肯尼亚南部一片神圣的卡亚森林中的蝴蝶多样性

《Ecology and Evolution》：Butterfly Diversity in a Sacred Kaya Forest in Southern Kenya

　　摘要

栖息地的破坏和栖息地质量的下降是全球生物多样性丧失的主要驱动因素之一。东非沿海地区的低地热带干旱森林是物种特有性的热点区域，但在过去几个世纪中，这些森林受到了人类活动的负面影响。如今，只有少量原始动植物的森林残余存在。在这些小而孤立的栖息地残余中，原始生物多样性能在多大程度上持续存在仍是一个疑问。蝴蝶对环境变化非常敏感。在这项研究中，我们分析了肯尼亚南部由自然生态系统和人为农业环境组成的栖息地镶嵌体中的蝴蝶群落结构。我们在密集的森林、森林边缘以及邻近的牧场和果园中沿着线状样带统计了蝴蝶的数量；并对所有样带部分评估了多个生物和非生物参数（例如植被结构）。数据收集在雨季和旱季以及两个季节之间的过渡期进行。我们整理了关于蝴蝶物种生态学、分布和行为的特定特征。研究结果揭示了自然森林、森林边缘和人为生态系统中的蝴蝶群落之间存在显著差异。尽管自然森林内的蝴蝶多样性和数量最低，但一些脆弱的森林特化物种仅限于森林中，并且不存在于人为生态系统中。与自然森林生态系统相比，农业环境中的蝴蝶群落物种丰富，但以广食性物种为主。从旱季到雨季，所有栖息地类型的物种数量都有所增加，但个体数量仅在森林边缘和牧场增加。这突显了森林和果园对干旱的缓冲作用。总体而言，我们的数据表明，没有替代栖息地可以替代典型的森林蝴蝶。这强调了这些森林残余的高生态价值，并确认了严格保护这些低地干旱森林残余的必要性。

1 引言

自然栖息地的破坏和栖息地质量的下降是全球生物多样性面临的主要威胁之一（Foley等人，2005年）。人口压力和生活水平的提高导致对资源和土地的需求增加，从而导致原始生态系统的破坏和破碎化（Maxwell等人，2016年；Leisher等人，2022年）。这些人类干预导致了许多物种的灭绝、当地种群的消失以及物种群落组成的变化（Lindenmayer和Fischer，2006年）。因此，小而地理上孤立的栖息地残余仅保留了原始物种多样性的一小部分（Gascon等人，1999年；Barlow等人，2007年；Nogueira等人，2021年）。同时，也有研究表明，小而地理上孤立的栖息地斑块仍可以为许多物种提供空间和资源，从而可能保留（至少大部分）原始生物多样性。甚至像次生林和各种农业环境这样高度改造的人为栖息地也可以作为许多中等特化物种的替代栖息地（Chazdon，2014年）。特别是在热带地区，自然栖息地容纳了大量物种，包括许多特化物种，其数量远高于受干扰和/或人为制造的生态系统（Brockerhoff等人，2008年），这一点在蝴蝶（Schulze等人，2010a，2010b；Habel等人，2018年）和鸟类（Waltert等人，2004年）中也得到了证实。然而，与自然生态系统相比，人为生态系统中的物种丰富度和数量也可能很高（例如蝴蝶（Kudavindanage等人，2012年）、蜜蜂（Winfree等人，2009年）和鸟类（Mulwa等人，2012年，2021年））。这主要是由于栖息地的高度异质性，如在花园或广泛使用的农业环境（如牧场或果园）中发现的那样。在这种情况下，必须考虑栖息地需求和相应物种的生态特化程度。活动范围有限的栖息地特化物种通常仅存在于基本完整的自然生态系统中，并且在受到人类活动干扰时会迅速消失（Koh和Sodhi，2004年）。另一方面，特定资源（如花朵、果实和水）的可用性可能会吸引许多生物，甚至进入人为制造的和受干扰的栖息地（Kudavindanage等人，2012年；Calvi?o-Cancela，2013年；Schmitt等人，2020年）。然而，生态要求较高的物种通常无法在受干扰的人为栖息地中成功生存。因此，这些生态系统最多只能作为特化物种成体的替代栖息地，以及更广食性物种的替代栖息地（Dennis等人，2006年；Habel等人，2018年；Schmitt等人，2020年）。此外，季节性因素也会影响物种数量和群落组成（Habel等人，2018年）。东非以其丰富的动植物多样性而闻名，其中包括许多特有物种，这些物种主要存在于森林生态系统中，如东非沿海森林（Burgess和Clarke，2000年；Myers等人，2000年）。由于人口压力和商业林业的发展，自殖民时代以来，大部分原始森林已被破坏，如今只剩下少数小而地理上孤立的森林残余（Burgess和Clarke，2000年；Fungomeli等人，2020年；Ngumbau等人，2020年）。持续的森林破坏对残余森林中仍然存在的独特生物多样性产生了负面影响（Burgess等人，2003年；Choudhary和Chishty，2020年）。目前，大多数剩余的森林斑块都处于严格的生态系统保护之下，或被列为文化遗产地，例如肯尼亚南部的神圣Kaya森林（Matiku，2005年）。然而，由于非法资源开发（如选择性砍伐、木炭生产、枯木收集和偷猎），这些剩余森林斑块的栖息地质量仍在下降（Matiku，2005年）。因此，东非许多剩余的森林栖息地质量较低（Kibet和Nyamweru，2008年；Osewe等人，2022年；Waltert等人，2005年，2011年）。蝴蝶是优秀的模型生物，因为它们对环境变化（如栖息地改变和季节性）非常敏感（Fleishman和Murphy，2009年；Habel等人，2018年；Legal等人，2020年；Schmitt等人，2021年）。因此，我们分析了由自然森林和人为生态系统（如森林边缘、广泛使用的牧场、耕地和果园）组成的栖息地镶嵌体中的蝴蝶多样性和物种群落组成。我们在旱季和雨季沿着线状样带统计了蝴蝶的数量，并评估了每个样带部分的特定栖息地参数。此外，我们还整理了在野外观察到的每种蝴蝶的生态学和分布特征数据。基于我们的研究结果，我们探讨了以下问题：

