将生长形态的概念应用于膝状珊瑚藻（Corallinales，红藻门）

《Journal of Phycology》：Adapting the growth-form concept to geniculate coralline algae (Corallinales, Rhodophyta)

　　摘要

膝状珊瑚藻（Corallinales，红藻门）是一类多样化的钙化大型藻类，它们通过交替的钙化部分（基因节间段）和非钙化部分（基因节）形成的灵活直立轴松散地连接在一起，这一特征独立出现了多次。为了标准化术语，之前已经为非膝状（无关节）珊瑚藻开发了生长形态的概念（即标本的外部总体形态），但尚未对膝状珊瑚藻进行类似的努力。在这里，我们将生长形态的概念应用于膝状珊瑚藻。我们提出，根据它们的分枝模式和二维或三维的分枝排列，膝状珊瑚藻可以分为七种生长形态：无分枝的（直立型）、羽毛状（扁平的、羽状分枝）、扇形（扁平的、二歧分枝）、不规则（扁平的或多平面的，没有明显的分枝模式）、轮生（多平面的、轮生分枝）、树状（多平面的、二歧分枝）和羽状（多平面的、羽状分枝）。我们提供了一个二歧式检索表，用于将标本分类到不同的生长形态中，并讨论了每种生长形态的例子以及它们之间的过渡形态。此外，我们还提供了一份用于生长形态定义和基因节间形态的术语表。这些工具将对生态学家、分类学家、海滩拾荒者以及任何对这些相对较少研究但多样的大型藻类感兴趣的人有所帮助。

