印度洋三种深海捕食者之间的种间和种内营养生态位划分以及隐秘物种形成现象

《Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers》：Inter- and intra-specific trophic niche partitioning, and cryptic speciation in three deep-sea predators in the Indian Ocean

本研究针对印度洋西南部三种中深层海鲨的食性生态位，结合胃容物分析、稳定同位素（δ13C和δ15N）及总汞（THg）指标，通过线粒体DNA测序确认物种身份。结果表明物种间生态位重叠显著（Pianka指数0.87-0.98），但肌肉同位素显示部分差异（12.1-25.9%）；性别间短期和中长期重叠较高，但长期存在差异；汞含量揭示年龄相关的食性分化，表明深海水鲨群落中存在物种间和个体内的生态位分化机制。

　　

Baptiste Le Bourg | Jeremy J. Kiszka | Jér?me Spitz | Toby S. Daly-Engel | Paco Bustamante

法国康卡诺国家自然历史博物馆，康卡诺海洋站，Quai de la Croix，29900

摘要

评估海洋捕食者的营养相互作用对于理解群落结构和功能至关重要，但在深海环境中却很少被研究。在这里，我们调查了印度洋西南部三种中层鲨鱼的营养生态位和相互作用。为此，我们使用了多种饮食指标，包括胃内容物、稳定碳（δ¹³C）和氮（δ¹⁵N）同位素以及总汞（THg）。由于深海鲨鱼在形态上的高度趋同，我们还对线粒体DNA进行了测序以进行物种鉴定。我们发现了三种不同的物种：小鳍 Gulper 鲨（Centrophorus moluccensis）和两种未被描述的狗鱼鲨（属 Squalus）。根据胃内容物（Pianka 指数 0.87-0.98），以及肝脏中的 δ¹³C 和 δ¹⁵N 同位素值（38.7-59.9% 的重叠），这三种物种的营养生态位有相当大的重叠；然而，从肌肉中推断出的同位素生态位显示出一定程度的饮食分离（12.1-25.9% 的重叠）。在短期内（Pianka 指数 0.78-0.99）和中期（肝脏中 20.1-57.2% 的重叠），不同性别的营养生态位有重叠，但在长期内则没有（肌肉中 14.9-19.5% 的重叠）。两种组织中的 THg、δ¹³C 和 δ¹⁵N 均显示出显著的发育变化，表明饮食存在年龄差异。总体而言，多种饮食追踪方法的结合揭示了深海捕食者群落内营养生态位动态的复杂模式，特别是表明生态位划分机制可以在种间和种内尺度上发挥作用。

引言

理解生态位划分的空间和时间动态是生态学中的一个核心问题（Grinnell, 1924; Pianka, 1974），近年来已经有很多研究致力于解决这一问题，尤其是在海洋捕食者群落方面（例如，Olson 等人，2016; Matich 等人，2017ab; Belleggia 等人，2019; Murillo-Cisneros 等人，2019; Petalas 等人，2021; Marsaly 等人，2023）。在相同的生态系统或栖息地中共同存在的分类学和/或形态学相似的物种可能会依赖相似的食物来源，如果资源有限，它们会竞争食物（Kiszka 等人，2011; Stewart 等人，2017; Dehnhard 等人，2020; Planque 等人，2021; Estupi?án-Monta?o 等人，2024）。物种在群落内划分资源的程度受到种间竞争的影响，而种间竞争又受到资源可用性、竞争物种的丰度（Pool 等人，2017; Kaymak 等人，2023; Fernández-Corredor 等人，2025）以及捕食者在变化的海洋条件下调整饮食能力的影响（Fernández-Aguirre 等人，2022; Martinez-Ayala 等人，2025）。因此，当食物来源有限时，资源划分变得至关重要，以避免竞争性相互作用，因为这可能导致某些消费者物种的数量下降（Pianka, 1974; Schoener, 1974; B?hn 等人，2008; Juncos 等人，2015）。海洋捕食者的饮食也可能存在种内变化，这可能导致种内营养生态位的划分，除了种间划分之外。这些变化可能发生在个体之间（Vander Zanden 等人，2010; Matich 等人，2011; 2019; Trystram 等人，2017）、性别之间（Hussey 等人，2011; Kernaléguen 等人，2015; Barría 等人，2018b）或通过发育过程（Hussey 等人，2011; Carlisle 等人，2015; Kiszka 等人，2014），并且可能受到空间性别隔离（例如，Sims, 2005; Mucientes 等人，2009; Braccini 和 Taylor, 2016）、性别二态性（Finotto 等人，2023）或觅食技能发展（Martin 等人，2009; Newman 等人，2012）的驱动。

