个体层面的累积水分胁迫差异决定了这种濒危沙漠灌木的开花阈值反应

《Frontiers in Ecology and Evolution》：Individual-level differences in cumulative water stress drive threshold flowering responses in an endangered desert shrub

　　摘要：在干旱生态系统中，植物繁殖受到水资源可用性的强烈限制，然而即使在相似的气候条件下，同一种群内的个体在繁殖产出上也可能存在差异。理解水资源可用性的空间变化如何转化为生长和繁殖的差异对于预测干旱加剧情况下种群的持续存在至关重要。我们测试了这样一个假设：土壤水资源可用性的空间异质性会导致Myrcianthes coquimbensis（一种来自阿塔卡马沙漠的濒危灌木）个体之间的累积水分胁迫差异，进而影响其生理表现、生长和开花。在15个月的时间里，我们监测了自然种群中的土壤水势、黎明前叶片水势、光合作用、营养生长和繁殖情况，并根据这些植物的近期繁殖历史将其分为每年开花型和偶发开花型。利用水分胁迫积分（WSI）来量化生长季节中的累积水分胁迫，该指数综合了植物水分亏缺的幅度和持续时间。土壤水资源可用性存在空间异质性，这种异质性体现在个体间水分状态的显著差异上。尽管两个繁殖组的植物随着水分状态的下降而光合作用减弱，但每年开花的个体保持了更高的平均光合速率，并且其水分胁迫积分（WSI）显著低于偶发开花的植物。较高的WSI与较低的相对生长速率和略低的年生长量相关。当WSI变得不那么负值时，开花概率急剧增加，在大约-90 MPa时超过了50%，这表明累积胁迫与繁殖之间存在阈值关系。这些结果表明，同一种群内土壤水资源可用性的空间异质性可以导致个体间的WSI差异，进而导致生长和开花的非线性变化。通过整合短期的生理响应，WSI为干旱地区植物的环境变异性与繁殖结果之间提供了机制上的联系。

1 引言：在水资源稀缺且不可预测的干旱和半干旱生态系统中，水分可用性是限制植物生长、存活和繁殖的主要因素（Noy-Meir, 1973; Holmgren et al., 2006; Xu et al., 2019; DeSoto et al., 2020）。在这些环境中，降雨通常以短时间脉冲的形式出现，导致土壤水资源可用性在空间和时间上出现显著变化（Porporato et al., 2004; Reynolds et al., 2004; Zhu et al., 2025）。因此，同一种群内的个体可能会经历明显不同的水资源可用性（Tokumoto et al., 2014）。气候变化预计会通过增加干旱事件的频率、持续时间和严重程度来进一步加剧这种变异性（Chen et al., 2022; Salazar et al., 2024），从而加剧水分胁迫，对干旱物种的持续存在构成重大挑战。然而，即使在相似的环境条件下，同一种群内的个体对增加的水分胁迫的反应强度或敏感性也可能不同（Aranda et al., 2018）。尽管水资源可用性对植物生理和表现的影响已有充分记录（Osakabe et al., 2014; Sun et al., 2020），但个体植物所经历的水资源可用性差异如何转化为生长和繁殖的持续变化，以及这种变化如何影响种群动态，仍相对较少被研究。因此，考虑个体层面的变异性对于理解植物表现和预测干旱加剧情况下的种群持续存在至关重要（da Silva et al., 2013）。

