《Geoderma》：Uncovering the functional roles of soil fauna in nitrogen cycling and agricultural sustainability
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本文综述了土壤动物在氮（N）循环中的关键作用，强调其通过直接（如排泄、放牧）和间接（如调控微生物、改善结构）途径调控分解、矿化、硝化与反硝化等过程，进而影响土壤健康与农业生产力。文章系统评估了微型（线虫等）、中型（螨、跳虫等）和大型（蚯蚓、白蚁等）动物的功能贡献，探讨了农艺措施、植物-土壤反馈及非生物因子的影响，并指出将土壤动物纳入养分管理框架是实现高效、气候韧性农业系统的可行路径。
土壤是生命的基石，其中栖息着一个庞大而多样的动物王国，它们虽然微小或不引人注目，却在维持地球生命力——尤其是氮（N）素循环——方面扮演着不可或缺的角色。氮是许多农业生态系统的限制性养分，其有效性和循环效率直接决定作物生产力与可持续性。传统上，氮循环研究多聚焦于微生物过程，然而，越来越多的证据表明，土壤动物通过一系列复杂而精妙的机制，深刻影响着氮的转化、固持与损失。这篇综述旨在系统揭示土壤动物在氮循环和农业可持续性中的多重功能角色。
土壤动物的分类与氮循环中的潜在角色
土壤动物通常根据体型分为三类：微型动物（<0.1 mm，如线虫、轮虫、缓步动物）、中型动物（~0.1–2 mm，如螨、跳虫、线蚓）和大型动物（>2 mm，如蚯蚓、白蚁、蚂蚁）。它们共同构成了土壤食物网的生物基础。
如图1所示，土壤动物几乎参与了氮循环的所有关键环节：(i) 分解：动物对有机质的破碎和摄食启动了有机氮化合物的分解。(ii) 氨化：动物的排泄和生物量周转释放铵（NH4+）。(iii) 矿化：消化活动和动物对微生物过程的刺激加速了有机氮向无机氮（如NH4+）的转化。(iv) 固氮：动物的生物扰动（如蚯蚓）增强了通气性和碳底物有效性，支持了自由生活的固氮微生物（如固氮菌属Azotobacter）。(v) 硝化：动物通过维持有氧微位点和释放NH4+，促进了微生物将NH4+氧化为亚硝酸盐（NO2-）和硝酸盐（NO3-）。(vi) 同化：动物驱动的养分有效性和微生物活性增强，促进了植物和微生物对氮的同化。(vii) 反硝化：动物塑造土壤团聚体和保水性，培育了厌氧区域，使得反硝化菌能将NO3-转化为二氧化氮（NO2）、一氧化氮（NO）、氧化亚氮（N2O）和氮气（N2）。(viii) 硝化菌反硝化：在结构不良或氧气受限的土壤中，动物的缺失可能促进有利于硝化菌介导的NO3-还原的条件。(ix) 厌氧氨氧化：通过对土壤结构和微生物栖息地的影响，动物间接支持了厌氧氨氧化细菌在好氧-厌氧界面进行的厌氧NH4+氧化。
微型动物的精密调控
线虫作为土壤中最多样化的后生动物之一，在氮循环中通过四条主要途径发挥作用：
如图2所示，这包括：(a) 在土壤微位点间搬运微生物和有机质；(b) 通过取食微生物释放矿质氮；(c) 通过捕食等营养级联效应调节取食者种群和养分流；(d) 通过刺激微生物活性和分解过程产生激发效应。食细菌线虫通过取食细菌，促进微生物周转，释放植物可利用的NH4+，贡献了土壤中约7-38%的氮转化。它们还能选择性改变细菌反硝化群落，并可能刺激氨氧化细菌（AOB）的活性，从而影响硝化过程。食真菌线虫和捕食性线虫则通过调节真菌生物量和更高营养级的关系，间接影响氮动力学。
轮虫和缓步动物这些微小生物的作用常被忽视。轮虫主要生活在潮湿土壤的水膜中，通过取食细菌、藻类并排泄NH4+和NO3-，贡献了泥炭地等生态系统中可观的氮（约5%）。缓步动物（俗称“水熊虫”）食性多样，可捕食藻类、线虫等，其捕食活动可能加速氮从猎物中释放，与土壤NH4+含量呈正相关，暗示其在连接微生物与更高营养级中的潜在作用。
中型动物的分解与传输引擎
螨和跳虫是土壤中最丰富的中型节肢动物。螨种类繁多，占据多个营养级，从取食细菌/真菌的分解者到捕食线虫和其他微小动物的捕食者皆有。它们通过直接取食微生物释放养分，也通过破碎有机质间接促进微生物分解。跳虫则主要生活在凋落物和表土中，大部分以腐烂植被及其附着的真菌、细菌为食。它们对真菌的选择性取食直接影响氮矿化（产生富氮粪便），而其对有机质的破碎则极大地促进了后续的微生物分解和氮释放。高土壤湿度能增强跳虫活动，进而提高氮矿化速率。