引言

珊瑚藻（Corallinales、Corallinapetrales、Hapalidiales和Sporolithales目，属于Corallinophycidae亚纲）是一类几乎完全生活在海洋中的钙化红藻，分布于近岸光合带和中光带（Johansen, 1981; Schubert et al., 2020; Sissini et al., 2022; Tamega et al., 2021; ?uljevi? et al., 2016）。它们的特点是细胞壁中沉积了高镁方解石（Cabioch & Giraud, 1986; Nash et al., 2019），并在构建生物栖息地（Bosence, 1983a; Rindi et al., 2019）、稳定珊瑚礁（Barnes & Chalker, 1990）以及促进幼虫和藻类定居（Abdul Wahab et al., 2023; Spotorno-Oliveira et al., 2015; Twist et al., 2024）方面发挥着重要作用。基于外部形态，珊瑚藻传统上被分为两组，但这两组之间没有系统发育上的依据（Cabioch, 1971; Hind et al., 2018; Johansen, 1981）：非膝状或非关节状的珊瑚藻（完全钙化的，没有非钙化关节）和膝状或关节状的珊瑚藻（具有非钙化关节）。膝状珊瑚藻的特点是具有灵活的直立轴，这些轴通常从一个壳状的非膝状基部或一个小圆盘状固着器生长出来。它们的灵活性是由于非钙化关节（基因节）与钙化部分（基因节间段）交替排列所致，后者通常比基因节更长（Janot & Martone, 2016, 2018; Martone & Denny, 2008）。膝状珊瑚藻至少从非膝状祖先演化了三次（Janot & Martone, 2018; Johansen, 1981），但仅限于Corallinales目中的Corallinaceae、Lithophyllaceae和Porolithaceae科，在Sporolithales、Corallinapetrales和Hapalidiales目中不存在（Pe?a et al., 2020）。此外，最近的研究表明，一些非膝状珊瑚藻是从膝状祖先演化而来的，反映了进化上的逆转（Hind et al., 2016, 2018; Johansen, 1974; Martone et al., 2012; Pe?a et al., 2020）。在某些情况下，小型膝状叶片代表的是形态复杂性的简化，而不是非膝状和膝状形态之间的进化中间形态（Martone et al., 2012）。珊瑚藻有着漫长而复杂的分类历史（详见Johansen, 1981和Le?o et al., 2024）。最初被认为是植物，后来被Philippi（1837）根据其内部结构认定为类似珊瑚的动物。对膝状珊瑚藻的初步属和种描述主要集中在分枝模式上（Lamouroux, 1812, 1816），随后通过使用更小的形态特征（包括生殖结构的类型（Decaisne, 1842）和解剖特征（如基因节间段的内部结构（van Weber Bosse, 1904; Yendo, 1905）或细胞连接（Cabioch, 1971; Johansen, 1981）进行了补充。目前对膝状珊瑚藻的分类越来越多地基于DNA序列数据，这在过去几十年中彻底改变了珊瑚藻的系统学和物种发现（Calderon et al., 2021; Gabrielson et al., 2011; Martone et al., 2012; Nelson et al., 2025; Pardo et al., 2015; Schipper et al., 2023; Twist et al., 2020; Wade et al., 2023）。为了标准化非膝状珊瑚藻的物种描述术语，Woelkerling等人（1993）基于几个较早的系统（Bosence, 1976, 1983b; Johansen, 1981）发布了生长形态的概述（标本的外部外观），最近又进行了进一步修订（Maneveldt et al., 2026）。生长形态是基于并应用于单个标本的，使它们独立于分类群，任何一种生长形态都可以适用于许多不同谱系的标本（Woelkerling, 1988）。个体也可能表现出过渡生长形态（定义为无法归入两种离散生长形态中的形态），并且物种可能在个体之间表现出多种生长形态（Hernandez-Kantun et al., 2015）。鉴于标本内部和之间的形态变异程度往往很高，生长形态提供了一种独立于分类学的标准化描述工具。尽管文献中有时会提到膝状珊瑚藻的生长形态，但迄今为止还没有标准化或广泛使用的术语（Farr et al., 2009; Harvey et al., 2020）。Johansen（1981）根据分枝模式、基因节间形态和生殖器位置以及枝条“质量”（细腻 vs. 坚固）等混合因素大致描述了几种生长形态。然而，使用定性特征以及缺乏这些生长形态的名称导致了解释上的困难和不一致的应用。与早期对非膝状珊瑚藻的描述不同，膝状珊瑚藻的描述在描述生长形态时通常较少受到模糊术语的影响，主要是因为用于分枝模式的植物学术语已经确立，几乎没有误解的空间（Stearn, 1992）。然而，现有术语在简洁描述膝状个体的整体生长习性以及同一物种内和之间的变异方面存在不足。明确定义的生长形态还可以提供关于物种生物学和生态学的见解，以及相关的动植物群，更重要的是，为外部形态的解释提供了统一的参考（Littler et al., 1995; Littler & Littler, 1999, 2000, 2003, 2013; Maneveldt et al., 2026; Maneveldt & Keats, 2014; Rivera et al., 2004）。将生长形态方法应用于膝状珊瑚藻的主要挑战在于定义其整体形状的外部特征数量。在非膝状珊瑚藻中，生长形态主要基于外部外观，从而形成了几个清晰的主要组别，每个组别都有几个子分类（Maneveldt et al., 2026; Woelkerling et al., 1993）。广义上讲，大多数膝状珊瑚藻属于树状生长形态（直立且有明显的固着器），不包括未附着的标本，称为关节石（Tamega et al., 2021; Taylor & Saunders, 2025）。然而，树状形态可以是由多种分枝模式组合而成的，这些模式与其他宏观特征（如基因节间段的形状或固着器形态）结合在一起。在野外快速评估膝状珊瑚藻时，叶片的灵活性进一步增加了复杂性，因为这可能会掩盖分枝平面等特征，相比之下，非膝状珊瑚藻的形式大多是固定的、坚实的。因此，问题仍然是找到一个足够详细且无需高专业知识的系统。像Woelkerling等人（1993）对非膝状珊瑚藻所做的那样，我们也为膝状珊瑚藻定义了生长形态，即标本的外部外观，但与Johansen（1981）不同，我们主要关注分枝模式和二维/三维性作为标本形状的基础。膝状珊瑚藻在不同分枝目中可以有持续变化的分枝模式，这些模式被定义为在分枝叶片中观察到的后续分枝级别，即一级、二级等（Lugilde et al., 2017）。因此，标本的外部外观将受到主导分枝模式的重要影响；因此，很难将膝状珊瑚藻的分枝模式与其总体外部形态区分开来。表1总结了用于膝状珊瑚藻生长形态的术语。表2总结了与基因节间形态相关的术语，图1展示了示例。重要的是，生长形态并不是为了替代重要分类特征的详细描述，而是提供了一种易于解释的方法来传达单个标本的二维和/或三维结构，这些结构在采集和保存过程中往往丢失。虽然生长形态不一定反映系统发育或分类鉴定，但它们仍有助于在局部水平上识别物种或具有非常独特物种的属，例如Metagoniolithon spp.（Ducker, 1979）或Chiharaea spp.（Martone et al., 2012）。此外，生长形态提供了一种方法，通过在调查数据中按生长形态对珊瑚藻进行分组来提高分辨率，当物种水平鉴定不可行时尤其如此。

