垂直性状变异调节了两种日本森林类型的生物量动态

《Journal of Vegetation Science》：Vertical Trait Variation Modulates Forest Biomass Dynamics in Two Japanese Forest Types

　　**摘要**

**目的**
尽管已知植物功能特征会影响生物量动态，但不同层次之间的细微变化及其背后的生态机制，尤其是在温带地区，仍知之甚少。本研究旨在阐明关键功能特征对不同森林层次中种群过程的影响。

**地点**
我们的研究于2015年至2023年间在两个不同的温带森林生态系统中进行：冷温带原始森林和暖温带次生森林。

**方法**
我们量化了每个研究地块内三个不同层次的地上生物量（AGB）增量、更新率和死亡率，以及功能特征的群落加权平均值（CWM）。然后，在每个层次内应用广义线性混合模型来分析CWM特征与AGB动态之间的关系。

**结果**
在两个研究地点，三个森林层次的AGB动态表现出一致的模式。然而，CWM特征模式在不同地点和层次之间存在显著差异，这表明演替阶段和微环境条件塑造了温带树木群落的功能组成和生态策略。值得注意的是，CWM木材密度（CWM-WD）与冠层和亚冠层的AGB增量呈正相关，也与冠层的AGB更新率呈正相关。在林下层，CWM特定叶面积（CWM-SLA）对增量和死亡率均有显著的正向影响。

**结论**
我们的研究表明，CWM特征与AGB动态之间的关系存在垂直差异，这突显了基于特征的群落组装过程中垂直异质性的重要性。因此，未来关于森林更替动态的研究需要考虑大小和层次特定的动态过程。

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**1 引言**
碳储存和封存对森林功能至关重要。地上生物量（AGB）动态——由生长、更新率和死亡率驱动——是森林生产力和长期碳封存的关键决定因素（Chave等人，2003年；Pan等人，2011年；Yuan等人，2019年）。阐明这些过程的驱动因素对于预测森林对环境变化和干扰的响应至关重要。森林树木群落垂直分为不同的层次，如冠层、亚冠层和林下层（Montgomery和Chazdon，2001年）。每个层次支持独特的物种组成，提供不同的资源可用性，并要求特定的微环境适应，从而对森林功能产生独特贡献（Ishii等人，2004年；Mestre等人，2017年；Mitchell等人，2023年）。这种分层可能导致AGB动态和特征组成的变化，表明了多样的资源利用策略。然而，这些层次之间的生物量动态变化及其背后的生态机制却鲜有关注（Matsuo等人，2024年）。基于特征的生态学为将群落组成与生态系统过程联系起来提供了有力的证据（Díaz和Cabido，2001年；Lavorel和Garnier，2002年）。功能特征通常被定义为反映物种适应策略的形态学、生理学和物候学特征（Violle等人，2007年）。重要的植物功能特征包括特定叶面积（SLA）、叶片干物质含量（LDMC）、叶片氮浓度（LNC）和木材密度（WD），这些对于理解资源获取和适应策略至关重要（Cornelissen等人，2003年；Wright等人，2004年；Chave等人，2009年）。功能特征的群落加权平均值（CWM）常用于评估功能特征组成与AGB动态之间的联系（Conti和Díaz，2013年；Finegan等人，2015年；Ali等人，2017年；Yuan等人，2019年）。CWM特征值是通过按相对生物量或覆盖度加权物种的特征值得出的，有效地表征了树木群落的主要功能特征（Garnier等人，2004年）。因此，不同垂直层次之间的物种组成变化可能导致冠层、亚冠层和林下层之间的CWM特征值存在差异。通过在垂直层次层面描述功能特征，CWM值可以提供关于某一层次或林分的集体功能特征及其对生物量动态潜在影响的见解。先前在亚热带常绿森林中的研究表明，AGB的驱动因素在不同森林层次之间存在差异：树高是上层AGB的关键预测因子，而林下层AGB则与保守的功能策略（如高木材密度）更为相关，特别是在营养条件较低的情况下（Ali和Yan，2017年）。此外，初始AGB（AGBi）——即普查开始时目标群落中所有个体的AGB总和——被认为通过其对竞争、自我稀疏和密度依赖性死亡率的影响而影响种群率（Finegan等人，2015年；Vospernik和Sterba，2015年；Prado-Junior等人，2016年）。这强调了研究CWM特征和AGBi对AGB增量、更新率和死亡率的影响是否在不同垂直层次上存在差异的必要性。此外，热带森林和温带森林之间的气候和环境差异导致物种多样性和森林结构的变化，可能导致AGB动态及其与功能特征关系的不同模式。尽管如此，温带森林中功能特征的垂直分布模式却很少被研究。本研究旨在确定关键功能特征的CWM值如何影响不同层次中的种群过程。我们在温带地区的两种代表性森林类型——暖温带次生森林和冷温带原始森林——进行了研究。我们的方法包括监测树木群落，收集47个物种的四个功能特征，并量化AGB增量、更新率和死亡率以及CWM特征值。本研究的具体目标是：（1）评估每种森林类型中各层次的AGB增量、更新率和死亡率的变化；（2）描述每种森林类型中每个层次树木群落的功能特征；（3）确定AGBi和CWM特征对AGB动态的影响。原始森林的结构与次生森林不同，其特点是上层有大型树木，中层和下层有大小和物种多样的小型树木（Spies和Franklin，1991年）。这些森林结构的差异可能会影响各层次中的种群过程和功能特征组成。我们假设森林中各层次的AGB动态和功能特征特征存在显著差异，并且在两种森林类型之间表现出不同的模式。与次生森林相比，原始森林表现出更高的物种分化，这可能导致沿垂直梯度的物种组成变化更大。因此，原始森林在不同层次上表现出不同的功能特征特征。由于次生森林的演替阶段和物种组成不同，预计冠层和林下层的功能特征将表现出不同的特征。由于大型树木对森林生物量积累的贡献较大，两个研究地点的冠层AGB增量都大于亚冠层和林下层（Toda等人，2023年；Matsuo等人，2024年）。然而，由于两个研究地点之间的微环境条件（如光照可用性）不同，原始森林中各层次的AGB更新率和死亡率相似，而在次生森林中，林下层的这两个指标都更高。我们还假设AGB动态直接受CWM功能特征值的驱动。由于两个研究地点的冠层结构特征稳定，与保守资源利用策略相关的CWM-WD可能会影响AGB动态。相比之下，亚冠层和林下层的AGB动态预计受与积极资源利用策略相关的CWM-SLA的驱动。

