长期间作通过简化土壤微生物群落的网络结构及其随机组装过程，增强了土壤微生物群落的稳定性

《Agriculture, Ecosystems & Environment》：Long-term intercropping increases soil microbial community stability via network simplification and stochastic assembly

作物间作通过简化微生物网络并增强随机性提高群落稳定性

　　

万平星|尹文|李攀|雅科夫·库扎科夫|赛义德·卡尔宾|赵连豪|赵彩|于爱忠|范志龙|胡法龙|范红|柴强

中国甘肃省农业大学农学院干旱地区作物科学国家重点实验室，兰州730070

摘要

阐明土壤中微生物群落稳定性的机制对于理解其生态优势至关重要。大多数研究主要集中在微生物群落的多样性和组成上，而微生物群落的组装过程和稳定性仍不清楚。在此，我们研究了间作条件下土壤中微生物群落的稳定性和组装过程。建立了三种典型的间作系统（8–12年）：玉米-小麦（M||W）、玉米-豌豆（M||P）和玉米-绿肥（M||G），以评估影响微生物网络组装的各种因素。与单作玉米相比，间作重塑了微生物群落结构，优先丰富了非优势门类——蓝细菌（固氮作用，+166%）和纤维细菌门（纤维素分解，+205%）。这种变化促进了更具适应性的群落形成，表现为平均生态位宽度增加了34%，稳定性提高了16%。间作通过两条途径提高了微生物群落的稳定性。首先，间作简化了微生物相互作用，细菌和真菌共现网络的复杂性分别降低了58%和73%。同时，网络模块性增加了23%，关键类群的数量翻了一番。其次，群落组装越来越受随机性支配，中性模型拟合度增加了11%。这种变化的特点是由于间作下的异质环境导致对细菌的选择性降低17%。此外，模块性增加了由生态漂变主导的随机过程16%。这一发现提出了一个不同于“复杂性增强稳定性”范式的观点，表明简化的网络和随机生态漂变使间作系统能够有效抵御环境干扰。

引言

土壤中存在着高度多样化的微生物群落，它们决定了生物地球化学过程和作物的抗逆性，使微生物成为生态系统功能的关键驱动因素（Bardgett和van der Putten，2014；Jansson和Hofmockel，2020）。稳定的微生物群落可以减少系统波动，维持草原和农田土壤中生态系统功能的稳定性（Cornell等人，2023；Long等人，2025）。土壤微生物通过竞争、共生和捕食等方式进行复杂相互作用（Faust和Raes，2012；Cao等人，2024；Wang和Kuzyakov，2024）。这些相互作用使它们能够形成复杂的生态网络并组装出多样的群落。早期的观点认为高复杂性（例如高多样性和紧密连接的相互作用）本质上增强了稳定性。然而，May（1972）的数学模型挑战了这一观点，表明在具有随机和强烈相互作用的系统中，增加的复杂性实际上会降低局部稳定性。这表明微生物群落的稳定性并不是复杂性的简单函数，而是复杂性与群落内在结构组织相互作用的结果（Grilli等人，2016；Jacquet等人，2016）。

越来越多的证据表明，生态网络的属性反映了群落的稳定性：相互作用较弱的网络比相互作用强的网络更稳定（Coyte等人，2015），而相互作用的模块化结构进一步提高了群落稳定性（Grilli等人，2016）。变暖通过增加网络复杂性提高了草原土壤中微生物群落的稳定性（Yuan等人，2021），而集约化的农业管理实践尽管增加了物种竞争和网络复杂性，却降低了其稳定性（Long等人，2025）。

除了网络结构之外，诸如生态位理论和中性理论等理论框架为理解微生物群落的稳定性提供了补充视角（Nemergut等人，2013；Romdhane等人，2022）。生态位理论强调确定性过程（如环境过滤和生物相互作用，例如互利共生和竞争）是构建稳定群落的关键（Chase和Myers，2011）。相反，中性理论强调了随机过程（包括随机扩散和生态漂变）在群落组装中的关键作用（Sloan等人，2006）。由随机过程主导的群落波动通常比由竞争驱动的系统更为温和，表明随机过程提供了更大的生态系统稳定性（Zhou和Ning，2017；Yan等人，2024）。因此，阐明微生物群落如何通过特定的结构特征（如模块性、弱相互作用和生态漂变）维持稳定性对于理解群落功能和动态至关重要。