植物通过一系列跨时间尺度的生态生理响应来应对水资源可用性的减少（Chaves et al., 2002; Caser et al., 2018; Taiwo et al., 2020）。在这一系列响应的早期阶段，气孔关闭作为主要的耐受机制，限制了蒸腾水分损失，同时也限制了二氧化碳的吸收和光合作用（Flexas and Medrano, 2002; Bartlett et al., 2016; Buckley, 2019）。这种响应是由叶片水势的下降驱动的，既包括被动的水力效应也包括主动的生化信号传导（Buckley, 2019）。随着水分胁迫的加剧，水力传导性的降低和持续的气孔限制对光合作用造成了越来越严重的限制，减少了碳的同化并减缓了生长（Chaves et al., 2002; Medrano et al., 2002; Rodriguez-Dominguez and Brodribb, 2020）。生长减少既是碳供应有限的结果，也是在长期水分限制期间节约资源的适应性机制（Seleiman et al., 2021）。然而，植物在这些响应的敏感性和时机上可能存在差异，导致干旱对碳平衡和生长影响的个体差异显著。在长期水分限制下，植物从短期生理调整转向长期响应，优先考虑生存和维持而非繁殖（Chaves et al., 2002; Obeso, 2002; Osakabe et al., 2014; Sun et al., 2020）。这些响应包括渗透调节、抗氧化产物的产生以及增加对根系生长的投资以增强水分吸收，这些过程通常涉及储存的碳水化合物和养分的动员和重新分配，而这些养分原本可以用于支持花的发育（Chaves et al., 2003; Osakabe et al., 2014）。虽然利用碳水化合物储备有助于在光合作用因持续气孔关闭和叶片水势下降而受限时维持代谢功能，但它也减少了当前季节生长和繁殖的碳可用性，特别是在那些生长不定的物种中，其中开花依赖于新枝条的产生和伸长（Obeso, 2002; Sun et al., 2020）。在这些物种中，干旱引起的茎伸长减少直接限制了生殖结构的形成，从而限制了开花潜力（Chaves et al., 2002; Bowers, 2006）。这些生理限制和碳重新分配的间接效应共同作用，在长期干旱下抑制了繁殖输出，对个体适应性和种群动态产生了重要影响（Messina et al., 2019; Qian et al., 2025）。

鉴于植物对水分胁迫的响应具有累积性和时间依赖性，显然需要一种能够量化随时间变化的水分胁迫暴露并识别生长或繁殖受到损害阈值的评估方法。水分胁迫积分（WSI）通过整合水分胁迫的强度和持续时间来生成一个累积的植物胁迫指数（Myers, 1988; Myers and Landsberg, 1989），提供了这样的框架。与单点生理测量不同，WSI能够捕捉干旱的时间动态，并已在林业和农业系统中得到广泛应用（Gonzalez-Benecke and Dinger, 2018; Gauthier and Jacobs, 2019）。然而，它在生态学和保护研究中的潜在价值仍大部分未被探索。沙漠植物面临极端的水分限制，它们在长期干旱下的持续存在能力使其成为研究个体间生理差异的理想系统。阿塔卡马沙漠是地球上最干旱的地区之一，支持着一系列具有适应水资源稀缺性的特有植物物种（Carvajal et al., 2019; Rios et al., 2025）。这些物种正受到气候变化导致的降水量减少和蒸发需求增加的日益威胁（Salazar et al., 2024）。Myrcianthes coquimbensis是一种仅分布于阿塔卡马沙漠狭窄沿海带的濒危灌木，为研究个体对水分胁迫的响应和表现提供了理想的系统。在种群中，有些植物连续多年开花，而有些则仅间歇性繁殖（Loayza, 未发表数据），尽管它们的大小或栖息地条件相似。这些不同的近期开花历史提供了研究植物水分状态和生理表现差异是否与生长和繁殖结果的变化相关，以及个体植物在异质沙漠土壤中经历的水资源可用性差异是否反映在其生长和繁殖中的机会。在这里，我们基于这种自然的繁殖策略差异来测试土壤水资源可用性的差异是否导致植物生理表现、生长和开花结果的变异的假设。具体来说，我们预测：（1）土壤水势的变化反映在植物水分状态和光合作用表现上，那些在生长季节中经历累积水分胁迫较低的植物（使用水分胁迫积分（WSI）量化）将（2）表现出更高的相对生长速率和更大的营养生长，以及（3）在随后的季节有更高的开花概率。