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**2 方法**
**2.1 研究地点**
研究在两个永久样地（0.63公顷和0.35公顷）进行，分别位于Dando国家森林（北纬35°07′00″，东经137°27′00″，海拔950–1030米）和Kaisho森林（北纬35°11′25″，东经137°6′55″，海拔120–380米），这两个森林分别是冷温带原始森林和暖温带次生森林（图1和表1）。气象数据显示，Dando国家森林和Kaisho森林的年平均温度分别为8.8°C和13.3°C，年降水量分别为2026.2毫米和1906.0毫米（Nakagawa等人，2023年；Celegeer等人，2024年）。Dando国家森林主要由落叶阔叶树组成，特别是Fagus crenata（壳斗科），冠层还有常绿针叶树如Abies firma和Tsuga sieboldii（松科）。亚冠层由A. firma、Acer sieboldianum、Chengiopanax sciadophylloides和T. sieboldii组成，而林下层则以Acer micranthum、Illicium anisatum和Lindera triloba为主。2017年，Dando国家森林因Sasa borealis的大规模开花和随后的死亡而遭受了严重的林下植被破坏。尽管其茎密度（722–844株/公顷）约为Kaisho森林的三分之一，但其基面积（BA；41.71–55.18平方米/公顷）相对较高（表1）。相比之下，Kaisho森林的冠层主要由落叶阔叶树组成，如Quercus serrata、Q. variabilis和Clethra barbinervis（按BA排序），而亚冠层和林下层则包含常绿和落叶阔叶树。C. barbinervis、Ilex pedunculosa和Quercus glauca出现在亚冠层，而Eurya japonica、I. pedunculosa和Q. glauca出现在林下层。Kaisho森林通常具有较高的茎密度，且常绿阔叶树的丰富度在不同样地之间有所差异；特别是Q. glauca延伸到了第三样地的冠层。尽管2008年出现了日本橡树萎蔫病，但其活动自2013年以来已趋于稳定（Watanabe等人，2016年）。