线蚓作为中小型环节动物，其生态功能与蚯蚓有部分重叠。它们取食细菌和真菌，改善有机质分解和养分矿化。研究表明，线蚓的存在可以提高土壤中NO3-和NH4+的含量。
总体而言，中型动物主要通过取食、破碎有机质以及调节微生物活动来影响养分循环，但其对氮有效性的具体贡献高度依赖于微生物群落结构和土地利用方式。
大型动物的生态系统工程师
蚯蚓是公认的“生态系统工程师”，对氮循环贡献显著。它们通过吞食土壤、凋落物和微生物，形成富含养分的粪便（粪粒）。据估计，蚯蚓每年可通过其生物量和代谢活动贡献30-105 kg N ha-1。其粪粒是土壤肥力的“热点”，能快速将有机氮转化为植物可利用形态或将其固持在团聚体中。蚯蚓的黏液和代谢产物是即时的有机氮源。然而，蚯蚓的活动也可能增加土壤N2O排放（高达42%），这主要归因于其肠道和蚓粪周围（蚯蚓圈）反硝化作用的增强。蚯蚓还能刺激氨化和硝化作用，特别是在酸性和砂质土壤中。
白蚁和蚂蚁是重要的生物扰动者。白蚁根据食性不同，对氮循环有独特贡献：木材取食白蚁的后肠共生细菌能进行生物固氮，为其提供30-60%的氮需求；土壤取食白蚁则通过矿化腐殖质中的氮化物，释放NH3、NO3-，并排放N2O。蚂蚁和白蚁的筑巢、觅食活动能显著改变土壤物理结构和资源分布，其巢穴常成为微生物活动和氮转化的热点。它们将表层有机质和养分搬运至土壤深层，影响了氮的垂直分布，并能提高贫瘠土壤的作物产量，尽管有时也会与作物竞争养分或直接损害植物。
土壤动物-微生物的复杂互作网
土壤动物与微生物的相互作用是驱动氮循环的核心。这种互作既包括“自上而下”的捕食调控，也包括“自下而上”的资源供应。
原生生物的关键桥梁作用 虽然原生生物不属于土壤动物，但其作为细菌和真菌的取食者，在氮循环中作用关键。食细菌原生生物（如阿米巴）取食细菌后排泄NH3，是氮矿化的重要贡献者。早期模型表明，食细菌阿米巴和线虫可贡献超过83%的土壤氮矿化。原生生物还能刺激硝化细菌，增加土壤中NO3-的流动性。它们与线虫存在双向捕食关系，并与从枝菌根真菌（AMF）互作，影响氮的移动和植物吸收。在白蚁体内，原生生物甚至与固氮细菌形成共生体，构成白蚁-原生生物-细菌的三重共生关系，共同参与纤维素降解和氮固定。
如图3所示，土壤动物-微生物互作通过直接和间接途径，深刻影响着土壤健康与农业可持续性：它们共同驱动有机质分解，释放氮、磷等养分；通过生物扰动和微生物产物增强土壤结构，改善水气条件；抑制土传病原菌，减少对化学药剂的依赖；促进植物生长，提高其对干旱、盐分等非生物胁迫的抵抗力；通过提升养分循环效率（如固氮、溶磷）减少对合成肥料的依赖；帮助固碳，减缓气候变化；并支持地上地下生物多样性。这些互作是构建健康、有韧性农业生态系统的基石。
影响土壤动物群落与氮循环的驱动因子
土壤动物群落及其氮循环功能受到农业措施、植物-土壤反馈和非生物因子的综合调控。
如图4所示，这是一个复杂的相互作用网络。农业措施如耕作方式、施肥、农药使用、作物轮作和残茬管理对其有深远影响。减少耕作或免耕能保护动物栖息地，有利于蚯蚓和线虫群落；过量施用无机化肥可能酸化土壤，降低动物多样性；而有机肥通常能促进动物丰度和多样性。作物轮作和多种种植可提供多样化的食物资源，支持更丰富的土壤动物群落。植物-土壤反馈通过根系分泌物、凋落物输入等塑造根际微环境，为特定微生物和动物提供资源，从而调控氮转化过程。例如，豆科植物通过固氮作用改变根际氮状态，影响取食微生物的动物群落。非生物因子如土壤温度、湿度、质地和pH值，则决定了动物的生存、活动范围和代谢速率，进而调节其介导的氮过程。例如，土壤水分含量显著影响跳虫的活动和氮矿化速率。
迈向可持续农业的整合之路
尽管认识不断加深，但将土壤动物功能整合进主流养分管理框架仍面临挑战。当前对动物功能性状与具体氮转化途径（如硝化、反硝化）之间的机制联系理解不足，养分循环模型也很少纳入土壤动物的营养复杂性。未来的研究需要通过跨学科手段，量化不同农业系统中动物对氮循环的具体贡献，阐明其与微生物互作的分子机制，并评估其在气候变化和农业集约化背景下的韧性。
综上所述，土壤动物是隐匿于土壤之中的氮循环“调度师”。从微观的线虫到宏观的蚯蚓和白蚁，它们通过一系列直接和间接的途径，深刻影响着氮的形态转化、空间分布和利用效率。促进土壤动物活力的农业实践，如保护性耕作、有机改良、多样化种植等，是提升氮利用效率、减少环境损失、实现农业系统可持续性和气候韧性的有前途的途径。将这些“地下工作者”纳入农业管理蓝图，对于构建未来可持续的粮食体系至关重要。