2 材料与方法：
2.1 研究物种：Myrcianthes coquimbensis（桃金娘科）是一种濒危的常绿灌木，仅分布于智利阿塔卡马沙漠南部边缘的狭窄沿海地带（<100平方公里），生长在面向海洋的斜坡上（Landrum and Grifo, 1988; García-Guzmán et al., 2012）。它通常与大型岩石共生，这些岩石提供了具有更高土壤湿度和较低土壤及空气温度的微生境，有利于幼苗的建立（Loayza et al., 2017）。该物种正受到气候变化的日益威胁，区域模型预测到2100年降水量将减少30-40%（Salazar et al., 2024）。营养生长始于南半球冬季中期（大约8月），持续到春季中期（大约11月）。花蕾在同一生长季节产生的枝条上发育；因此，未能在某一年产生新生的成年植物将不会开花。尽管如此，并非所有具有新生的个体都会开花。开花期从10月持续到2月，在11月达到高峰，成熟的果实则在次年的8月至12月间出现。
2.2 研究区域：我们在2012年8月至2013年11月期间，在M. coquimbensis分布范围南部边界附近的一个种群进行了研究，该地点位于智利La Serena以南约26公里处（30°04′ S, 71°14′ W；海拔0–33米）。该地点位于沿海阿塔卡马沙漠和智利中北部地中海气候区之间的过渡带。在研究前的15年里，年降水量在21至122毫米之间（平均值±标准差=81±28毫米；CEAZAMET），主要集中在6月至8月之间。年平均温度约为14°C，年际变化很小。
2.3 土壤水资源可用性的异质性：在整个研究期间，通过在研究地点的岩石和开阔生境中分布的16个固定采样点测量土壤水势（Ψsoil）来监测土壤水分状态（补充图1，补充材料）。采样点不是针对特定个体分配的，而是为了捕捉种群层面的空间差异。这些地点在研究期间被反复采样，大部分时间每月测量一次，在生长季节每两周测量一次，以更好地解析季节动态。土壤样本在30厘米深度采集，立即密封在塑料袋中，存放在冷藏箱中，并在两小时内使用WP4 Dewpoint PotentiaMeter（Decagon Devices, Pullman, WA, USA）在实验室进行分析。
2.4 植物表现：我们监测了20株大小相当的成年植物，这些植物来自一个更大规模的人口监测项目，其中个体根据生长阶段进行分类。选择这些作为重点观察的植物是为了尽量减少外观和冠层发育的可见差异，并在15个月的时间段（2012年8月-2013年11月）内进行监测，每月测量黎明前水势（Ψpd）和光合速率。根据2010-2011年和2011-2012年的年度普查结果，将个体分类为每年开花型和偶发开花型（Loayza, 未发表数据）。在2012年生长季节之前连续两年开花的10株植物被归类为每年开花型，而在那些季节中只开花一次或没有开花的10株植物被归类为偶发开花型（补充图1，补充材料）。由于分类基于连续两年的观察，这些类别反映了近期的繁殖历史，而不是稳定的生活史类型，因此开花行为可能存在年际变化。为了测量Ψpd，我们在日出前（04:00 - 05:30）从每株植物上采集一个顶枝样本。样本立即密封在Whirl-Pak?袋中，存放在冷藏箱中，并使用Scholander压力室（PMS Instruments, OR, USA）运输到实验室进行测量。
2.5 数据分析：在2012年的生长季节（10月中旬至11月底），使用Ψpd测量值计算每株植物的水分胁迫积分（WSI；MPa·天）（Myers, 1988）。WSI最初是作为一种基于植物的累积水分胁迫指数开发的，用于解释植物生长和繁殖的变异（Nepstad et al., 2007; Gonzalez-Benecke and Dinger, 2018）。积分窗口对应于活跃的枝条伸长期，根据重复的物候观察确定。在此期间大约每14天测量一次Ψpd。WSI的计算公式为：WSI=∑i=0[(ψpd)i,i+1?(ψpd)max]n，其中（Ψpd)i, i+1是给定时间间隔的平均黎明前水势，(ψpd)max是该季节记录的最小负值（本研究中为-0.08 MPa），n是时间间隔的天数（根据实际采样日期计算；大约14天）。通过整合偏离季节最大值的幅度和持续时间，WSI量化了定义的生长季节窗口内的累积植物水分胁迫。更多的负WSI值表示更高的累积水分胁迫。气体交换测量在10:30到12:00之间进行，与Ψpd采样时间一致。我们使用了一个开放式气体交换系统（LI-6400，LI-COR Inc.，美国内布拉斯加州林肯市），光照强度为1500 μmol photons m?2 s?1（10%蓝光），室温度为25 °C，环境CO2浓度为380 μmol mol?1。在整个15个月的监测期间每月进行一次测量，在2012年的生长季节每两周进行一次测量，并与茎生长评估同时进行。为了量化2012年生长季节的生长和开花情况，我们在每个20个重点植株的顶端枝条上做了标记。这些枝条每两周监测一次，持续六周。在每次评估中，我们测量了茎的长度并记录了花的发育情况。相对生长率（RGR；第1天）的计算公式为：RGR=ln(最终茎长)?ln(初始茎长)t，其中t是两次测量之间的天数。