- 自然森林与相邻的人为生态系统之间的蝴蝶多样性、数量和群落结构是否存在差异，这些差异如何受到相应栖息地参数的影响？
- 蝴蝶多样性、数量和群落结构在不同季节之间是否有变化，它们在不同栖息地类型中的影响程度如何？
- 物种特征是否反映了不同的栖息地类型，它们之间的差异有多大？
- 改造的栖息地是否可以作为特化森林物种的替代或替代栖息地？

2 材料与方法

2.1 研究区域

我们的研究区域涵盖了肯尼亚东南部沿海地区（Kilifi县）的自然森林和人为生态系统镶嵌体（图1）。研究的自然森林斑块面积为0.75平方公里的低地热带干旱沿海森林，但由于非法砍伐、木材采集、木炭生产和狩猎等严重资源开发而受到严重影响（Kibet，2011年）。这是一个神圣的Kaya森林，是肯尼亚沿海地区现存的107个低地干旱森林残余之一（Burgess和Clarke，2000年）。最近的自然干旱森林斑块地理位置相近（西南方向的Kaya Ribe距离约3.9公里，东北方向的Kaya Jibana距离3.8公里）。该森林斑块被果园（种植芒果、腰果和椰子树）、牧场和居住区所环绕，还有一些小规模的种植园（主要是桉树）。所有这些类型的生态系统共同构成了一个栖息地镶嵌体（图1）。

2.2 样带调查

我们在以下四种栖息地类型中建立了32条线状样带（每条样带长100米）：自然森林、森林边缘、牧场和果园。每种栖息地类型中有8条样带（图1）。单条样带之间的最小距离为100米，以减少自相关性的潜在影响。然而，一些大型且移动性强的蝴蝶物种可能足以在样带之间扩散。假设这种影响随距离的增加而迅速减弱。蝴蝶观察从2022年3月1日持续到5月16日。在60天的野外工作中，每条样带总共被访问了20次，每次访问之间相隔3-5天（最短2天；最长8天）。样带调查在上午8:30至下午4:00之间进行，天气条件为晴朗或部分多云，温度高于20°C。由于蝴蝶活动主要在白天进行，所有样带都在不同的时间进行轮换访问。唯一的例外是样带5、6和7，这些样带位于阳光充足的丘陵顶部，因此总是在早晨访问以避免下午的高温，因为高温会大大降低大多数蝴蝶的活动。样带调查以缓慢的速度进行，记录了样带线两侧（左侧、右侧、前方、上方）5米范围内的所有蝴蝶（物种和个体）（Pollard，1977年；Pollard和Yates，1993年，修改版）。只要可能，蝴蝶会在野外被鉴定到物种水平。如有必要，会用网捕捉蝴蝶并拍照，之后根据Larsen（1991年，2005年）的方法进行鉴定。每次样带调查开始时，会测量或估计温度、云层覆盖率、风速和总降水量（以毫米为单位，使用自制的雨量计）。由于第一次大雨在3月29日下午的第八次采样后到来，因此这一天标志着旱季的结束。随后的四次样带访问（4月1日至13日）代表了从旱季到雨季的过渡期，最后八次样带调查（4月14日至5月16日）覆盖了雨季。原始数据见附录S1。

2.3 栖息地参数

我们在每条样带的起点、中间点和终点（0米、50米和100米）评估了可能影响蝴蝶物种出现及其数量的栖息地参数。我们记录了以下参数：树冠覆盖率（通过视觉估计并以5%的步长分类）、最高树木的高度（使用视差距离测量进行视觉估计，随后以米为单位分类）、灌木覆盖率、平均灌木高度（米）、草本植物覆盖率、平均草本植物高度（厘米）、枯叶覆盖率以及草本植物的花朵数量。估计范围是各自起点、中点和终点的10米半径范围内。此外，还记录了样带线20米范围内是否存在小溪（即使干涸）。所有产生花蜜的花朵类型被分为五个出现等级：0=无花，1=1-9朵花，2=10-48朵花，3=50-99朵花，4=≥100朵花。对于复合花序，我们考虑了每一朵单独的花。为了考虑季节变化，每次样带调查都会重新评估花朵数量，并计算每个样带的平均值。其他参数每个季节只评估一次（总共三次）。鉴于某些栖息地特征是可校正的，这一点在统计分析中得到了考虑。所有栖息地参数的数据见附录S1，每种栖息地的平均值见附录S4。

2.4 蝴蝶特征

所有观察到的蝴蝶物种根据其生态学和分布进行了分类。总共，我们使用了八个特征：分布范围（从“肯尼亚特有”到“分布于非洲大陆及更广泛地区”共五个等级）；幼虫的食性（三个等级，从单食性到多食性）；幼虫的食物植物类型（三个等级，主要是草本植物和灌木以及树木）；幼虫是否以地衣/藻类为食（是/否）；依赖性（四个等级，从“仅限于自然栖息地”到“在人为环境中比在自然环境中更常见”）；水分依赖性（三个等级：仅出现在真正干旱的栖息地——能适应中等干旱的栖息地——不出现在干旱的栖息地）；稀树草原指数（五个等级，从“不出现在稀树草原”到“仅出现在稀树草原”）；对树木的依赖性（三个等级：不需要树木——需要树木——仅限于森林）。关于这八个特征的详细信息见附录S2。分类依据了Larsen（1991, 2005）、Schmitt等人（2020, 2021）的文献以及在线数据库（metamorphosis.org.za, learnaboutbutterflies.com）。与栖息地参数类似，一些蝴蝶特征之间的相关性也是预期并进行了统计分析。单个物种的分类汇总在附录S1中。

