由于气候变化，土壤节肢动物的遗存群落面临消失的风险，对其特征进行描述

《European Journal of Soil Biology》：Characterizing snow relict assemblages of soil arthropods at risk of disappearing due to climate change

　　克里斯托弗·安德鲁斯 | 埃利·格罗纳 | 索菲亚·加莱亚诺 | 毛尔·蒂科奇斯基 | 简·迪克
英国生态与水文学中心，布什庄园，彭尼库克，EH26 0QB，英国

**摘要**
气候变化正在减少山区地区的积雪覆盖范围和持续时间，威胁着依赖积雪的生态系统，然而土壤节肢动物如何应对山区积雪制度的变化仍不清楚。本研究调查了苏格兰凯恩戈姆国家公园约950米海拔处晚形成积雪床生境及其相邻高山荒地中的土壤节肢动物和植被群落。通过设置成对的样带，我们比较了不同生境中的植物和土壤节肢动物群落以及个体的功能适应性。正如预期的那样，积雪床具有更高的土壤湿度、更少的冻融循环，并且以禾本科植物为主导的植被类型与邻近的山坡不同。尽管总体节肢动物群落组成在生境间没有显著差异，但螨虫（Acari）和弹尾目（Collembola）以及某些功能群的丰度在邻近的山坡上更高，而螨虫的数量与土壤湿度呈负相关。这些发现表明，环境过滤在微观生态尺度上塑造了节肢动物群落。随着积雪床生境因气候变化而减少，基于特征的监测对于检测土壤生物多样性和生态系统功能的微妙变化可能至关重要。

**1. 引言**
气候变化可能对自然系统产生许多影响，尤其是对温带和山区生态系统的积雪覆盖范围和持续时间。近年来，山区地区的积雪覆盖范围和持续时间普遍减少[1,2]，这对依赖冬季积雪的敏感高地物种和生态系统构成了直接压力。因此，了解积雪减少对关键动物群的可能影响对于理解这些生态系统未来的变化至关重要。

在山区，积雪斑块主要是在冬季由于地形和风的相互作用而形成的[3,4]。近年来，苏格兰凯恩戈姆地区的半永久性积雪斑块完全融化的情况有所增加[5,6]，过去四年（2022-2025年）每年都没有积雪残留。在2022年之前，过去180年中仅有六次全国性的积雪完全融化事件。研究还发现，1969年至2005年间，凯恩戈姆山脉的积雪覆盖范围和持续时间也有所减少[7]。在未来气候变化情景下，这种事件可能会更加频繁[7,8]，苏格兰中高海拔（600-900米）地区的积雪面临显著风险[9]，尽管在这种环境中可能存在局部和零星的变化[10,11]。

由于地形陡峭和生物非生物条件的微小差异[14]，山区生境具有相对较高的生物多样性[12,13]。晚形成的积雪在定义这些生境的地上和地下生态过程中起着关键作用。对于植物来说，它缩短了生长季节，有利于专性高山物种的发展[15,16,17]；而在冬季，积雪层可以防止空气冻结[18]，保护下层植物[19,20]并形成更温暖的土壤微气候[21,22]。在地下，积雪覆盖可以防止冻融循环对微生物群落造成压力，从而导致土壤养分动态的重大变化[23,24,25]，同时积雪覆盖的持续时间对植物凋落物分解的时间和速率也有重要影响[26]。

土壤节肢动物在分解[27,28]、养分矿化[29,30]和微生物调节[27,30]中起着核心作用，从而支撑着初级生产力较低、养分循环受限的高山生态系统。由于它们对微气候条件[13,31,32,33,34,35]和土壤湿度[36]高度敏感，并且表现出对土壤生活的独特形态和生态适应[37]，它们的群落结构受到环境过滤的强烈影响。特别是与垂直生境利用、耐旱性和土壤特化程度相关的功能特征可能会对积雪覆盖持续时间的变化以及随之而来的土壤温度和湿度变化做出可预测的反应。因此，基于特征的框架提供了一种机制性视角，可以评估由环境驱动的土壤群落重组，特别是在微气候变化改变土壤条件的情况下。