2.5 统计分析
为了描述土壤水分异质性的时间动态，我们使用变异系数（CV，%）来量化每个采样日期的土壤水分势的变异性。CV是从Ψsoil的绝对值（|Ψsoil|）计算得出的，以避免在湿润时期平均Ψsoil接近零时出现膨胀。我们通过为一年生和偶发性开花植物分别拟合线性回归模型来研究土壤水分势如何影响Ψpd。在同一采样日期收集的土壤和叶片水分势数据被配对，并在每种繁殖策略内平均了黎明前的值。模型独立拟合，以平均Ψpd作为响应变量，平均Ψsoil作为预测变量，使用broom包获得参数估计和模型拟合统计量。

为了评估2012年生长季节的生长和开花情况，我们在季节开始时标记了每个20个重点植株的五个顶端枝条。这些枝条每两周监测一次，持续六周。在每次评估中，我们测量了茎的长度并记录了花的发育情况。相对生长率（RGR；第1天）的计算公式为：RGR=ln(最终茎长)?ln(初始茎长)t，其中t是两次测量之间的天数。

2.5 统计分析
为了描述土壤水分异质性的时间动态，我们使用变异系数（CV，%）来量化每个采样日期的土壤水分势的变异性。CV是从Ψsoil的绝对值（|Ψsoil|）计算得出的，以避免在湿润时期平均Ψsoil接近零时出现膨胀。我们通过为一年生和偶发性开花植物分别拟合线性回归模型来研究土壤水分势如何影响Ψpd。在同一采样日期收集的土壤和叶片水分势数据被配对，并在每种繁殖策略内平均了黎明前的值。模型独立拟合，以平均Ψpd作为响应变量，平均Ψsoil作为预测变量，使用broom包获得参数估计和模型拟合统计量。

为了评估光合作用如何随植物水分状态变化，以及这种关系在不同开花策略之间是否存在差异，我们拟合了一个线性模型，将平均光合作用与平均黎明前水分势（Ψpd）、开花策略及其交互作用联系起来。交互作用项用于测试不同开花策略之间的光合作用-Ψpd关系是否存在差异。

为了评估2012年生长季节不同开花策略的整体光合作用表现，我们使用lme4包拟合了一个线性混合效应模型，以开花策略作为固定效应，植物身份作为随机截距。使用Satterthwaite近似法进行III型方差分析（ANOVA）来评估固定效应的统计显著性。

我们使用Welch的t检验（不等方差）来测试不同繁殖策略之间的年平均生长和WSI是否存在差异。使用effectsize包（Ben-Shachar等人，2020年）计算标准化效应大小（Cohen’s d）及其95%置信区间。根据Cohen（2013年）的标准，|d| ≈ 0.2表示小效应，≈ 0.5表示中等效应，≥ 0.8表示大效应。