2.5 统计分析

采样结果被整理成一个96条样带×94个物种的表格，代表了每个样带在观察到的季节（干旱、过渡期、雨季）的情况。每个物种和每个季节及样带的数量都被汇总起来。此外，还计算了平均数量和物种丰富度。使用在线软件“iNext Online”（Chao等人，2014, 2016）来测试每个栖息地和季节的样本完整性。所有其他的统计分析都是用R语言（版本4.2.1，R Core Team 2022）完成的。利用R语言，计算了香农指数、倒Simpson指数和物种均匀度，以量化每个栖息地和季节的蝴蝶多样性。然后进行了Kruskal–Wallis H检验，比较不同季节和栖息地之间的物种丰富度、数量、多样性和物种特征，以及同一季节和栖息地内的差异。如果结果具有显著性，使用成对Wilcoxon秩和检验来进行成对比较。线性模型被用来评估栖息地和季节对蝴蝶多样性和特征的影响。为了避免多重共线性，计算了因变量的皮尔逊相关系数。如果多个变量的相关性超过r = 0.7，则移除其中一个。为了防止高度丰富的物种对模型产生不成比例的影响，基于对数转换后的数量数据计算了社区加权平均物种特征值。使用Bray-Curtis差异度量方法对对数转换后的数量进行了非线性判别分析（NMDS），并且为了提供数据的另一种视角并可能帮助验证观察到的群集，NMDS之后进行了聚类分析。使用Spearman相关性进行了Mantel检验，以测试我们的动物群矩阵和地形距离矩阵之间的相关性。更多关于统计分析的细节见附录S3。

3 结果

3.1 数量和多样性

总共记录了94种蝴蝶的8223只个体；原始数据见附录S1。果园中的物种丰富度和数量最高，共有76种和3132只个体。牧场的数量次之（2436只），其次是森林边缘（2068只）。相比之下，森林边缘的物种丰富度第二高（62种），其次是牧场（58种）。森林中只观察到了42种和587只个体，这使得森林成为丰富度和数量最少的栖息地（表1）。我们的样本完整性曲线显示样本覆盖接近完整，并且不同栖息地类型之间的差异很小（图2）。非参数Kruskal–Wallis方差分析的结果表明，栖息地类型之间的差异在数量（H(3) = 45.36, p < 0.001）、平均物种丰富度（H(3) = 40.45, p < 0.001）、香农指数（H(3) = 11.31, p = 0.01）和均匀度（H(3) = 28.89, p < 0.001）方面是显著的，但在Simpson指数方面不显著（H(3) = 6.41, p = 0.09）（表1，附录S4）。表1. 不同栖息地和季节中蝴蝶群落的多样性和数量。变量

所有栖息地
森林
森林边缘
果园
牧场

所有季节
STot
94
42
62
76
58

SS
5.06 (±0.27)
2.48 (±0.25)a
5.41 (±0.40)b
7.18 (±0.52)c
5.18 (±0.44)b

ATot
8223
587
2068
3132
2436

ATr
106.1 (±9.0)
30.6 (±3.8)a
109.5 (±14.5)b
158.4 (±21.2)b
126.0 (±16.4)b

HTr
1.91 (±0.04)
1.8 (±0.09)ab
1.98 (±0.07)ab
2.09 (±0.08)b
1.77 (±0.07)a

DTr
0.77 (±0.01)
0.77 (±0.02)a
0.79 (±0.01)b
0.79 (±0.02)b
0.74 (±0.02)b

ETr
0.77 (±0.01)
0.86 (±0.01)a
0.76 (±0.02)a
0.75 (±0.02)a
0.72 (±0.02)a

干旱季节
STot
64
24
29
47
27

SS
3.86 (±0.40)A
2.41 (±0.38)aA
3.75 (±0.52)abA
5.98 (±1.1)bA
3.28 (±0.48)abA

ATot
2621
229
530
1213
649

ATr
81.9 (±15.7)A
28.6 (±5.6)aA
66.3 (±11.0)abA
151.6 (±48.6)bA
85.1 (±26.6)abA

HTr
1.77 (±0.06)A
1.77 (±0.12)aA
1.81 (±0.11)aA
1.89 (±0.12)aA
1.61 (±0.15)aA

DTr
0.75 (±0.01)A
0.76 (±0.03)aA
0.77 (±0.03)aA
0.74 (±0.03)aA

ETr
0.75 (±0.02)A
0.82 (±0.03)aA
0.77 (±0.02)aA
0.74 (±0.03)bA

过渡期
STot
55
22
30
38
32

SS
5.50 (±0.46)B
2.69 (±0.43)aA
5.78 (±0.68)bB
7.53 (±0.87)bA
6 (±0.76)bB

ATot
1965
147
559
670
589

ATr*
122.8 (±16.9)B
36.8 (±6.7)aA
139.8 (±34.6)bA
167.5 (±39.5)bA
147.3 (±28.1)bA