目前只有少数研究探讨了高山环境中地上和地下节肢动物群落对积雪减少的反应。Hiramatsu和Usio[31]认为，一些高山步甲已经适应了高山环境中多变的微气候条件，调整了它们的活动模式。研究表明，蜘蛛[13,32]和弹尾目[35]群落至少部分地对积雪覆盖和融化有反应，而一项在欧洲阿尔卑斯山的研究[34]发现积雪融化与土壤微小（弹尾目或花螨）和大型（蜘蛛、甲虫）节肢动物的密度之间没有相关性，相反，他们认为微小节肢动物群落主要受土壤孔隙度和有机质含量的影响。在高山环境中进行的雪操纵实验发现，不同物种对提前融雪的反应各不相同[33]，而Leing?rtner等人[32]发现提前融雪增加了捕食性和寄生性物种的丰度，而草食性物种则较少。在北极环境中，节肢动物对积雪覆盖和持续时间非常敏感[38,39]，积雪深度和冬季气温调节着土壤节肢动物群落[40]。然而，许多物种和群体已经进化出极强的耐寒性（例如在北极[41]），这可能与海洋性高山物种不同。总体而言，这些研究表明，对积雪制度变化的反应可能高度依赖于具体环境，不同分类群和功能群之间存在差异。这种变异性突显了需要综合方法将群落组成与生态意义上的特征变化联系起来的必要性。

在本文中，我们探讨了英国苏格兰凯恩戈姆山脉约950米海拔处晚形成积雪床生境及其相邻区域内的地上和地下节肢动物群落。尽管该地点长期监测积雪覆盖情况，但关于相关土壤动物群落如何响应积雪持续时间的变化知之甚少。利用来自长期生态监测站点的新数据和历史数据，我们测试了以下假设：延长的积雪覆盖通过改变生境条件来影响植物和土壤节肢动物群落的结构。具体来说，我们假设（H1）延长的积雪覆盖通过偏好积雪床专性物种来塑造植物群落，从而导致积雪床与相邻高山荒地之间的组成差异。由于植被影响凋落物输入、土壤有机质和土壤微气候，我们进一步假设（H2）这些差异将反映在土壤节肢动物的丰度、多样性和功能组成上。这些假设共同表明，积雪覆盖时间的减少可能会削弱特定生境的环境过滤作用，从而影响未来气候情景下的土壤生物多样性和生态系统功能。

**2. 方法**
**2.1. 地点**
本研究在苏格兰凯恩戈姆国家公园Allt a’Mharcaidh流域的英国环境变化网络（ECN）长期生态与环境研究站点（Cairngorms LTER）进行（图1；https://deims.org/5a04fee1-42aa-47e9-abfc-043a3eda12ac）。该站点海拔范围从325米到1111米，包括从成熟林地到高海拔地区以苔藓植物为主的高山荒地等多种生境。虽然整个苏格兰具有温带海洋性气候，但凯恩戈姆的高原地区经历了更为严酷的北极-高山（亚北极）气候，这在英国是独特的。研究站点的7月（夏季）平均温度为9.4°C，1月（冬季）平均温度为-1.4°C。年降水量超过943毫米。这里的土壤是形成于花岗岩母岩上的高山灰化土，表层酸性较强、养分贫乏但富含有机质。

**2.2. 采样方法**
选择凯恩戈姆Mor山西北坡一个在空间和植物组成上具有明显差异的积雪床区域进行研究，海拔在940至970米之间（图1c）。选择了五个成对的积雪床及其相邻山坡生境样带，这些样带在朝向、坡度、海拔和冬季积雪覆盖持续时间方面大致相似。所有积雪床距离中心点不超过75米，尽管大小不同，但每个样带都与邻近样带物理上有所区别。在每个积雪床的边界处设置了一个10米长的样带，向积雪床和相邻山坡生境延伸5米，样带的末端作为采样点。土壤采样于2023年8月进行，大约在积雪完全融化后10周，此时土壤已完全解冻且可进入。