鲨鱼（Selachii）分布于从沿海到开阔海洋的生态系统，以及从表层到深层水域的栖息地（Kiszka 和 Heithaus, 2014）。大多数物种是广食性的中层捕食者，以多种猎物为食，包括硬骨鱼、头足类和甲壳类动物（例如，Wetherbee 等人，2012; Martin 和 Mallefet, 2023）。关于深海鲨鱼的营养生态学及其在这些生态系统中的生态重要性，目前知之甚少（Martin 和 Mallefet, 2023）。此外，由于进行全面的海洋调查的难度以及鲨鱼在形态上的高度趋同，尤其是深海栖息地中的鲨鱼，鲨鱼的多样性被低估了。分子工具的出现使得几种隐秘物种的发现成为可能，这些物种在空间和形态上无法区分，但在基因上与更常见的物种不同（Straube 等人，2011; Veríssimo 等人，2014）。这导致了新物种描述的增加，包括 Gulper 鲨（属 Centrophorus；例如 White 等人，2008; Bellodi 等人，2022）和狗鱼鲨（属 Squalus；例如 Veríssimo 等人，2017; Daly-Engel 等人，2018; Pfleger 等人，2018; Ziadi-Kü;nzli 等人，2020; Ferrari 等人，2021）在暮光带（Randhawa 等人，2015）。然而，分类学上的不确定性继续阻碍着对深海鲨鱼生态学的研究，因为错误地将这些物种归为一类可能会导致对其营养生态位的错误推断。

已经使用了多种方法来研究海洋捕食者的营养相互作用。胃内容物分析是一种众所周知的方法，可以提供关于海洋捕食者饮食生态学的定性（摄入的猎物类型或种类）和定量（猎物种类在饮食中的相对重要性）数据（Hyslop, 1980; Amundsen 和 Sánchez-Hernández, 2019）。尽管这些方法提供了关于摄入猎物的详细信息（即高精度的猎物分类鉴定、个体猎物的大小和质量估计），但在捕获前相对较短的时间内（对于鲨鱼来说是一到几天，Wetherbee 等人，2012），胃中发现的猎物反映了消费者的饮食情况。此外，由于深海鲨的新陈代谢较低和资源稀缺，导致它们进食频率较低，而且捕获过程中经常会发生反刍现象（Stevens, 1973; Bowman, 1986; Martin 和 Mallefet, 2023），因此深海鲨的空胃比例可能较高。捕食者组织中的总碳（¹³C:¹²C; δ¹³C）和氮同位素组成（¹⁵N:¹⁴N; δ¹⁵N）是由各种食物来源中稳定同位素含量的比例混合以及每个营养级中重同位素的富集造成的，这是由于与动物新陈代谢相关的多种化学和物理过程（DeNiro 和 Epstein, 1978; 1981; Vander Zanden 和 Rasmussen, 2001; Mill 等人，2007）。根据所考虑组织的更新率，稳定同位素值可以提供长期的饮食追踪信息（Thomas 和 Crowther, 2015）。更新率较快的组织可以提供前几周或几个月的信息，从而评估营养生态位的季节性变化，而更新率较慢的组织可以提供全年的综合信息，从而提供对捕食者营养生态位的更全面视图（MacNeil 等人，2006; Logan 和 Lutcavage, 2010; Malpica-Cruz 等人，2012; MacNeil 等人，2005; Malpica-Cruz 等人，2013; Niella 等人，2021）。δ¹³C 值通常用于确定食物网或觅食栖息地中碳的原始来源，因为不同类型的初级生产者之间的稳定同位素组成存在差异，以及生物体相对于其饮食的 ¹³C 浓度较低（DeNiro 和 Epstein, 1978; France, 1995; Hobson, 1999; Michener 和 Kaufman, 2007）。δ¹⁵N 值通常用于估计消费者的营养位置，因为生物体通常相对于其饮食富含 ¹⁵N（DeNiro 和 Epstein, 1981; Michener 和 Kaufman, 2007）。此外，汞（Hg）是一种非必需金属，来自自然和人为来源，可以用来识别觅食栖息地和生物体的相对营养级（Kiszka 等人，2015; Sardenne 等人，2017; Murillo-Cisneros 等人，2018）。实际上，Hg 浓度可以与觅食栖息地相关联，较高的 Hg 浓度表明在中层或更深的水域觅食（Choy 等人，2009; Madigan 等人，2018; Le Bourg 等人，2019），因为在无机 Hg 中甲基化率较高时会产生甲基汞（MeHg），从而提高 Hg 的生物利用度（Blum 等人，2013）。Hg 还会随着生物体的营养级而生物放大，导致较高营养级的捕食者体内 Hg 浓度较高（Atwell 等人，1998; Lavoie 等人，2010; Murillo-Cisneros 等人，2018; 2019; Le Bourg 等人，2019）。