为了评估累积水分胁迫如何影响所有植物的开花概率，我们使用二项误差分布和logit链接函数拟合了逻辑回归模型。通过比较完整模型和仅包含截距的模型来评估WSI的效应。通过Hosmer–Lemeshow检验和检查残差偏差与自由度的比率来评估模型拟合度，以评估过度离散情况，使用ResourceSelection包实现。

为了评估WSI对参数选择的鲁棒性，我们使用不同的Ψpdmax参考值（一个固定的-0.10 MPa阈值和观察到的Ψpd值的最高5%的平均值）重新计算了WSI，并在精确的日计数和固定的14天间隔下进行了比较，然后比较了所有参数化下的统计推断（见补充材料）。最后，我们拟合了一个简单的线性回归模型，以研究相对生长率（RGR）如何随累积水分胁迫（WSI）变化。

所有分析都在R（R Core Team，2025）中完成。使用适合每种模型类型的残差诊断方法评估模型假设。对于线性模型，使用performance包（Lüdecke等人，2021年）进行假设评估。对于混合效应和二项模型，使用DHARMa实现基于模拟的残差诊断，并在相关情况下评估过度离散情况。诊断测试的结果在补充材料中提供。

由于现场设备的间歇性故障，有三个月（2012年12月、2013年8月和2013年9月）没有完整可靠的测量数据。为了保持数据集的一致性，这些月份的观测数据被排除在所有分析之外。

3 结果
土壤水分势表现出明显的时间变化，同一日期内的广泛分布表明采样日期之间存在持续的空间异质性（图1）。2012年，相对空间异质性在生长季节（10月中旬至11月底）达到峰值，此时平均变异系数较高（平均CV = 81%），而之前的几个月平均变异系数为40%。相比之下，随后的夏季干旱期（2013年1月至3月）虽然土壤水分势的绝对范围更广，但相对变异性较低（平均CV = 64%）。2013年剩余时间（4月至11月），空间异质性仍然很高，非生长季节和生长季节早期的相对变异性也较高。

图1 土壤水分势的空间变异性的时间动态。每个水平脊代表在给定日期的16个空间分布采样点测量的土壤水分势（Ψsoil）的核密度分布。单个点显示每个采样点的Ψsoil值，代表每个采样日期内的空间变异。较深的脊表示在每个生长季节进行的测量。垂直虚线表示Ψsoil = 0 MPa。每个脊右侧的百分比值表示该采样日期的|Ψsoil|的变异系数（%）。

黎明前的叶片水分势在两种开花策略中都紧密反映了Ψsoil（图2）。当按每种策略的采样日期平均（n = 8个日期）时，平均Ψpd随着Ψsoil的降低而线性下降。在观察到的土壤水分势范围内，Ψsoil解释了偶发性开花个体黎明前值的78%的变异（β = 0.127 ± 0.025；调整后的R2 = 0.78；F1, 6 = 25.3，p = 0.002）和一年生开花个体的84%的变异（β = 0.128 ± 0.021；调整后的R2 = 0.84；F1, 6 = 38.9，p< 0.001）。

图2 M. coquimbensis个体中30厘米深度的平均土壤水分势（Ψsoil）与平均黎明前叶片水分势（Ψpd）之间的关系。点代表每种开花策略的采样日期平均值（n = 8个日期）。阴影带表示95%置信区间。

光合作用在两种开花策略中都显著随着Ψpd的增加而增加（图3A）。Ψpd和开花策略之间的交互作用不显著，表明一年生和偶发性开花植物对Ψpd的敏感性相似。尽管对植物水分状态的响应相同，但总体光合作用表现存在差异。一年生开花植物的光合作用速率显著高于偶发性开花个体（III型方差分析；F1, 78 = 36.5，p< 0.001），平均速率分别为9.86和6.07 μmol m?2 s?1（图3B）。在混合效应模型中，随机截距的方差接近零，表明植物间的变异相对于植物内的时间变异很小。