在之前的采样活动中，使用1平方米的样方（划分为100个10×10厘米的单元格）记录了每个采样点的植被情况，记录了每个单元格中所有维管植物的存在情况以及每个物种在1平方米范围内的表面覆盖百分比。2023年再次检查样带时发现植被群落几乎没有变化，因此没有重新进行调查。

在每个采样点，使用直径50毫米的取芯器采集了两根150毫米长的土壤芯（间隔2米，共20根）。提取的土壤芯在运输前被封盖，然后在同一天分为两个深度段（0-75毫米和75-150毫米），并在5°C下密封保存过夜。使用手持式theta探针在挖掘土壤芯后立即测量土壤湿度。

从40个土壤样本中提取节肢动物，使用Berlese–Tullgren漏斗提取七天，样本直接收集到70%乙醇中。所有分类单元都被鉴定到目级，除了螨虫（Acari）被鉴定到亚纲。根据Parisi的QBS-ar协议[37]为每个高级分类单元分配了生态形态指数（EMI）值。对于每个高级分类单元，我们确定了表现出最高程度土壤适应性的形态类型并相应地分配了EMI分数。在QBS-ar系统中，euedaphic形态（EMI = 20）代表最适应土壤的形态类型，其特征是缺乏色素、没有叉状结构（furca）以及附肢短或退化。hemiedaphic形态表现出部分适应性，而epedaphic形态保留色素和发育良好的附肢，因此获得较低的EMI分数。

由于弹尾目包含多个土壤适应程度的形态类型，我们根据QBS-ar EMI评分方案中定义的基于特征的标准区分了完全euedaphic和略微euedaphic形态。根据该指数，略微euedaphic的弹尾目（EMI = 10）体型非常小，缺乏色素，叉状结构退化；而完全euedaphic的弹尾目（EMI = 20）则完全缺乏色素、叉状结构，附肢短或退化。对于每个土壤样本，我们计算了每个节肢动物群的丰度、所有节肢动物的总丰度、多样性（样本中存在的功能群数量）和土壤质量。

使用GeoPrescision M-log 5W记录仪在10厘米深度处监测土壤温度，记录频率为每小时一次。记录仪于2014年安装，并通过433MHz无线电下载数据，以防止进一步破坏土壤。

**2.3. 分析方法**
所有统计分析均在R[42]中进行。土壤节肢动物计数使用负二项式GLM进行分析，以解释计数数据的过度离散性，其中生态形态组（EMI）、生境和土壤深度作为固定效应。最初测试了交互作用项（似然比χ2和Wald检验），但由于某些组合中的数据稀疏，一些交互作用估计值不显著（p > 0.10），且并未改善模型拟合（ΔAIC ≈ 2），因此保留了更简单的加法模型以便于解释。II型Wald χ2检验被用来评估模型项的显著性（r包：car，v3.1-3），并使用Tukey调整的成对对比计算了估计的边际均值（r包：emmeans，v1.11.2），以比较每个生境内EMI类别之间的丰度。对于分类单元-EMI功能组，只有至少从两个生境中各收集到一个样本的组被包括在内。没有进行总结分析来理解土壤微节肢动物群落结构，包括分类单元的丰度、均匀度和多样性（Shannon H），使用了社区生态学包‘vegan’（v2.6-6）。在社区分析之前，还包括了土壤湿度作为协变量，以评估其独立的解释能力，通过单因素方差分析（ANOVA）发现土壤湿度受到生境的强烈影响（F (1,18) = 24.22, p = <0.001）。生境解释了土壤湿度方差的57.4%（η2 = 0.574；r包：DescTools，v0.99.60），表明生境类型对土壤湿度条件有显著影响。为了避免多重共线问题，因此仅保留生境作为唯一的协变量。