随着集约化农业加剧了土壤退化，通过改进管理策略来调节微生物群落功能已成为可持续农业的关键挑战（Xiong和Lu，2022；Hartmann和Six，2023）。间作通过根际生态位的划分和多样化的根系沉积物增加了土地生产力，优化了资源利用效率，并加强了生物害虫控制（Brooker等人，2015；Li等人，2020；Chai等人，2021）。这些生态效益在很大程度上依赖于微生物群落的响应性调节（Bender等人，2016；Cappelli等人，2022）。间作可以通过根系、根系沉积物和残渣带来的多样化输入招募特定的微生物群，从而改变土壤微生物群落的结构和功能（Jiang等人，2024；Ma等人，2024a）。根据环境异质性假说，间作通过土壤微生境的多样化、资源分配和物种互补性提高了微生物群落的稳定性（Wojciechowski等人，2024）。多样化的根系系统和分泌物为土壤微生物创造了更广泛的生态位，增加了功能互补性和冗余性，以缓冲环境波动（Turnbull等人，2016）。

不同的作物形成了独特的根际微生物群落，导致了分隔化和不同的特征（Shu等人，2024）。这些减少了种间竞争，从而降低了微生物网络的复杂性（Long等人，2025）。间作改变了微生物相互作用：玉米/大豆和玉米/豌豆间作降低了真菌共现网络的复杂性（Ma等人，2024a）。玉米/豌豆间作提高了细菌共现网络的稳健性（Dang等人，2024）。生境异质性也可能通过调节确定性和随机过程的贡献来提高群落稳定性。随机过程（如随机扩散、灭绝和定殖）在驱动微生物群落组装中起主导作用（Zhou等人，2014）。间作引起的资源多样性导致小生境中专门化微生物的随机出现和灭绝（Guo等人，2025）。然而，间作如何驱动微生物动态仍不清楚，特别是微生物群落稳定性、种间相互作用和群落组装过程之间的联系。因此，阐明微生物群落稳定性的机制对于阐明间作效益的生态机制和制定有效的土壤微生物组管理策略至关重要。

本研究在中国西北部的绿洲农田选择了三种典型的间作系统：玉米-小麦、玉米-豌豆和玉米-绿肥。研究旨在通过评估间作对微生物群落的组成、稳定性和抗性的影响，结合微生物网络分析和群落组装建模，来阐明相关微生物群落的稳态和调节机制。基于此，我们提出以下假设：与单作相比，（1）间作中的作物多样化通过调节微生物群落结构提高了微生物群落的稳定性；（2）间作系统的空间模块性通过降低连接性和连接冗余性减少了微生物网络的复杂性；（3）间作中的生境异质性削弱了确定性过程的相对重要性。这些发现将阐明作物多样化调节微生物稳态的机制，从而为基于微生物见解设计可持续间作系统奠定理论基础。

研究地点和实验设计

田间实验在中国西北部绿洲灌溉区的甘肃省农业大学绿洲农业试验站进行（37.96°N，102.64°E）。该研究地点具有冷温干旱气候特征，年平均气温为7.2°C，年平均降水量为156毫米。该地区的作物生产需要灌溉。根据美国农业部土壤分类标准，土壤被归类为干旱土（粉砂含量68%，沙含量……）

间作对微生物群落组成的影响

主坐标分析（PCoA）显示，在不同的间作系统中，细菌和真菌群落的结构存在明显的分离模式（图S2）。间作对特定类群的影响因系统而异（图1）：M||W减少了酸杆菌门和晚盘菌门，同时增加了Bdellovibrionota和Sumerlaeota。M||P与晚盘菌门、浮霉菌门和担子菌门的增加有关，同时减少了放线菌门和Patescibacteria……

间作重塑并稳定了微生物群落结构

在间作系统中，作物之间的根系结构、深度分布和根系沉积物的组成创造了高度异质的微环境（Li等人，2014；Garcia Arredondo等人，2024；Jiang等人，2024）。间作重新塑造了微生物群落的组成（图S2），为微生物群落提供了多样的生态位（图2）。先前的研究表明，玉米间作系统下的土壤具有更大的代谢物化学多样性……

结论

间作系统通过两种机制提高了微生物群落的稳定性：网络结构的简化和随机过程的增强。首先，间作简化了微生物网络，同时增强了其模块性。这种结构优化通过促进生态位分化提高了关键类群的数量，从而提高了稳定性。同时，随机扩散过程主导了模块间的物种迁移……

CRediT作者贡献声明

柴强：写作——审稿与编辑、方法学、概念化。赛义德·卡尔宾：写作——审稿与编辑。雅科夫·库扎科夫：写作——审稿与编辑。李攀：数据管理。尹文：写作——审稿与编辑、概念化。万平星：写作——审稿与编辑、初稿撰写、可视化、资金获取、正式分析、数据管理、概念化。赵连豪：方法学。赵彩：方法学。于爱忠：方法学。范志龙：方法学。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文工作的财务利益或个人关系。

致谢

本研究得到了国家自然科学基金（42507479）、博士后奖学金计划和中国博士后科学基金（GZC20256624和2025MD774061）、甘肃省科技计划（25JRRA390）、甘肃省人力资源和社会保障厅博士后项目（GSAU-BH-2025–05）、甘肃省农业大学博士后研究启动基金（GSAU-BH-2024–01）以及科学研究的支持。