HTr
1.83 (±0.07)A
1.62 (±0.16)aA
1.87 (±0.8)aA
2.07 (±0.13)aA
1.77 (±0.11)aA

DTr
0.77 (±0.02)AB
0.75 (±0.03)aA
0.78 (±0.03)aA
0.80 (±0.05)aAB
0.74 (±0.03)aA

ETr
0.8 (±0.02)A
0.87 (±0.02)aA
0.78 (±0.03)abA
0.74 (±0.03)bA

雨季
STot
78
33
50
57
46

SS
5.83 (±0.46)B
2.36 (±0.55)aA
6.69 (±0.47)bA
8.02 (±0.63)bA
6.25 (±0.6)bB

ATot
3637
211
979
1249
1198

ATr
113.7 (±13.4)B
26.4 (±7.8)aA
122.4 (±18.5)bA
156.1 (±22.6)bA
149.8 (±27.1)bA

HTr
2.11 (±0.07)B
1.92 (±0.17)aA
2.27 (±0.08)aB
2.32 (±0.11)aA
1.94 (±0.11)aA

DTr
0.81 (±0.01)B
0.80 (±0.03)aA
0.83 (±0.02)aA
0.84 (±0.02)aA
0.76 (±0.04)aA

ETr
0.77 (±0.02)A
0.88 (±0.02)aA
0.78 (±0.03)abA
0.80 (±0.05)abA
0.74 (±0.03)bA

注意：显示了总物种丰富度（STot）和总数量（ATot），以及每次采样轮次和每个样带的平均物种丰富度（SS）、每个样带的数量（ATr）、每个样带的香农指数（HTr）、每个样带的Simpson指数（DTr）和每个样带的均匀度（ETr）。误差指的是平均值的标准误差。不同的字母表示统计上的显著差异，小写字母表示不同栖息地之间的差异，大写字母表示不同季节之间的差异。

* 为了补偿过渡期间步行次数减少了50%，每个样带的数量乘以了2。

图2：估计四个研究栖息地样本覆盖率的样本完整性曲线，置信区间为95%。自助法次数=1000，q=1。从干旱季节（每次采样轮次平均328只个体；总共64种）到雨季（平均455只；78种），数量和物种丰富度增加；过渡期间平均每次采样轮次491只个体，共记录了55种物种。平均物种丰富度（H(2) = 13.3, p = 0.001）、数量（H(2) = 7.07, p = 0.03）、香农指数（H(2) = 14.33, p < 0.001）和Simpson指数（H(2) = 8.94, p = 0.01）在不同季节之间有显著差异，但均匀度（H(2) = 4.71, p = 0.09）没有显著差异。在显著参数内检测到了许多显著的成对差异（表1）。森林和果园内的季节效应相似，即总物种数量在雨季增加，但数量基本保持不变。相应的平均值在不同季节之间没有显著差异（所有p ≥ 0.3）。同样，森林边缘和牧场也有相似的模式，即总物种数量在雨季也最高，但数量从干旱季节到过渡期和雨季也有显著增加。在其他评估的多样性参数中，只有少数情况下有显著差异（表1）。线性模型显示物种丰富度与栖息地特征之间存在显著相关性（p < 0.001，R2 = 0.53）。物种丰富度显著且正相关于水体的存在（? = 0.23, p = 0.03，R2 = 0.05）、花朵的数量（? = 0.45, p < 0.001，R2 = 0.23）和季节（? = 0.17, p = 0.02，R2 = 0.06）（附录S4）。同样，蝴蝶数量与栖息地特征相关（p < 0.001，R2 = 0.53），其中花朵的数量显著影响数量（? = 0.45, p < 0.001，R2 = 0.27）。Simpson指数与栖息地特征之间的相关性较低（p = 0.14，R2 = 0.04），Simpson指数显著受季节影响（? = 0.23，p = 0.03，R2 = 0.05）（表2）。详细信息见附录S5。

表2. 不同栖息地和季节中蝴蝶群落的平均物种特征。特征

所有栖息地
森林
森林边缘
果园
牧场

所有季节
分布范围
4.29 (±0.04)
3.90 (±0.09)a
4.34 (±0.05)b
4.35 (±0.04)b
4.57 (±0.03)c

幼虫食物广度
2.60 (±0.01)
2.78 (±0.03)a
2.54 (±0.02)b
2.54 (±0.01)b
2.53 (±0.02)b

幼虫食物植物类型
2.33 (±0.03)
2.64 (±0.04)a
2.26 (±0.03)b
2.22 (±0.04)b
2.22 (±0.04)b

地衣/藻类
1.05 (±0.01)
1.16 (±0.03)a
1.03 (±0.01)b
1.01 (±0.00)b
1.00 (±0.00)c

依赖性指数
3.14 (±0.04)
2.71 (±0.12)a
3.23 (±0.06)b
3.17 (±0.04)b
3.43 (±0.04)c

稀树草原指数
2.89 (±0.06)
2.03 (±0.09)a
3.05 (±0.06)b
3.00 (±0.07)b
3.47 (±0.03)c

水分指数
1.66 (±0.03)
2.02 (±0.06)a
1.58 (±0.04)b
1.64 (±0.03)b
1.39 (±0.03)c

树木指数
1.54 (±0.04)
2.00 (±0.09)a
1.46 (±0.05)b
1.51 (±0.05)b
1.18 (±0.02)c

干旱季节
分布范围
4.24 (±0.07)A
3.74 (±0.16)aA
4.32 (±0.10)abA
4.37 (±0.06)bA
4.51 (±0.04)bA

幼虫食物广度
2.55 (±0.03)A
2.74 (±0.05)aA
2.48 (±0.03)bA
2.51 (±0.03)bA
2.46 (±0.04)bA

幼虫食物植物类型
2.26 (±0.05)A
2.64 (±0.09)aA
2.12 (±0.05)bA
2.12 (±0.05)bA
2.19 (±0.09)bA