图3 Myrcianthes coquimbensis的光合作用对植物水分状态和开花策略的响应。（A）平均净光合速率（Anet）与平均黎明前叶片水分势（Ψpd）之间的关系。点代表偶发性开花和一年生开花个体的采样日期平均值（n = 8个日期）。阴影带表示95%置信区间。

年平均生长趋势在两种开花策略之间有所不同，尽管差异不具有统计学意义（t = –1.8，df = 18，p = 0.09；图4A）。偶发性开花植物平均每年生长13.8毫米，而一年生开花个体平均每年生长21.9毫米。效应大小为中等（Cohen’s d = 0.80），表明偶发性开花植物有生物学意义上的但非显著的生长趋势较低（图4B）。

图4 一年生和偶发性开花M. coquimbensis植物的生长和水分胁迫差异。（A）年平均生长。（B）标准化效应大小（Cohen’s d），表明偶发性开花个体的生长较低，累积胁迫较高。（C）水分胁迫积分（WSI）。（D）累积水分胁迫（WSI）与相对生长率（RGR）之间的关系。星号表示开花策略之间的显著差异（p< 0.05）。误差条和阴影带表示95%置信区间。

WSI在两种开花策略之间存在显著差异（t = –3.3，df = 18，p = 0.004；图4C）。偶发性开花个体经历的WSI更负（–118.6 MPa），而一年生开花个体为–74.5 MPa。效应大小较大（Cohen’s d = 1.48；图4C），表明偶发性开花植物在生长季节面临更大的水分亏缺。RGR（第1天）与WSI呈正相关（β = 0.00013 ± 0.00004；t = 3.19，p = 0.005；图4D），WSI解释了37.5%的生长变异（调整后的R2 = 0.34）。

随着生长季节WSI变得不那么负，开花概率增加（β = 0.050，p = 0.027；图5）。具体来说，WSI每增加一个单位，开花概率大约增加5%（OR = 1.05；95% CI: 1.02–1.12），表明经历较低累积水分胁迫的个体更有可能开始开花。此外，当WSI值大于-90时，开花概率超过50%。

图5 Water Stress Integral（WSI）与M. coquimbensis开花概率之间的关系。拟合的逻辑回归曲线（黑线）及其95%置信区间（灰色阴影）显示，随着WSI变得不那么负，开花概率增加。直方图显示了所有采样个体的WSI值分布，而彩色点代表表现出偶发性（紫色）和一年生（绿色）开花的植物。

4 讨论
在全球干旱地区，气候变化预计将加剧干旱并增加干旱的频率（Trenberth等人，2014；Schlaepfer等人，2017）。在局部尺度上，这些更广泛的气候趋势通常表现为土壤水分可用性的空间和时间异质性，这对植物的生理表现、生长和繁殖有重要影响。在这里，我们测试了土壤水分可用性的细尺度变化会在个体之间产生持续的累积水分胁迫差异的假设，这反过来又影响了单个种群内的生理表现、生长和开花结果。正如预测的那样，个体在生长季节经历的累积水分胁迫存在差异。经历较低累积水分胁迫的植物保持了较高的植物水分状态和光合作用速率，表现出更高的相对生长率和更大的营养生长，并在随后的季节有更高的开花概率。相比之下，偶发性开花个体积累了更高的水分胁迫，表现出较低的生理表现和生长。这些发现表明，这种种群内的水分限制并不是均匀体验的，而是通过细尺度的土壤异质性过滤的。

