捕食风险强度对抗捕食者反应的收益与成本之间权衡的影响

《Journal of Experimental Marine Biology and Ecology》：Effects of predation risk intensity on the trade-off between benefit and cost of anti-predator responses

研究基于海洋麦穗鱼-轮虫系统，分析不同捕食风险强度下轮虫抗捕食性状的成本效益权衡及其生态后果。结果表明风险强度显著影响轮虫体型、摄食率和生理代谢，导致捕食者功能响应无显著变化但被捕食风险增加，繁殖力下降是生态后果的关键驱动因素。

　　

陈伟黄|郝雅|林晓峰|李继秋

教育部沿海与湿地生态系统重点实验室，福建师范大学环境与生态学院沿海生态与环境研究重点实验室，中国厦门361102

摘要

估计捕食风险的生态后果对于解读捕食者-猎物互动的动态至关重要。然而，捕食风险强度在调节这些生态后果中的作用仍不明确。为了缩小这一差距，我们采用了海洋米鱼（捕食者）-轮虫（猎物）系统作为模型，来研究抗捕食反应的利弊之间的权衡。猎物暴露在逐渐增加的捕食风险中，我们测量了它们的抗捕食特征，包括体型、过滤率、摄食率、生理和生化参数、生活史特征以及捕食者的功能反应。风险引起的特征变化的净效应，如捕食者的功能反应所反映的，并没有统计学上的显著性。然而，随着风险强度的增加，捕食者接触猎物的机会显著增加。猎物特征的变化导致了权衡，改变了它们对捕食的敏感性。与猎物能量维持和生存相关的成本也随着风险强度的增加而增加，最终导致繁殖力下降（例如净繁殖率）。我们的研究结果表明，繁殖力下降是捕食风险生态后果的关键因素。此外，与抗捕食特征（如体型）相关的成本-效益权衡受到捕食风险强度的调节：风险增加会导致猎物体型缩小，从而降低捕食者的觅食效率，但同时能量分配的变化又降低了猎物的爆发能力，从而增加了猎物对捕食的脆弱性。需要长期研究来进一步阐明捕食风险如何影响后代的质量。

引言

捕食者-猎物互动是自然生态系统中的关键相互作用方式。这些互动已被证明显著影响种群动态、群落结构，甚至生态系统功能（Atkins等人，2019；Sabal等人，2021；Ashton等人，2022）。非消耗效应（NCE）在最近的生态研究中受到重视，重点关注其后果和潜在机制（Jermacz等人，2020；McGhee等人，2020；Wen和Ueno，2021）。捕食风险已知会直接影响猎物特征，如行为、形态、生活史和生理，通常导致生长率、存活率和繁殖率的下降（Sheriff等人，2020；Jermacz等人，2020；Wen和Ueno，2021）。最终，NCE可能导致种群规模的可测量下降（Bhattacharya等人，2023）。许多研究探讨了捕食风险引起的抗捕食特征及其对猎物适应度的影响，强调了NCE改变猎物种群规模的潜力（Sheriff等人，2020）。因此，这些研究为NCE背后的机制提供了宝贵的信息（Jermacz等人，2020；McGhee等人，2020）。尽管如此，很少有研究直接量化捕食风险对猎物种群规模的影响，关于NCE在这些变化中的作用的发现也各不相同（Sheriff等人，2020）。因此，这一知识空白阻碍了对捕食风险如何影响猎物种群规模的准确评估，限制了生态理论的实际应用。例如，缺乏NCE评估往往迫使野生动物管理者仅关注消耗效应（例如直接捕食），忽视了NCE的更广泛的生态后果（Creel和Christianson，2008；Olin等人，2024）。值得注意的是，猎物因捕食风险而产生的抗捕食特征会带来成本（Hulthén等人，2017），但这些特征也可以提供好处，例如降低被捕食的概率。因此，NCE的生态后果可以理解为与抗捕食反应相关的利弊之间的权衡（Wen和Ueno，2021）。考虑到这些因素，研究多个生物层面（而不仅仅是种群层面）的利弊权衡及其与特定特征的联系，为评估NCE的生态后果提供了全面的方法。

评估NCE生态后果的主要差异在于当前评估协议的局限性。捕食风险通过一系列事件影响猎物种群规模，从感知捕食风险开始，最终采取对策（Sheriff等人，2020）。实验限制往往使研究人员优先考虑短期、易于测量的事件，主要关注单一代内的猎物成本。很少进行包括生活史特征和后代结果在内的长期研究（Bhattacharya等人，2023），例如生活史表中的人口参数。这种关于亲代繁殖成功和后代种群规模的数据缺乏在评估NCE的生态后果时引入了偏差。此外，在一些野外研究中，猎物种群规模的变化通常归因于自下而上的控制机制，如食物可用性（Creel和Christianson，2008）。在这种情况下，在没有食物可用性等混杂因素的情况下研究猎物生活史特征，有助于挑战或完善这些观点。此外，风险引起的特征变化的净效应，包括成本和收益，通常通过比较具有和不具有此类特征变化的种群之间的捕食者消耗率（例如功能反应参数）来评估。然而，这些特征变化的好处经常被忽视或在消耗效应中仅粗略考虑（Sheriff等人，2020）。因此，区分猎物抗捕食反应的成本和收益可能是准确评估捕食风险生态后果的有效方法。