**2.2 量化地上生物量动态**
所有胸径（DBH）等于或大于5厘米的树木都在每个样地中被标记、识别、监测和绘制地图。树木普查分别于2015年、2018年和2020年在两个研究地点进行。根据高度确定各个树木层次。冠层树木形成最高的树冠，亚冠层树木位于冠层下方并受到其遮蔽，林下层树木的高度等于或大于8米，位于亚冠层下方。对于每个普查期，使用针对冷温带原始森林（Dando国家森林，方程（1）；Ikushima，1964年）和暖温带次生森林（Kaisho森林，方程（2）；Goto等人，2003年）开发的特定地点的异速生长方程，估算了单个树木的地上生物量（Mg/公顷）。

为了量化森林动态，我们使用方程（3-5）分别估算了每个样地、间隔和层次的地上生物量增量（AGBI，Mg/公顷·年）、更新率（AGBR，Mg/公顷·年）和死亡率（AGBM，Mg/公顷·年）。地上生物量增量（AGBI，Mg/公顷·年）的计算公式为：
（3）其中AGBt1和AGBt2分别表示初次和随后普查时存活树木的AGB，t是时间间隔（年）。地上生物量更新率（AGBR，Mg/公顷·年）定义为：
（4）其中AGBnew表示普查开始时新招募的树木的AGB，t是时间间隔（年）。地上生物量死亡率（AGBM，Mg/公顷·年）的计算公式为：
（5）其中AGBdead表示普查开始时死亡的树木的AGB，t是时间间隔（年）。

**2.3 功能特征评估**
在Dando国家森林中，测量了22个物种的功能特征（SLA、LDMC、LNC、WD），这些物种占总BA的95.59%；在Kaisho森林中，测量了25个物种的功能特征，这些物种占总BA的98.98%（表S1和S2）。2021年，每个物种选择了6–11株个体，并从每棵树的外层树冠中收集了10片完整展开的叶子并储存在塑料袋中。所有叶子都用CanoScan LiDE 200扫描仪（东京，日本）扫描，然后使用ImageJ v.1.53a软件估算叶面积。记录了新鲜叶片重量，随后在60°C下烘烤72小时以确定干重，用于计算SLA（cm2·g?1）和LDMC（g·g?1）。使用C–N分析仪（Macro corder JM1000CN；J-Science Lab，日本）测量LNC（mg·100 mg?1）。2023年，使用增量钻从地面1.3米处采集了每个物种的4–10厘米长的木材芯，采集了5.15毫米半径的样本。测量新鲜长度以计算新鲜体积，然后将样本在80°C下烘烤72小时。干重（g cm?3）是通过将干重与新鲜体积的比值计算得出的。

2.4 数据分析

使用Kruskal–Wallis检验比较了每个站点各层之间的AGBI、AGBR和AGBM，并应用Benjamini–Hochberg校正进行了后续的成对Wilcoxon秩和检验。为了评估每个站点内物种间的总体差异，使用Kruskal–Wallis检验比较了每个站点中SLA、LDMC、LNC和WD之间的差异。使用方程（6）计算了每个功能特征在每个层次、每个地块以及2015年、2018年和2020年的CWM值。（6）其中n代表给定层次中每个地块和每年的物种数量，Ti是物种i的平均特征值，BAi是该层次物种i的相对生物量（BA）。为了描述每个站点特定层次的功能特征，我们对每个层次、每个地块和每年的z变换后的CWM特征变量进行了主成分分析（PCA）。然后使用Kruskal–Wallis检验比较了每个站点各层次之间的CWM值，并使用Holm校正的成对Wilcoxon秩和检验进行了后续比较。为了分析初始AGB和CWM特征对AGBI、AGBR和AGBM的影响，我们采用了广义线性混合模型（GLMM）。这些模型分别针对树冠层、亚冠层和下层进行了独立运行。在运行GLMM之前，对每个层次内的CWM特征进行了Spearman相关性分析，以评估和解决潜在的多重共线性问题。研究地点被作为随机效应纳入所有模型中。响应变量是每个地块和每个时间间隔的AGBI、AGBR和AGBM，而解释变量包括初始AGB、SLA和WD。然而，由于下层CWM特征之间的强相关性，下层仅使用了初始AGB和SLA作为解释变量（图S1）。所有统计分析都是在R软件（版本4.4.2；R Developmental Core Team 2024）中进行的，使用“FD”包进行CWM指数分析，使用“lme4”包进行GLMM分析（Laliberté和Legendre 2010；Bates等人2025）。