地衣/藻类
1.07 (±0.02)A
1.22 (±0.04)aA
1.05 (±0.03)bA
1.01 (±0.00)bA
1.00 (±0.00)c

依赖性指数
3.19 (±0.06)A
2.79 (±0.13)aA
3.29 (±0.13)abAB
3.21 (±0.04)abA
3.45 (±0.06)bA

稀树草原指数
3.04 (±0.10)A
2.20 (±0.11)aA
3.27 (±0.09)bA
3.14 (±0.11)bA
3.54 (±0.04)cA

水分指数
1.60 (±0.05)A
1.96 (±0.07)aA
1.49 (±0.09)bA
1.59 (±0.06)bA
1.36 (±0.05)bA

树木指数
1.45 (±0.07)A
1.92 (±0.11)aA
1.30 (±0.07)bA
1.42 (±0.10)bcA
1.14 (±0.04)cA

过渡期
分布范围
4.43 (±0.05) A
4.23 (±0.14) aA
4.48 (±0.06) aA
4.38 (±0.05) aA
4.61 (±0.08) aA

幼虫食物广度
2.65 (±0.03) A
2.87 (±0.04) aA
2.61 (±0.02) bB
2.56 (±0.03) bA
2.55 (±0.02) bA

幼虫食物植物类型
2.33 (±0.04) A
2.63 (±0.03) aA
2.33 (±0.03) bA
2.18 (±0.05) bA
2.19 (±0.09)bA

地衣/藻类
1.07 (±0.02)A
1.22 (±0.04)aA
1.05 (±0.03)bA
1.01 (±0.01)bA
1.00 (±0.00)aA

依赖性指数
3.34 (±0.05) A
3.22 (±0.14) aB
3.41 (±0.08) aA
3.26 (±0.05) aA
3.48 (±0.07) aA

稀树草原指数
2.95 (±0.08) A
2.29 (±0.09) aA
3.04 (±0.07) bAB
3.04 (±0.09) bA
3.44 (±0.06) cA

水分指数
1.59 (±0.05) A
1.87 (±0.09) aA
1.55 (±0.06) bA
1.36 (±0.05) bA

树木指数
1.45 (±0.07) A
1.92 (±0.11)aA
1.38 (±0.07) bA
1.42 (±0.10) bcA
1.14 (±0.04)cA

雨季
分布范围
4.21 (±0.07) A
3.73 (±0.13) aA
4.24 (±0.04) bA
4.30 (±0.08) bA

幼虫食物广度
2.60 (±0.02) A
2.72 (±0.05) aA
2.54 (±0.03) bA
2.57 (±0.03) bA
2.59 (±0.03) abA

幼虫食物植物类型
2.38 (±0.04) A
2.67 (±0.06) aA
2.32 (±0.04) bA
2.26 (±0.07) bA
2.28 (±0.08) bA

地衣/藻类
1.05 (±0.02) A
1.11 (±0.04)aA
1.05 (±0.03)bA
1.01 (±0.01)bA
1.00 (±0.00)aA

依赖性指数
3.34 (±0.05) A
3.22 (±0.14) aB
3.41 (±0.08) aA
3.26 (±0.05) aA
3.48 (±0.07) aA

稀树草原指数
2.95 (±0.08) A
2.29 (±0.09) aA
3.04 (±0.07) bAB
3.04 (±0.09) bA
3.44 (±0.06) cA

水分指数
1.59 (±0.05) A
1.87 (±0.09) aA
1.55 (±0.06) bcA
1.61 (±0.04) bA
1.34 (±0.05) cA

树木指数
1.45 (±0.07) A
1.92 (±0.11)aA
1.38 (±0.07) bA
1.42 (±0.08) bA
1.14 (±0.04) cA

注意：误差是平均值的标准误差。不同的字母表示统计上的显著差异，小写字母表示不同栖息地之间的差异，大写字母表示不同季节之间的差异。

* 为了补偿过渡期间步行次数减少了50%，每个样带的数量乘以了2。

图2：估计四个研究栖息地样本覆盖率的样本完整性曲线，置信区间为95%。自助法次数=1000，q=1。从干旱季节（每次采样轮次平均328只个体；总共64种）到雨季（平均455只；78种），数量和物种丰富度增加；过渡期间平均每次采样轮次491只个体，共记录了55种物种。平均物种丰富度（H(2) = 13.3, p = 0.001）、数量（H(2) = 7.07, p = 0.03）、香农指数（H(2) = 14.33, p < 0.001）和Simpson指数（H(2) = 8.94, p = 0.01）在不同季节之间有显著差异，但均匀度（H(2) = 4.71, p = 0.09）没有显著差异。在显著参数内检测到了许多显著的成对差异（表1）。森林和果园内的季节效应相似，即总物种数量在雨季增加，但数量基本保持不变。相应的平均值在不同季节之间没有显著差异（所有p ≥ 0.3）。同样，森林边缘和牧场也有相似的模式，即总物种数量在雨季也最高，但数量从干旱季节到过渡期和雨季也有显著增加。在其他评估的多样性参数中，只有少数情况下有显著差异（表1）。线性模型显示物种丰富度与栖息地特征之间存在显著相关性（p < 0.001，R2 = 0.53）。物种丰富度显著且正相关于水体的存在（? = 0.23, p = 0.03，R2 = 0.05）、花朵的数量（? = 0.45, p < 0.001，R2 = 0.23）和季节（? = 0.17, p = 0.02，R2 = 0.06）（附录S4）。同样，蝴蝶数量与栖息地特征相关（p < 0.001，R2 = 0.53），其中花朵的数量显著影响数量（? = 0.45, p < 0.001，R2 = 0.27）。Simpson指数与栖息地特征之间的相关性较低（p = 0.14，R2 = 0.04），Simpson指数显著受季节影响（? = 0.23，p = 0.03，R2 = 0.05）（表2）。详细信息见附录S5。优势模式在很大程度上遵循了物种个体数量的发展。