表1. 与膝状珊瑚藻生长形态相关的术语字母表。

表2. 与基因节间形态相关的术语字母表。

注：大多数这些术语与分枝类型（一级和二级）有关。有关珊瑚藻术语的更全面词汇表，请参见Johansen（1981）。表2具体列出了与基因节间形态相关的术语。请参见以下术语：

**Subulate**：
针状，逐渐变细至末端（图1k）

**Terete**：
圆柱形

**Terminal**：
没有进一步分枝的

**Trapeziform/Trapezoidal**：
至少有两条平行边，形状像梯形（例如，图1a、b、g）

**Truncated**：
看起来像是被截断的

**Ungulate**：
蹄状。通常指顶端的基因间结构（intergenicula）。有关Jania ungulata中蹄状顶端基因间结构的示意图，请参见Cordero和Paciente（1977年）的研究。

**Wedge-shaped**：
参见“cuneate”

**Winged**：
两侧有扁平的延伸部分，类似翅膀（图1h）。可与“lobed”进行比较。

**注：**
描述中的“distal”和“proximal”是相对于固着器或壳状基部而言的。请参见图1以获取视觉参考。

**图1**：在图形查看器或PowerPoint中打开。

**常见的基因间结构类型（包括顶端基因间结构）：**
(a) 梯形/梯状；(b) 桶状；(c) 六边形（注意明显的短边）；(d) 楔形；(e) 弓形；(f) 裂片状；(g) 具有末端裂片的梯形；(h) 有翼状延伸的；(i) 桨状；(j) 扇形（末端边缘不规则）；(k) 针状/锥形的顶端基因间结构；(l) 锤状/棒状；(m) 椭圆形；(n) 球形；(p) 基部带有角状突起的基因间结构（白色箭头表示角；黑色箭头表示其他结构）；(q) 具有小盘状基部的匍匐茎；(r) 以盘状固着器结尾的匍匐茎；(s) 多个直立枝的Corallina ‘berteroi’的壳状基部；(t) 盘状固着器（箭头表示）。
图片来源：(a–e, h–o, q, r, t) Jakop Schwoerbel；(g, p) Viviana Pe?a；(f, s) Patrick Martone。

**生长形态定义：**
**Unbranched**（无分枝）（图2）

**图2**：在图形查看器或PowerPoint中打开。
所有比例尺=1厘米。
(a) 生长形态的示意图。
(b) Chiharaea americana（PTM1198）：箭头指示基因间结构。加拿大新不伦瑞克省McMullen岛。
(c) Chiharaea americana（UBC A062465，曾命名为Yamadaia americana）：单个基因间结构上的直立枝（箭头所示）。可育基因间结构可见生殖体（黑色箭头所示）；许多基因间结构上的生殖体已侵蚀（白色箭头所示）。加拿大不列颠哥伦比亚省Haddington岛。
(d) Corallina berteroi（日本千叶，UBC A62034）。

**图3**：在图形查看器或PowerPoint中打开。
所有比例尺=1厘米。
(a) 生长形态的示意图，显示对生（左侧）或互生（右侧）分枝模式。
(b) Arthrocardia sp.（JS70）：具有粗壮羽状分枝。澳大利亚塔斯马尼亚州Sisters Bay。
(c) 同一标本的野外照片。
(d) Corallina sp.（JS11）：分枝频繁，但基因间结构细长且呈圆柱形，使整体外观显得粗糙。澳大利亚塔斯马尼亚州Sisters Bay。
(e) Corallina sp.：从大型壳状基部生长出许多羽状枝条。澳大利亚塔斯马尼亚州Lighthouse Beach。
(f) Bossiella ‘chiloensis’（UBC A89685）：每个基因间结构都分枝，基因间结构宽大且呈裂片状。加拿大不列颠哥伦比亚省Hakai Beach。
(g) 从密集壳状基部生长出的大量羽状Corallina ‘berteroi’。澳大利亚塔斯马尼亚州Lighthouse Beach。

**讨论：**
我们提出了七种基因间珊瑚的生长形态，并为其提供了二分鉴定键。这些生长形态的具体名称在标题中以粗体显示，并在正文中以斜体标注。我们不对不同分枝类型之间的生长形态进行区分。当不同分枝类型之间的分枝模式存在显著差异时，可将标本归类为生长形态的过渡类型（这在基因间珊瑚中很常见）。在提及具体标本时，我们尽可能提供了标本的标本馆编号（遵循Thiers, 2026年的《植物标本馆索引》缩写规则），并提供了文献中相关插图的参考。所有未通过模式标本DNA测序验证的物种名称均用引号标注（例如，Jania “rosea”）。