在这里，我们研究了来自印度洋西南部寡营养海域（从南非延伸到马斯克林群岛的海洋区域）的三种深海鲨鱼之间的营养相互作用，这些鲨鱼在留尼汪岛附近被采样，并首次通过分子工具鉴定出两种隐秘的狗鱼鲨。我们结合了短期（胃内容物、肝脏组织中的碳和氮以及 Hg 的稳定同位素）和长期饮食指标（肌肉组织中的碳和氮以及 Hg 的稳定同位素）来评估它们的营养相互作用的时间变化。这些指标还用于比较不同物种和性别之间的营养生态位，以评估种间和种内的营养生态位划分。还测量了碳和氮以及 Hg 的稳定同位素，以评估成年个体和幼体之间饮食的发育变化，表明存在种内营养生态位的划分。我们假设不同物种之间的营养生态位划分是显著的，因为寡营养海洋生态系统资源有限，因此物种需要使用不同的食物来源。我们进一步假设由于生活史和生理需求的差异，或者空间性别隔离，雄性和雌性之间也会存在一定程度的营养划分。

采样

2011年11月，在印度洋西南部的留尼汪岛附近（约南纬21° 05’；东经55° 14’）使用延绳钓法捕获了鲨鱼。记录了物种、性别和叉长（即从吻部到尾叉的长度）。进行了解剖以收集胃、白肌（背部区域）和肝脏样本，并将其冷冻在 -20°C 下以备进一步处理。为了确认物种鉴定，还采集了额外的小样本（< 1cm³）的鳍或肌肉

遗传鉴定

通过 jModeltest 对 Squalus ND2 基因的分子进化模型进行了估计，结果是 HKY（Aikake 信息标准），贝叶斯分析返回了一个未根定的拓扑结构，该结构在我们的样本中识别出两个具有100%后验支持的独立支系。支系内的遗传距离范围为0 – 0.14%，而两个支系之间的遗传距离范围为5.20-5.92%的序列差异，这超过了其他密切相关物种之间的物种水平分化

讨论

先前的研究报道了深海鲨鱼群落中营养生态位重叠程度的变化，但也发现了一些物种之间以及不同生命阶段之间的营养生态位划分（例如，Churchill 等人，2015; Valls 等人，2017; Barría 等人，2018a; Munroe 等人，2020）。这种划分可能与所考虑群落中的资源可用性有关（Churchill 等人，2015; Valls 等人，2017）。在这里，我们结合了多种饮食指标来进行评估

CRediT 作者贡献声明

Paco Bustamante：写作 – 审稿与编辑、项目管理、方法论、资金获取。Jér?me Spitz：写作 – 审稿与编辑、调查、数据管理。Toby S. Daly-Engel：写作 – 审稿与编辑、调查。Baptiste Le Bourg：写作 – 审稿与编辑、初稿撰写、可视化、调查、正式分析、数据管理。Jeremy J. Kiszka：写作 – 审稿与编辑、监督、方法论、调查、概念化

未引用参考文献

Cicala 等人，2024; Drazen 等人，2023; Kernaleguen 等人，2015; Le Bourg 等人，2021; Li 等人，2016; Matich 等人，2017a; Matich 等人，2017b; Potapov 等人，2019; Romanuk 等人，2011; de Carvalho，2016; Ziadi-Künzli 等人，2020.

数据可用性声明

数据可应要求提供。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。

致谢

我们感谢留尼汪的 IFREMER 提供鲨鱼样本。我们还要感谢 G. Guillou 和 P. Richard（LIENSs）进行稳定同位素分析，以及 Carine Churlaud 和 Maud Brault-Fravrou 在 Hg 分析中的支持。这项研究得到了 LIENSs、CPER（州-地区计划合同）和 FEDER（欧洲区域发展基金）通过资助 LIENSs 实验室的 IR-MS 和 AMA 的财政支持。这是来自