3.2 生境和季节间的群落结构与特征差异

记录的94个物种中，大多数在东非以外的地区也有分布；只有一种是肯尼亚特有的物种（即Baliaochila minima），另有8种是东非特有的。不同生境类型的群落在物种地理分布上存在显著差异（H(3) = 38.55，p < 0.001），其中森林中的物种分布最集中，而牧场中的物种分布最广。对于所有其他评估的特征，不同生境间的群落也存在显著差异（所有p < 0.001）。森林中的幼虫食物多样性、以地衣和/或藻类为食的物种比例、以木本植物为食的物种比例、对水的依赖性以及树木指数最高，而在牧场中这些指标最低；草原指数则相反。森林边缘和果园的这些指标始终处于中间位置，彼此之间没有显著差异。特征组成在季节间没有显著变化，只有在雨季观察到显著变化（p < 0.05），表现为半日性指数下降和树木指数上升。整个数据集发现的模式在三个季节中也得到了验证（表2）。一些生境和物种特征之间存在高度相关性，例如树冠覆盖度和枯落物覆盖度（r = 0.81）、水指数和草原指数（r = -0.9）以及半日性和分布（r = 0.87）。线性模型显示，幼虫食物多样性（即它们的群落加权平均值；排除了以地衣和苔藓为食的物种，因为它们的食物多样性未知）受到生境特征的显著影响（p < 0.001，R2 = 0.37 ± 0.006），树木高度（? = 0.48，p < 0.001，R2 = 0.2）和季节（? = 0.23，p = 0.01，R2 = 0.07）也有显著正面影响，而水体的存在则具有负面影响（? = -0.25，p = 0.03，R2 = 0.05）。同样，幼虫阶段以地衣或藻类为食的蝴蝶比例也受到生境特征的显著影响（p < 0.001，R2 = 0.58 ± 0.04），树木高度这一因素也有显著正面影响（? = 0.63，p < 0.001，R2 = 0.39）（表2）。NMDS图根据季节和生境对群落进行了划分（图3）。雨季和旱季是两个不同的组，过渡期位于它们之间，但与雨季部分重叠。总体而言，森林样带与其他三种生境类型明显分开。PERMANOVA显示，不同生境-季节组合之间的蝴蝶群落组成存在显著差异（生境 × 季节：p = 0.001，R2 = 0.07），但没有检测到生境或季节的显著主效应。这表明群落结构的季节性变化是特定于生境的。森林内的蝴蝶群落组成在季节间存在显著差异（p = 0.001，R2 = 0.31），其边缘（p = 0.003，R2 = 0.20）、果园（p = 0.002，R2 = 0.19）和牧场（p = 0.002，R2 = 0.23）也是如此。在旱季内，不同生境间的群落组成也存在显著差异（p = 0.001，R2 = 0.29），过渡期（p = 0.001，R2 = 0.34）和雨季（p = 0.001，R2 = 0.45）也是如此。三个季节的额外图表都显示，森林与其他生境类型至少在一个轴上有所分离。NMDS图根据季节和生境对蝴蝶群落进行了划分（图3）。雨季和旱季是两个不同的组，过渡期位于它们之间，但与雨季部分重叠。总体而言，森林样带与其他三种生境类型明显分开。PERMANOVA显示，不同生境-季节组合之间的蝴蝶群落组成存在显著差异（生境 × 季节：p = 0.001，R2 = 0.07），但没有检测到生境或季节的显著主效应。这表明群落结构的季节性变化是特定于生境的。森林内的蝴蝶群落组成在季节间存在显著差异（p = 0.001，R2 = 0.31），其边缘（p = 0.003，R2 = 0.20）、果园（p = 0.002，R2 = 0.19）和牧场（p = 0.002，R2 = 0.23）也是如此。在旱季内，不同生境间的群落组成也存在显著差异（p = 0.001，R2 = 0.29），过渡期（p = 0.001，R2 = 0.34）和雨季（p = 0.001，R2 = 0.45）。三个季节的额外图表都显示，森林与其他生境类型至少在一个轴上有所分离。这种分离在聚类分析的结果中尤为明显（附录S4）。

3.3 生境特征的差异

树冠覆盖度（H(3) = 72.23，p < 0.001）、树木高度（H(3) = 66.45，p < 0.001）、灌木覆盖度（H(3) = 47.58，p < 0.001）、灌木高度（H(3) = 72.1，p < 0.001）、草本植物覆盖度（H(3) = 51.74，p < 0.001）、草本植物高度（H(3) = 22.17，p < 0.001）、枯落物覆盖度（H(3) = 65.8，p < 0.001）、水体存在（H(3) = 52.23，p < 0.001）和花朵数量（H(3) = 22.46，p < 0.001）在不同生境间存在显著差异（图4）。比较季节时，花朵数量的差异也显著（H(2) = 8.32，p = 0.02）（图5）。