我们的发现表明，这种干旱生态系统中的土壤水分可用性具有明显的空间异质性。这种异质性是干旱环境中生态系统动态的一个公认驱动因素（Maestre等人，2003；Wu等人，2014），也是我们系统的一个显著特征。即使在生长季节，Ψsoil的相对空间变异性也一直很高。相比之下，极端干旱时期表现出更广的Ψsoil绝对范围，但相对变异性较低。高空间异质性的土壤湿度是干旱和半干旱系统的典型特征，其中偶发性降雨、微位效应和土壤物理异质性导致水分分布高度不均匀（Reynolds等人，2004）。随着时间的累积，反复暴露于这种空间异质性的土壤湿度条件可能会导致个体之间的WSI值出现差异。

土壤资源的空间异质性可以强烈影响单个植物的生长和生物量分配，特别是在资源有限的环境中（Hutchings等人，2003；Liu等人，2021）。植物对异质资源分布的响应取决于资源斑块性与个体根系觅食规模之间的空间对应关系（Hutchings等人，2003）。从两个挖掘的M. coquimbensis个体进行的定性现场观察表明，该物种具有双型根系，上层50厘米的土壤中有发育良好的侧根，而更细的根延伸到更深的土层。由于该物种濒临灭绝，破坏性采样受到严格限制，因此在这里分析的焦点个体中没有系统地量化或测量根系特征。如果这种结构具有代表性，那么它将使个体能够利用浅层、随时间变化的水资源，同时也能获取深层更稳定的水分。然而，当土壤湿度分布更细密、更短暂或相对于根系结构呈垂直分层时，空间异质性不太可能转化为植物反应的均匀性。相反，个体在获取可用水分的能力上可能存在差异，从而导致植物水分状况和累积水分胁迫随时间的不同。在这些条件下，土壤湿度可能会产生持续的个体间差异，实际上起到了生态过滤的作用。与此解释一致的是，Tokumoto等人（2014年）的研究表明，土壤水分储存和补给的小尺度变化会导致相邻树木之间的Ψpd（水分势）存在持久性差异，这反映了尽管气候条件相同，但植物获取水分的能力并不均等。

Ψsoil（土壤水分势）的变化解释了Ψpd变化的很大一部分，无论是偶发性开花（78%）还是年度开花（84%）的个体，这表明在每种策略中土壤和植物水分状况之间存在紧密的时间耦合。黎明前的水分状况反过来又限制了光合作用性能，尽管这种限制的程度在两种开花策略之间有所不同。随着Ψpd的降低，光合作用下降得更为明显（相关系数R2 = 0.49），表明碳同化对短期水分限制更为敏感，这可能是通过气孔调节实现的（Flexas和Medrano，2002年）。相比之下，年度开花个体的光合作用对Ψpd的依赖性较弱（相关系数R2 = 0.34），在观察到的水分势范围内保持了较高的同化速率，这体现在较高的平均光合作用速率和Anet–Ψpd关系的较高截距上。这种模式表明，个体不仅在碳获取对增加的水分胁迫的敏感性上存在差异，而且在基础的气体交换能力上也存在差异，因此即使在相似的植物水分状况下，一些植物也能保持较高的光合作用速率。这些差异可能反映了个体在气孔调节、水分传输功能或光合作用能力上的差异，而不仅仅是水分可用性的差异（Gilbert等人，2011年）。这种变异性与证据一致，即气孔对水分势下降的反应是一个连续体，并且与控制植物内部水分传输的水力特性密切相关（Klein，2014年）。在种群内部，尽管植物水分状况普遍下降，但光合作用和气孔导度的差异仍然存在，这突显了个体对水分限制的生理反应存在显著差异（Aranda等人，2018年）。此外，Sánchez-Gómez和Aranda（2024年）的研究表明，种群内部气孔敏感性的变化可以在很大程度上与抗旱性或干旱后的恢复能力分离，强调干旱表现是由多种生理特性的整合决定的，而不仅仅是气孔调节的结果。这些发现共同表明，尽管两种开花策略的光合作用都受到水分限制，但偶发性开花个体的光合作用随Ψpd的下降更为明显，而年度开花植物在观察到的水分状况范围内保持了较高的碳同化速率。