植被和土壤节肢动物群落的丰度矩阵首先使用Hellinger变换进行了标准化，以减少非常丰富物种的影响，同时保持数据的结构。为了确定植被和节肢动物群落在不同生境之间的独特性，使用了基于Bray-Curtis差异矩阵的排列多元方差分析（PERMANOVA），并通过betadisper和排列检验检查了群落分散的多元同质性。然后使用层次聚类和NMDS双图检查了不同地块之间的差异。为了识别植被分类单元对雪床和相邻山坡生境之间群落差异的个体贡献，进行了SIMPER分析。此外，使用indicspecies包（v1.8.0）中的multipatt函数[43]和IndVal.g统计量（基于组的指示值统计量）以及999次排列，识别了指示物种。

3. 结果
3.1. 雪床环境的特征
从视觉上看，雪床生境与相邻的山坡明显不同。总共记录了12种维管植物，以及苔藓、地衣（包括聚集体）和裸露的岩石和地面（补充表1）。雪床支持更丰富的植物群落，物种丰富度高于相邻的山坡（表1），尽管总体多样性相似。
表1. 苏格兰Cairngorms国家公园两种山地生境（雪床和相邻山坡）的特征。土壤温度（10厘米深度）、积温（基准=0°C）和冻融循环是2014-2021年完整8年期间的年均值，标准差用括号表示（每个生境n=1）。植被变量是平均值（每个生境n=5），而土壤湿度在每个地点重复测量（每个生境n=10）。统计包括ANOVA F和P（显著性<0.05）。

雪床
平均土壤温度°C 3.98 (0.45)
最低土壤温度°C 0.015 (0.04)
最高土壤温度°C 17.13 (1.53)
积温（总和）1416.42 (120.61)
冻融循环 1.62 (3.11)
土壤湿度 m3·m?3 0.79 (0.24)
植被丰富度 12.2 (2.59)
植被Shannon多样性 2.01 (0.23)

雪床的土壤明显比相邻山坡更湿润，湿度水平始终较高。由于积雪的缓冲作用，雪床土壤免受最寒冷冬季温度的影响，因此每年的冻融循环比相邻山坡少80%，后者土壤遭受更低的最低温度和更频繁的冻结事件。尽管雪床土壤在夏季月份的最高温度略高，但总体年平均温度和热量总和（积温）在两个生境之间相似。

非度量多维缩放（NMDS）显示基于生境类型的植物群落有明显的聚类（应力=0.0678，图2a）。植被群的PERMANOVA进一步证实了生境显著影响植被组成（F (1,8) = 7.928, p = 0.007），解释了植物群落组成的49.8%的变异。多元分散检验（PERMDISP）在统计上不显著（F (1,8) = 3.614, p = 0.081），表明生境之间的差异反映了实际的群落组成差异，并验证了PERMANOVA的结果。

3.2. 土壤节肢动物群落
从40个土壤芯样本中总共收集了363个属于8个分类单元（Acari、Collembola、Coleoptera、Diptera、Psocoptera、Thysanoptera、Araneae、Hemiptera）的个体（补充表2）。节肢动物群落指标随土壤深度变化显著，而生境的影响相对较小。相邻山坡的土壤中节肢动物的丰度显著高于雪床（F (1,36) = 9.23, p = 0.004），68.3%的所有个体样本来自相邻山坡的土壤。土壤深度对丰度的影响更大，浅层土壤（收集到89%的所有样本）支持的丰度高于深层土壤（F (1,36) = 70.73, p < 0.001）。分类单元丰富度（F (1,36) = 0.02, p = 0.883；图3c）、Shannon多样性（F (1,36) = 0.06, p = 0.810）和均匀度（F (1,36) = 0.14, p = 0.709）没有显示出生境效应，而丰富度（F (1,36) = 36.99, p < 0.001）和多样性（F (1,36) = 25.59, p < 0.0001）在浅层土壤中显著更高。均匀度也依赖于深度（F (1,21) = 10.29, p = 0.0042），深层土壤显示出比浅层土壤更高的均匀度。尽管这有些反直觉，但随着深度的增加，群落均匀度的提高可能是由于深层土壤中个体数量非常少的结果。