4. 讨论

4.1 物种多样性和丰富度

在我们的研究期间，四种生境类型的物种丰富度和丰富度存在显著差异（表1）。果园中的物种丰富度和丰富度最高，而森林中的最低。这些发现与热带地区的先前观察结果一致（Winfree等人2009年；Kudavindanage等人2012年；Schmitt等人2020年）。最可能的解释是人为生境中始终存在特定资源，如花朵和水体，这些资源强烈吸引了许多蝴蝶物种（Dennis等人2006年）。例如，果园中的花朵数量始终显著高于其他所有生境（图5）。然而，我们也必须考虑到，在森林生态系统中蝴蝶比在其他评估的生境中更难以观察到；此外，由于树木的高度，它们在第三个维度上分布更分散，甚至可能在树冠层中聚集（DeVries 1988年）。因此，与其他生境类型相比，森林中的数量较低可能只是部分真实情况。需要进一步的研究来详细探讨这一方面。森林中的物种均匀度显著高于所有其他生境类型。这主要是由于在人为景观中少数广布性物种的强烈优势（包括大规模迁徙），如Catopsilia florella、Junonia oenone和Danaus chrysippus。在森林中未观察到这些物种的出现，所有物种的数量相对较少且分布均匀。在热带地区关于自然和人为生境中蝴蝶多样性的其他研究中也发现了类似的物种分布差异（Sundufu和Dumbuya 2008年；Washko 2017年；Schmitt等人2020年）。

4.2 群落结构

自然森林生境中的蝴蝶群落与三种人为生境类型存在显著差异（图3）。这些物种组成的差异显然与各自生境类型的特定资源和结构的不同可用性直接相关。例如，森林生态系统包含更多适应这种阴凉和凉爽生境的典型森林蝴蝶物种，它们的幼虫栖息地也在那里（参见DeVries 1988年；Larsen 1991年，2005年；Bobo等人2006年；Vasconcelos等人2015年；Habel等人2018年；Schmitt等人2020年）。相比之下，人为生境更阳光充足且更开阔。因此，它们容纳了许多在开阔地区普遍存在的生态物种（Larsen 1991年，2005年；Fermon等人2003年；Van Vu 2008年；Habel等人2018年；Schmitt等人2020年，2021年）。这些对比条件反映在群落的相应特征上。因此，人为生境中的物种大多具有较高的半日性指数（表1）。因此，主要在人为干扰景观中发现的物种通常是广布性物种，它们能够适应多种生态系统和资源（参见Manne和Pimm 2001年；Kumar等人2018年；Behroozian等人2020年）。这一结论得到了研究区域内蝴蝶地理分布与其对人为影响耐受性高度正相关的支持。另一方面，我们研究区域内唯一的肯尼亚特有蝴蝶物种Baliaochila minima主要出现在森林内部。总体而言，12种无法适应人为干扰的物种中有6种主要或仅出现在森林内部及其边缘（即Acraea rabbaiae、Baliaochila minima、Coeliades libeon、Euxanthe wakefieldii、Teriomima micra和T. subpunctata）。只有3种（Axiocerses punicea、Graphium kirbyi和Lepidochrysops lukenia）出现在果园和牧场中。在热带地区的先前研究中也发现了类似的蝴蝶群落模式（Bobo等人2006年；Vasconcelos等人2015年）。尽管在解释四种生境类型之间的蝴蝶群落差异时，必须考虑到我们采用的采样方法主要覆盖了靠近地面的蝴蝶出现情况。然而，如上所述，热带森林中相当一部分蝴蝶出现在树冠层（DeVries 1988年；Fermon等人2003年；Molleman等人2006年）。因此，我们研究中森林生态系统的多样性可能被低估了。然而，这并不应与其与人为生境的独特性相矛盾。考虑到向更自然生境的特化趋势，令人惊讶的是，主要在森林中发现的物种的幼虫食物多样性平均值显著高于所有其他生境类型（表1）。在肯尼亚南部关于蝴蝶的先前研究中也观察到从自然生境到人为生境的幼虫食物多样性增加（Schmitt等人2020年）。然而，由于目前还不知道它们确切以哪些物种和属为食，因此无法将仅以地衣或藻类为食的蝴蝶幼虫纳入这一特化计算中。此外，对森林蝴蝶群落具有重要意义的几种物种（如Baliaochila hildegarda、B. minima、Teriomima micra和T. subpunctata）属于这一幼虫食物特化组。此外，由于在较高植被层缺乏采样，可能导致一些特化蝴蝶物种被遗漏（见上文）。

4.3 季节性的影响

物种丰富度、丰富度和群落多样性在雨季最高，在旱季最低（表1和2）。这在个别物种中也有体现。因此，一些物种（例如Melanitis leda和Tagiades flesus；附录S4）在旱季很少或从未观察到，但在过渡期结束时大量出现。其他物种在过渡期（例如Danaus chrysippus、Andronymus neander；附录S4）或雨季初期（例如Graphium antheus；附录S4）经历了短暂的丰富度高峰。然而，也有少数物种表现出从旱季到雨季数量减少的趋势（例如Byblia ilithyia、Colotis evagore、Eurema hecabe、Baliaochila minima；附录S4）。这些发现总体上与热带地区关于蝴蝶群落的研究结果一致（Gr?tan等人2012年，2014年；Habel等人2018年；Schmitt等人2020年，2021年）。雨季的资源可用性和生活条件总体上有所改善，因此昆虫种群在过渡期开始时增加（Kishimoto-Yamada和Itioka 2015年）。因此，许多昆虫的生命周期与季节性相关，在热带地区也是如此，许多蝴蝶物种在降雨开始时结束休眠（H. Wolda 1988年；Henk Wolda 1989年；Louren?o等人2020年）。在我们的案例中，广布性蝴蝶物种如Hypolimnas misippus和Danaus chrysippus随着第一场大雨的大量出现而数量显著增加。此外，已知旱季资源可用性低会导致昆虫长距离迁移，从而使不同生境类型的群落更加相似（见Gr?tan等人2012年，2014年；Habel等人2018年）。相应地，不同生境类型之间的群落差异在雨季更加明显（见图3）。这些群落波动在自然森林生境中更为明显，在人为生境中则不那么明显。因此，环境条件的波动可能受到人类活动（植被种植、花园、水资源）的缓冲，这在之前关于非洲蝴蝶和其他传粉昆虫的研究中也有体现（Norfolk等人2014年；Habel等人2018年；Schmitt等人2021年）。与此发现一致的是，在果园和牧场等人为生境中，季节间的功能特征没有显著差异（表2），表明这些生境内的功能群落在研究期间几乎没有变化。相应地，一些与森林生活相关的特征在各个季节间发生了显著变化（表2），最典型的森林群落出现在雨季（图3），此时典型的开阔地物种个体不会避难到阴凉的森林栖息地中。