生长季节期间经历的累积水分胁迫在两种开花策略之间存在差异，并且与生长表现的变化密切相关。偶发性开花个体积累了更高的（即更负的）WSI（水分势指数），相对生长速率较低，年生长量也略有减少，表明持续的水分限制对碳积累和生物量生产构成了限制（Reynolds等人，2004年；McDowell等人，2008年；Sun等人，2020年）。其他木本物种也报告了类似的模式。例如，在年轻的道格拉斯冷杉林中，较高的WSI与茎生长和生产力的降低密切相关，反映了反复出现的中等程度水分不足的累积影响，而不仅仅是孤立的干旱事件（Gonzalez-Benecke和Dinger，2018年）。同样，在智利中部的桉树种植园中，尽管在生长季节的部分时间里仍保持光合作用活性，但经历较高累积水分胁迫的个体或基因型表现出较低的生长速率（de Oliveira等人，2022年）。值得注意的是，这些生长减少与累积水分胁迫有关，尽管黎明前的水分势差异相对较小，这与生长反应整合了长时间的水分胁迫而不是仅对瞬时植物水分状况作出反应的观点一致。生长季节期间的累积水分胁迫是M. coquimbensis开花概率的强预测因子，年度开花个体在生长季节期间的WSI值低于偶发性开花植物。WSI与开花概率之间的S形关系表明，在较窄的累积水分胁迫范围内（大约-110到-90 MPa），开花概率发生了从低到高的急剧转变，这与生长季节期间对干旱暴露的阈值型反应一致。在这个种群中，当WSI值大于大约-94 MPa时，开花概率超过了50%；这个转折点可能代表了一个种群水平的阈值，超过这个阈值后，累积胁迫可能会限制开花所需的生理和发育过程。这种非线性反应表明，多年生灌木的繁殖可能取决于在生长季节期间达到最低资源阈值，而不是对水分可用性的增量变化做出比例响应。

长期的水分限制已知会降低气孔导度和净碳同化，从而限制可用于生长的同化物（Chaves等人，2002年）。当这种限制在整个生长季节持续存在时，预计碳积累的减少将限制当前季节的枝条伸长（Muller等人，2011年）。在像M. coquimbensis这样的无限生长物种中，开花取决于当前季节枝条的生产和伸长，这意味着营养生长在将水分胁迫与繁殖输出联系起来方面起着核心作用。在高累积水分胁迫下，预计枝条伸长的减少将限制开花节点的数量，从而降低开花概率（Guédon等人，2001年；Bowers，2006年）。在其他多年生物种中也报告了类似的模式，其中不充分的枝条发育可能会阻止开花，即使其他条件有利（Sola和Ehrlen，2007年；Capelli等人，2016年）。在个体层面减少的开花可能会在小规模和空间受限的种群中产生人口学后果。在M. coquimbensis的分布范围内，大约35%的成年个体在研究期间及之后至少四年没有开花（未发表的数据），有效地减少了繁殖植物的数量。大量不开花的个体可能会增加繁殖植物之间的空间和时间隔离，特别是在种群规模小、地理范围有限且处于濒危状态的物种中，这可能会加剧遗传和人口学风险（Hoban等人，2020年）。

随着气候变化导致干旱加剧，理解干旱生态系统越来越需要将植物生理过程与种群动态联系起来（Salazar等人，2024年）。我们的研究表明，种群内植物并不均匀地经历水分限制，而是通过细尺度的土壤异质性和植物生理反应进行过滤，从而产生持续的个体间累积水分胁迫差异。通过整合整个生长季节的短期生理反应，累积水分胁迫为研究小尺度环境变化如何转化为个体间不同的生长轨迹和开花概率提供了一个有用的框架。生长和繁殖对累积水分胁迫的不同反应表明，生理表现可能影响干旱植物种群的人口学过程。这些发现共同表明，考虑个体层面的生理变异对于理解干旱条件下植物种群的结构和持续性可能非常重要。