，已经显示出有希望的结果。然而，这些“新型土壤”中的植物-土壤相互作用研究甚少。我们研究了氮（N）和磷（P）施肥对以Avicennia germinans为主导的红树林的相对生长、叶片特征和食草行为的影响。使用混合效应模型评估了营养处理的效果，以直接绝对生长率（DAGR）和人口相对生长率（DRGR）作为响应变量。营养富集对DAGR产生了负面影响。与对照植物相比，氮和磷的添加显著增加了叶片产量（DRGR）。氮和磷的添加还增加了氮和磷施肥植物的食草行为。施肥植物产生的叶片更多，但比对照植物更矮，这可能是由于食草动物活动的增加。植物生物量并未因营养添加而显著变化，表明生长受到食草动物活动的调节。我们得出结论，营养添加在恢复的红树林中会引起生长的直接变化，同时影响食草行为，从而导致植物生长的轻微净增加。

引言

土壤养分是影响红树林幼苗成功建立的最关键因素之一，因为在植物生长的早期阶段，对资源（养分、光和水）的竞争非常激烈（Krauss等人，2008年）。在繁殖体建立之后，养分的可用性显著影响茎的伸长和植物生长。这种生长反过来又有助于获得光照并防止淹没。在养分供应充足的情况下，某些促进快速生长的特征在抢占空间、遮挡竞争者和垄断养分资源方面起着关键作用，最终导致冠层优势（Chapman和Feller，2011年）。

氮（N）和磷（P）是两种对红树林生长至关重要的植物养分（Alongi，2011年）。氮和磷的富集实验表明，红树林的生长速率增加，地上生物量的分配相对于地下生物量更多（Naidoo，2009年）。功能平衡模型提出，在养分可用性低的条件下，资源分配给地下生物量，特别是在细根生产上，作为一种适应机制，通过增加吸收表面积来促进养分吸收（Hayes等人，2017年）。

养分的可用性和生长的变化与叶片功能特征的变化有关，这些变化反映了植物的资源利用策略（Wright等人，2004年）。养分丰富的土壤通常有利于获取型特征，而养分贫乏的土壤则促进保守型特征。具有获取型策略的植物，其特点是快速吸收资源，通常表现出较低的叶片面积（LMA）和较高的叶片氮（N）和磷（P）浓度，并在肥沃条件下茁壮成长。相比之下，保守型植物倾向于具有较高的LMA、较低的N和P水平，并适应养分缺乏的土壤（Wright等人，2005年）。

施肥实验表明，植物养分可用性的变化会影响食草模式（Feller等人，2013年）。由于土壤养分富集，食草行为增加，这是由于初级生产力的提高和叶片化学成分的变化，使得叶片对消费者更有营养（Mattson Jr，1980年）。例如，Feller（1995年）报告称，施肥增强了以Rhizophora mangle的顶芽或茎为食的专性昆虫的活动，但对广食性叶食者没有影响。

红树林是重要的生态系统，为沿海社会提供多种服务，包括防止侵蚀、风暴防护和生物多样性支持。然而，人类活动威胁着它们的生存。如今，红树林主要通过直接转换为水产养殖（尤其是虾塘）和农业、沿海城市扩张以及木材采伐而丧失或退化，东南亚、拉丁美洲和非洲的退化速度最快。这些活动，特别是水产养殖，涉及通过筑堤、排水或蓄水故意破坏潮汐和淡水流动，从而改变这些生态系统的自然水文状况（Twilley和Rivera-Monroy，2005年；Chowdhury等人，2017年）。因此，水文变化是全球红树林死亡的主要原因（Alongi，2018年）。水文周期的扰动通常会导致土壤盐度急剧增加，破坏养分循环（Echeverría-ávila等人，2019年），并可能导致广泛的树木死亡，从而导致土壤侵蚀和生态系统崩溃（Cahoon等人，2003年；Krauss等人，2018年）。

“生态红树林恢复”方法旨在创造最佳的生物物理条件，以便自然招募繁殖体并自然再生红树林植被（Ellison等人，2020年）。这种方法认识到水文、地形、土壤和生物因素在决定红树林恢复项目成功中的重要性。它依赖于通过洋流运输的繁殖体进行招募，利用红树林繁殖体的扩散特性（Van Bijsterveldt等人，2022年）。

在这种背景下，生态水文恢复涉及恢复水文并使地形重新达到崩溃前的水平，从而促进结构和物种组成恢复到与参考红树林森林相似的水平（Herrera-Silveira等人，2012年；Pérez-Ceballos等人，2017年）。这包括通过挖掘和积累沉积物在一个区域建造人工岛，并用死去的红树林木质材料（López-Portillo等人，2021年）或合成材料（Teutli-Hernández等人，2020年）来加固人工岛，以模仿健康红树林的表面水平。这一过程创造了“新型土壤”结构，改善了生物物理环境——特别是在洪水条件下——从而有利于红树林的殖民、生长和扩散（Ellison等人，2020年）。