4.4 自然森林及其替代栖息地的重要性

我们在其他类型的栖息地中记录到了一些依赖森林的物种的个体，例如类似森林的果园（如Euphaedra neophron、Tagiades flesus、Graphium kirbyi和Neptis carcassoni）。这表明果园在某种程度上可以作为森林物种的替代栖息地。然而，必须考虑蝴蝶的整个生命周期，这突显了仍然完整的自然森林对于物种成功发育的重要性，从而维持了典型的森林蝴蝶物种的存在。大多数专门生活在森林中的蝴蝶依赖于特定的幼虫食物植物以及特定的微生境条件（例如Habel等人2018年的研究）。因此，这些物种可能是偶尔访问替代栖息地的访客，但它们从幼虫阶段成功发育到成虫阶段只有在完整的自然森林中才有可能实现，那里有特定的幼虫食物植物生长，并且存在特定的微气候条件（参见Munyuli 2012年；Winfree等人2011年；Habel等人2018年）。因此，保护东非沿海最后的自然森林碎片对于自然保护至关重要。

4.5 研究局限性

我们的研究区域在空间上仅限于一个有限的地理区域（一个单一的森林斑块）。然而，许多物种只有在附近有其它适宜的栖息地时才能长期生存，从而实现个体之间的交流，进而维持种群和物种的稳定性（Hanski 1991年）。许多研究表明，小范围的森林斑块只能在有限的程度上长期维持物种的存在（参见Laurance等人2011年、2018年的研究）。在Kaya Kambe的情况下，最近的森林遗迹距离超过3公里，而在30公里半径范围内仅有不到20个其他森林斑块。分析景观层面的种群和物种生存能力（包括分散在景观中的大量单个森林斑块）将非常有意义。然而，这并非我们关于栖息地镶嵌体中生物多样性的研究的主要焦点。即使在已经研究过的区域内，采用补充方法进行进一步的研究也将是有益的。众所周知，仅基于地面上的Pollard样带调查来评估热带森林中的蝴蝶群落至少存在两个缺点：可能会遗漏树冠层的物种（或者难以在森林中发现的较小体型物种，如许多Lycaenids和Hesperids），以及可能会低估以腐果为食的蝴蝶类群的分布（使用诱饵陷阱可以更好地监测这些物种）（参见Aduse-Poku等人2012年；Ribeiro等人2015年；Checa等人2018年）。此外，我们在森林及其边缘设置的样带之间的距离相当近（通常不超过100米），因为这些栖息地的地理范围相当小。尽管我们的研究表明空间自相关对蝴蝶数量的影响可以忽略不计，但大型且活动范围广的蝴蝶物种仍可能在一定程度上发生空间混合。这可能导致一些伪重复现象，使得受影响的样带并不完全独立。因此，希望收集更远的样带数据，包括更多的森林斑块。

作者贡献

Laura Wagner：数据整理（同等贡献）、数据分析（同等贡献）、方法论（同等贡献）、软件使用（同等贡献）、验证（同等贡献）、可视化（同等贡献）、初稿撰写（同等贡献）、审稿和编辑（同等贡献）。

Jan Christian Habel：概念化（同等贡献）、调查（同等贡献）、方法论（同等贡献）、项目管理（同等贡献）、监督（同等贡献）、初稿撰写（同等贡献）、审稿和编辑（同等贡献）。

Maria Fungomeli：数据整理（同等贡献）、调查（同等贡献）、初稿撰写（同等贡献）。

Mike Teucher：数据整理（同等贡献）、资金获取（同等贡献）、初稿撰写（同等贡献）、审稿和编辑（同等贡献）。

Thomas Schmitt：概念化（同等贡献）、数据整理（同等贡献）、数据分析（同等贡献）、资金获取（同等贡献）、调查（同等贡献）、方法论（同等贡献）、项目管理（同等贡献）、资源提供（同等贡献）、软件使用（同等贡献）、监督（同等贡献）、验证（同等贡献）、可视化（同等贡献）、初稿撰写（同等贡献）、审稿和编辑（同等贡献）。

致谢

我们感谢Kambe的长者们提供的支持，他们慷慨地允许我们进入他们的神圣森林，特别感谢我们的可靠向导Albert Tsuma。我们感谢Steve Okoko（肯尼亚国家博物馆，Fort Jesus博物馆-蒙巴萨）在物种鉴定方面的帮助。我们感谢德国学术交流服务提供的财政支持（Biocult项目—项目编号57561545）。我们感谢两位匿名审稿人对本手稿早期版本的宝贵和建设性评论。开放获取资金由Paris Lodron Salzburg/KEM?提供。

资金支持

本工作得到了德国学术交流服务伦敦分部、Biodiversit?tsnetzwerk - Biocult的支持。

利益冲突

作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明

本研究中使用的所有原始数据均作为支持信息包含在电子附录中。