3 结果

3.1 林冠生物量增加、更新和死亡的模式

在原始森林和次生森林中，AGBI在树冠层始终达到峰值（图2a）。原始森林中树冠层、亚冠层和下层的平均AGBI（±SD）值分别为3.79±0.77、0.60±0.09和0.35±0.06 Mg ha?1 yr?1，而次生森林中分别为5.14±1.36、1.34±0.50和0.82±0.09 Mg ha?1 yr?1（表S3）。相反，在两个研究地点，AGBR在下层显著最高（0.15–0.45 Mg ha?1 yr?1），而在树冠层和亚冠层分别为0.00–0.02和0.01–0.02 Mg ha?1 yr?1（图2b和表S3）。在两个研究地点，三个层次之间的AGBM没有显著差异（图2c）。原始森林中树冠层、亚冠层和下层的平均AGBM（±SD）分别为3.10±5.02、0.53±0.64和0.45±0.36 Mg ha?1 yr?1，而次生森林中分别为1.99±3.14、0.14±0.09和0.23±0.19 Mg ha?1 yr?1（表S3）。

3.2 森林各层间的群落加权功能特征

在原始森林和次生森林中，SLA、LNC、LDMC和WD在物种间存在显著差异（表S1和表S2）。在原始森林中，Abies firma的SLA最低（58.73 cm2 g?1），Tsuga sieboldii的LNC最低（1.08 mg 100 mg?1；表S1）。相反，Ilex macropoda、Lindera erythrocarpa和Neoshirakia japonica的SLA值较高（339.34–398.47 cm2 g?1），而Chengiopanax sciadophylloides、L. erythrocarpa和Lindera praecox的LNC值也较高（3.39–4.10 mg 100 mg?1；表S1）。22个物种的LDMC范围为0.21–0.42 g g?1，其中A. firma、Fagus crenata和Quercus crispula的值较高。WD在C. sciadophylloides中最低（0.36 g cm?3），在Pourthiaea villosa中最高（0.68 g cm?3；表S1）。在次生森林中，Cryptomeria japonica的SLA、LNC和WD值最低（表S2）。Diospyros kaki和Micromeles japonica的SLA值最高（表S2），而Gamblea innovans和D. kaki的LNC值最高（表S2）。Quercus variabilis的WD最高（0.73 g cm?3；表S2）。在原始森林中，SLA、LNC和WD的CWM值在下层显著最高（平均值±SD：233.05±2.52 cm2 g?1；2.51±0.02 mg 100 mg?1；0.51±0.01 g cm?3；表S4）。相比之下，CWM-LDMC从下层到树冠层显著增加（0.32–0.41 mg g?1；表S4）。在次生森林中，SLA、LDMC和WD的CWM值在各层之间没有显著差异。树冠层、亚冠层和下层的平均CWM-SLA（±SD）分别为192.11±7.31、170.17±29.20和154.65±35.20 cm2 g?1（表S4）。平均CWM-LDMC范围为0.37至0.42 g g?1，CWM-WD范围为0.59至0.63 g cm?3（表S4）。相反，在次生森林中，CWM-LNC从树冠层到下层显著减少（1.56–1.98 mg 100 mg?1；表S4）。基于四个CWM特征变量的原始森林PCA结果显示，第一轴（PC1）和第二轴（PC2）分别解释了总方差的86.10%和9.80%（图3a）。PC1与LNC、SLA和WD呈负相关，而PC1与LDMC呈正相关（图3a）。这一分析表明，原始森林的下层树木群落以较高的SLA、LNC和WD为特征（图3a）。在次生森林中，PCA结果显示PC1和PC2分别解释了总方差的57.80%和40.40%（图3b）。PC1与WD和LDMC呈正相关，PC2与LNC和SLA呈负相关（图3b）。PCA结果显示，亚冠层和下层树木群落有较大的重叠，树冠层群落与LNC载荷向量对齐（图3b）。