植物生长和叶片属性是红树林营养状况的重要指标。了解种子幼苗生长和对养分可用性的叶片特征的可塑性对于理解控制红树林再生的因素至关重要，特别是在退化地区和局部尺度上（Krauss等人，2008年）。关于养分可用性对红树林种子幼苗生长影响的基于野外研究仍然有限（Saintilan，2003年；Miah和Moula，2019年），据我们所知，没有研究探讨过生态水文恢复后的红树林中的养分限制问题。本研究首次评估了氮（N）和磷（P）富集对在受广泛红树林死亡影响的地点建造的人工岛上建立的黑色红树林（Avicennia germinans）种子幼苗生长的影响（Vovides等人，2006年；Corona-Salto等人，2025年）。

在这里，我们测试了在新型土壤上建立的A. germinans种子幼苗的生长是否受到养分限制，以及养分添加对叶片属性和食草行为的影响。我们对A. germinans种子幼苗占据的人工岛的土壤施用了氮或磷进行施肥实验。具体来说，我们评估了（1）养分对生长的限制，以直接相对生长率（DAGR）（植物高度）、基于叶片数量的人口相对生长率（DRGR）以及叶片和根系生物量来量化；（2）养分添加对叶片氮和磷浓度的影响；以及（3）对昆虫食草行为的影响，以叶片组织消耗的百分比和显示叶片被叶食性毛虫（Lepidoptera）损害的叶片比例来量化，最可能是Junonia neildi varia Grishi（Cong等人，2020年）。

我们假设（1）接受氮或磷养分富集的A. germinans种子幼苗将表现出更大的生长，由于土壤中富含氮的有机物质占主导地位，这可能限制了磷的可用性，因此在磷添加下的响应更强；（2）施肥植物的叶片养分浓度会更高；（3）与未施肥植物相比，施肥植物的食草昆虫（叶食者）的发生率会更高。

研究地点

研究地点

研究地点位于墨西哥韦拉克鲁斯州北部的墨西哥湾Tampamachoco红树林（北纬20°58′15″至21°05′，西经97°20′30″至97°24′）（图1）。Tampamachoco红树林是拉姆萨尔站点1602“Tuxpan的红树林和湿地”的一部分，占地约3500公顷（Basá?ez-Mu?oz，2005年）。该地点支持墨西哥四种主要的红树林物种：Rhizophora mangle、Avicennia germinans、Laguncularia racemosa

土壤养分动态

人工岛中的土壤氮浓度受到养分处理和土层深度的影响（表A.1）。事后分析显示，在10–20厘米深度，氮施肥的人工岛中的氮水平显著高于磷施肥的人工岛，但与对照人工岛没有显著差异（

讨论

养分富集导致了叶片生产和垂直生长之间的权衡，部分由昆虫食草行为介导。与预期相反，施肥并没有增加生长速率，这突显了在恢复系统中自上而下的调节因素的重要性。养分可用性、生长和食草行为之间的关系遵循三阶段模式：1）对富集的初始积极反应，叶片产量增加（氮处理下的DRGR为每月26.5片叶子）

结论

我们的发现不支持在这个恢复背景下A. germinans生长受到养分限制的初始假设。相反，我们发现了一个更复杂的相互作用：养分添加刺激了叶片生产，但同时改变了叶片的化学成分，从而增加了昆虫食草行为，以牺牲种子幼苗和幼树的生长为代价。因此，氮和磷添加后观察到的DRGR增加被解释为生物量分配的权衡，有利于叶片

CRediT作者贡献声明

亚历杭德罗·科罗纳-萨尔托（Alejandro Corona-Salto）：撰写——原始草稿、可视化、方法论、调查、正式分析、数据管理、概念化。苏珊娜·阿尔瓦拉多-巴里恩托斯（M. Susana Alvarado-Barrientos）：撰写——审阅与编辑、监督、概念化。纳迪亚·S·桑蒂尼（Nadia S. Santini）：撰写——审阅与编辑、监督、概念化。豪尔赫·洛佩斯-波蒂略（Jorge López-Portillo）：撰写——审阅与编辑、监督、资源管理、方法论、调查、资金获取、概念化。

资金

这项研究部分完成了INECOL生态与资源管理研究生院（Posgrado de Ecología y Manejo de Recursos）的博士学位，得到了CONACYT的资助（#550934）。我们感谢国家林业委员会（CONAFOR-SEMARNAT #I2018302J0017）和INECOL（#20030–10016）对JLP的财政支持。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能影响本文工作的竞争性财务利益或个人关系。

致谢

我们非常感谢生态学研究所的技术人员，特别是莫伊塞斯·里维拉·罗德里格斯（Moisés Rivera Rodríguez）、阿琳·伊巴拉·维拉努埃瓦（Arlene Ibarra Villanueva）、爱德华多·萨因斯·埃尔南德斯（Eduardo Sainz Hernandez，已故）、卡门·马丁内斯·加西亚（Carmen Martínez Garcia）、阿里阿德娜·马丁内斯·维鲁埃斯（Ariadna Martínez Virués）和桑德拉·罗查（Sandra Rocha），他们提供了宝贵的野外和实验室技术支持。