评估捕食风险生态后果的一个关键任务是建立捕食风险与抗捕食反应之间的联系（Nordberg和Schwarzkopf，2019）。然而，这一过程因捕食风险机制的复杂性而变得复杂。在自然条件下，捕食在空间和时间上都是变化的（Roslin等人，2017；Taylor等人，2023），导致风险机制多样化，其特征包括频率、持续时间和捕食者种群规模等因素。许多研究探讨了捕食风险的各种属性如何影响抗捕食行为，并提出了相关假设和模型（Ferrari等人，2009）。尽管观察到了捕食风险的影响，但实证研究对这些假设和模型的支持并不一致（Sheriff等人，2020）。在某些情况下，这些假设挑战了传统的生态理论。例如，捕食风险分配假设认为，捕食风险的波动基于风险水平和捕食者存在的时间影响猎物的警觉性和觅食强度（Lima和Bednekoff，1999）。根据风险分配模型，高风险环境中的猎物预计表现出较低的警觉性和较高的觅食强度（Ferrari等人，2009）。这与传统的行为生态学观点相反，后者认为较高的捕食风险与活动减少和警觉性增加相关（Ferrari等人，2009）。这表明捕食风险强度是塑造抗捕食反应的关键因素。然而，先前的研究通常依赖于简化的实验设计来衡量风险强度，并主要关注行为特征。这些限制阻碍了对捕食风险生态后果及其潜在机制的全面理解。因此，将分析扩展到包括多个生物层面的特征，并结合对捕食风险强度的精确量化，对于推进这一研究领域至关重要。基于这一研究背景，我们提出了一个关键问题：在不同捕食风险强度下，成本-效益权衡如何变化？我们假设捕食风险强度显著调节猎物的抗捕食特征变化，由此产生的成本-效益权衡最终决定了捕食风险的生态后果。

为了验证这一假设，我们采用了海洋米鱼-轮虫系统作为捕食者-猎物相互作用的模型，这种模型非常适合此类研究。海洋米鱼和轮虫被广泛认为是海洋和河口生态学及生态毒理学研究中的模式生物。它们的小体型、短世代时间以及在实验室环境中易于维护和繁殖的特点使它们成为实验研究的理想选择（Wang等人，2019；Feng等人，2021）。此外，轮虫在海洋幼体孵化场中作为重要活饵料，因其高营养价值和广泛可用性而受到重视（Wang等人，2019）。特别是，海洋米鱼-轮虫系统在生态毒理学中作为研究捕食者-猎物相互作用的模型表现出色（Li等人，2024）。我们的研究包括四个处理组，代表不同的捕食风险水平，通过改变水产系统中的海洋米鱼数量来控制：对照组（无捕食者）、低风险（每升2条鱼）、中等风险（每升5条鱼）和高风险（每升10条鱼）。在将轮虫（猎物）暴露于不同水平的捕食风险后，我们测量了各种特征，包括体型、摄食率、摄入率、抗氧化剂和代谢酶活性、生命表人口统计以及海洋米鱼捕食者的功能反应。具体来说，本研究旨在解决两个关键问题：（1）随着捕食风险强度的增加，猎物的特征（如体型、摄食率、摄食率和酶活性）如何变化？（2）捕食风险强度如何调节捕食者功能反应和猎物生命表人口统计方面的成本-效益权衡？据我们所知，很少有研究在多个生物层面评估捕食风险的生态后果，特别是在种群层面（Sheriff等人，2020）。不同强度的捕食风险对生态结果的影响仍然很大程度上未被探索，捕食风险如何影响水生生态系统的机制也了解不足。本研究的发现将有助于填补这些关键的知识空白。

部分摘录

生物和实验系统

本研究中使用的实验生物是海洋米鱼（Oryzias melastigma）作为捕食者，轮虫（Brachionus plicatilis）作为猎物，以及藻类（Chlorella vulgaris）作为猎物食物。所有生物均来自中国厦门大学海洋环境科学重点实验室。根据Guillard和Ryther（1962）的方法，我们培养了藻类。轮虫克隆在实验室条件下培养了大约三年，使用的是充氧自来水。

对米鱼捕食轮虫功能参数的影响：摄入率

摄入率随着猎物丰度的增加而呈现矩形双曲线模式，预测值在猎物密度增加时趋于渐近线（图2A、B、C和D）。各处理组之间没有显著差异（P > 0.05；图2E）。同样，最大摄入率（I_max）在各处理组之间也没有显著差异（图2F；P > 0.05）。相反，半饱和常数（k）随着捕食风险强度的增加而显著增加，k

讨论

理解捕食风险的后果及其驱动机制是生态研究的基本焦点。然而，在种群层面量化这些后果仍然是一个挑战。解决这一挑战的实用方法涉及评估不同生物层面上的利弊权衡，这些权衡与生物特征密切相关。尽管其重要性，捕食风险强度在塑造生态

结论

本研究强调了抗捕食特征反应的利弊之间的权衡，重点关注不同的捕食风险强度。研究结果提供了评估捕食风险生态后果的方法论见解，并揭示了在水生生态系统中驱动这些效应的机制。结果表明，不同强度的捕食风险会在多个生物层面上引发不同的抗捕食特征反应，包括体型

CRediT作者贡献声明

陈伟黄：撰写——原始草稿、可视化、软件、方法论、调查、正式分析、数据管理。郝雅：方法论、调查。林晓峰：撰写——审阅与编辑、监督、项目管理、概念化。李继秋：撰写——审阅与编辑、撰写——原始草稿、监督、项目管理、资金获取、概念化。

利益冲突声明

作者声明没有利益冲突。所有作者同意发表该手稿。

致谢

本工作得到了国家自然科学基金（项目编号：31971519, 42176145）的支持，部分得到了国家重点研发计划（编号：2024YFF1306802）的支持。