3.3 功能特征调节地上生物量动态

GLMM分析表明，初始AGB和CWM特征对各层的AGBI增加、更新和死亡有显著影响（表2）。我们发现CWM-WD对树冠层和亚冠层的AGBI有正面影响（表2）。在树冠层，CWM-WD也与AGBR呈正相关（表2）。对于下层，CWM-SLA对AGBI和AGBM都有显著的正向影响（表2）。此外，初始AGB与亚冠层和下层的AGBI以及下层的AGBM呈正相关（表2）。

4 讨论

4.1 林冠生物量增加、更新和死亡的模式

与我们的初始假设不同，原始森林和次生森林中各层的林冠生物量增加、更新和死亡模式是一致的。在两个研究地点，树冠层的林冠生物量增加显著高于亚冠层和下层，这突显了大型树冠树对森林生物量积累的主要贡献（图2a）。这与先前的研究结果一致，即上层树冠树由于获得更多的光照、具有更高的光合作用能力和生物量分配潜力而生产力更强（Toda等人2023；Matsuo等人2024；Linger等人2025）。相比之下，亚冠层和下层的光照限制和生物量分配受限限制了生长，导致积累速率较慢（Deng等人2023；Jin等人2022）。这些结果强调了树冠层结构和动态在驱动温带森林地上生物量生产力中的关键作用。在两个研究地点，下层的林冠生物量更新显著高于上层（图2b），反映了小个体的持续再生。这种模式可能是由小尺度空隙动态和微环境变异性驱动的，这些因素促进了新的更新。此外，下层物种通常包括耐荫或生长迅速的先锋物种，它们可以在小规模干扰后迅速建立（Busing和White 1997；Yamamoto 2000；Humbert等人2007）。因此，下层的高更新率表明了森林的强大再生能力，这对长期的结构韧性和连续性至关重要。与我们的预期相反，与林冠生物量的增长和更新不同，林冠生物量的死亡在三个层次之间没有显著差异（图2c）。这一结果表明，在整个研究期间，包括在次生森林中，死亡机制相对稳定，这可能是由于缺乏重大干扰。观察到的死亡率（Dando国家森林为3.81% yr?1；Kaisho森林为1.04% yr?1）与东亚热带至温带森林的元分析报告的低率（0%–5% yr?1）一致（Takyu等人2005）。或者，这种缺乏差异可能反映了补偿性死亡机制：虽然树冠层的死亡可能是由衰老或大个体的风倒引起的，但下层的死亡可能是由于自我稀疏或竞争排斥（Franklin等人1987；Riegel等人1995；Vospernik和Sterba 2015；Prado-Junior等人2016）。缺乏显著的层次特异性差异强调了在研究森林周转动态时考虑大小和层次特异性死亡过程的重要性。

4.2 森林各层间的群落加权功能特征

与我们的假设一致，我们发现两个研究地点各层之间的CWM特征存在不同的模式。在原始森林中，垂直层次之间的物种组成变化可能与较低层次的CWM-WD、SLA和LNC增加有关。在原始森林群落中，针叶树如Abies firma和Tsuga sieboldii存在于树冠层和亚冠层，但在下层不存在，下层群落主要由阔叶树主导。这些常绿针叶树通常表现出较低的SLA、较低的LNC和相对较低的WD（表S1）。因此，从树冠层和亚冠层的针叶树-阔叶树混合体到以阔叶树为主的下层，这些特征沿着垂直梯度总体上有所增加。特别是在下层，原始森林群落的CWM-SLA和CWM-LNC较高，表明了较高的光合作用能力和快速周转，尤其是在光照有限但生长潜力存在的阴暗环境中（Wright等人2004；Niinemets 2006）。在次生森林中，PCA显示亚冠层和下层树木群落有很强的重叠（图3b），表明功能特征组成相似。亚冠层和下层之间的CWM特征变化很小，这可能是由于物种组成的演替相似性，减少了对垂直环境梯度的响应。然而，次生森林的树冠层表现出较高的CWM-LNC，可能是由于阔叶树的优势。阔叶树的短叶寿命需要高氮含量以实现快速光合作用（Takashima等人2004）。这两种森林类型的CWM特征分布表明，微环境条件（例如光照可用性）和演替驱动的物种组成影响了温带森林树木群落的功能特征。我们在两种森林类型中观察到了不同的垂直CWM特征模式。在原始森林中，CWM-SLA在下层显著增加，CWM-LNC从树冠层到下层增加，可能表明了适应低光照条件的策略。这种趋势表明，如Chengiopanax sciadophylloides、Lindera erythrocarpa和L. praecox等高SLA和LNC物种出现在较低层次，可能是由于它们在低光照条件下的高效光合作用能力。另一方面，次生森林中CWM-LNC向下层减少，这与向常绿树如Eurya japonica、Ligustrum japonicum和Pieris japonica的转变相吻合。这些常绿树木的特点是叶片寿命较长，通常采用更为保守的资源利用策略，这体现在较低的氮含量和光合速率上（Takashima等人，2004年）。不同层次之间功能策略的差异可能会影响森林生态系统的功能，包括生物量积累、碳封存和演替动态。因此，阐明不同垂直层次中CWM（木材密度和组成）功能特征的变异对于更准确地预测森林生态系统功能的变化至关重要。

4.3 功能特征对地上生物量动态的影响

本研究表明，CWM特征和AGBi（总地上生物量）是影响不同垂直层次森林生物量动态的关键因素。我们的研究结果表明，CWM-WD不仅影响冠层层次的生物量动态，也影响亚冠层层次的生物量动态。CWM-WD对冠层和亚冠层AGBi的积极影响表明，以密木材种为主的群落表现出稳定的生物量积累，尽管速度较慢，这与保守的资源利用策略一致（Chave等人，2009年；Poorter等人，2008年）。在冠层中观察到的CWM-WD与AGBR之间的正相关关系进一步表明，木材密度不仅影响个体生长表现，还影响群落层面的再生动态，可能是通过提高新个体的存活率和结构持久性来实现的（Poorter等人，2008年；Kunstler等人，2016年）。在亚冠层，CWM-SLA对AGBi和AGBM的显著正面效应表明该层次具有动态且高周转的特点。在整个群落层面，Yuan等人（2019年）也发现CWM-SLA能够显著预测AGB的补充和死亡情况。高SLA通常代表一种获取型策略——快速生长和光捕获能力较强——但也意味着对压力的敏感性以及较短的组织寿命（Wright和Westoby，2001年；Osone等人，2008年）。高SLA亚冠层群落中增强的生长和死亡现象可能代表了快速生物量积累与较短结构寿命之间的生态权衡，尤其是在遮荫和资源有限的条件下。此外，初始AGB对亚冠层和亚冠层AGBi和AGBM的正面效应表明，较大的现有生物量可能促进持续生长，同时增加竞争和死亡率，这与自我稀疏和密度依赖性调节机制一致（Enquist等人，1998年；Vospernik和Sterba，2015年）。总之，我们的研究结果展示了植物特征在调节森林演替动态中的功能作用，不仅在宏观尺度上，也在不同垂直层次上。以往基于CWM特征的研究往往将森林视为一个同质的整体，可能低估了不同层次在演替过程中所起的功能分化作用。在本研究中，观察到的特定层次CWM特征与AGB动态之间的关系强调了基于特征的群落组装过程中垂直变异的关键影响。这表明上层和下层植被在资源获取策略和生物量积累方面的贡献不同；这种垂直变异是理解森林演替机制的关键因素。将这些特定层次的特征见解纳入森林动态模型将提高对环境变化响应的预测能力，从而实现更有效的森林管理和恢复策略。

作者贡献

M.N.和C.提出了研究思路；所有作者均参与了野外工作；C.、Y.Y.和K.H.负责样本测量；C.负责数据分析；M.N.监督了整个研究过程；C.撰写了初稿；所有作者都参与了后续的手稿修订工作。

致谢

我们感谢爱知县的Kaisho森林中心允许我们在Kaisho暖温带次生林中进行研究活动，以及中部地区森林局的Aichi区森林办公室对我们在大岛国家原始森林中的研究工作的支持。同时，我们也感谢名古屋大学森林生态学实验室的Tomaru博士对我们工作的宝贵建议。我们还要感谢名古屋大学森林生态学实验室的所有研究人员和成员在树木普查、叶片和木材芯样本采集方面的协助。

资金支持

本研究得到了JST SPRING项目的资助（项目编号：JPMJSP2125）以及爱知县Kaisho森林中心的支持。

利益冲突

作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明

支持本研究结果的数据可在本文的支持信息中找到。