3.3. 分类单元在不同生境间的功能变异性
根据生态形态指数（EMI）对分类单元进行分类，以反映其对土壤的适应性特征。Euedaphic形式占主导（90.9%），而hemiedaphic（5.8%）和epedaphic（3.3%）的分类单元较为罕见。EMI组之间的丰度差异显著（χ2 = 25.76, p < 0.001），土壤深度也有显著影响（χ2 = 6.45, p = 0.011），生境也有轻微影响（χ2 = 3.74, p = 0.053）（图4）。EMI是最好的预测因子，Euedaphic分类单元始终占主导地位，从深层雪床土壤的5.9个个体到相邻山坡浅层土壤的44.8个个体不等。Epedaphic和hemiedaphic分类单元数量较少（<8个个体），彼此之间没有显著差异（p > 0.6），而土壤深度的增加使节肢动物数量减少了60-70%。因此，节肢动物群落主要是Euedaphic的，在浅层土壤和相邻山坡生境中这种优势更加明显。

3.4. 三个生态形态指数（EMI）类别（Epedaphic (Ep)、Hemiedaphic (He) 和 Euedaphic (Eu)）的模型估计土壤节肢动物丰度（±95%置信区间）来自苏格兰Cairngorms国家公园两种对比山地生境（晚期雪床和相邻的北极高山荒地）和两种土壤深度（浅层：0-75毫米；深层：75-150毫米）。估计值来自负二项式广义线性模型（GLM），并调整了所有因素。

对于三个特定功能组，检测到与生境相关的显著丰度差异。高度Euedaphic（EMI 20）的Acari（估计值=?0.972，标准误=0.451，z=?2.16，p=0.031）、略微Euedaphic（EMI 10）的Collembola（估计值=?1.187，标准误=0.501，z=?2.37，p=0.018）和半Euedaphic（EMI 8）的Collembola（估计值=?2.773，标准误=1.110，z=?2.49，p=0.0128）在相邻山坡中的丰度显著高于雪床生境（图5）。

4. 讨论
鉴于土壤节肢动物与特定植物物种[34,44,45]、地面覆盖厚度[46]、温度[46]、土壤湿度[[47], [48], [49]]和氮沉降[46]发展出复杂的关系，与雪床相关的群落可能特别容易受到气候变化的影响，其中温度[50,51]和氮[52]的增加，加上雪盖减少和相关的土壤湿度降低，可能会对植物群落产生严重影响。为了理解环境变化对雪床土壤节肢动物群落可能带来的风险，首先需要了解这些生境及其相关节肢动物群落的差异。

支持H1的结论，我们研究中的雪床支持了独特的植物群落，主要由典型的营养贫瘠、湿润酸性土壤中的禾本科植物组成，如Trichophorum caespitosum和Nardus stricta。这些生境通过冬季积雪免受极端温度和冻融循环的影响，并且比相邻山坡具有更高的土壤湿度。尽管存在这些差异，但与H2相反，总体节肢动物群落组成在生境之间没有显著差异，这一点通过NMDS和PERMANOVA得到证实。这表明土壤动物之间存在强烈的功能趋同性和高流动性，与Seeber等人的研究结果一致[34]，他们在欧洲阿尔卑斯山的雪床梯度上报告了类似的模式。然而，功能组水平的响应揭示了重要的生态差异，强调了基于特征的方法在检测整个群落分析可能忽略的微妙生境驱动模式方面的价值[53]。生境之间的植被结构和土壤湿度制度的差异可能介导了观察到的功能响应。雪床的特点是在以禾本科植物为主的植被下持续高土壤湿度，而相邻山坡则支持结构复杂的苔藓垫，土壤相对较干燥。苔藓植物能够改变近地表微气候条件，并提供分解缓慢的凋落物，从而影响有机物的积累和微生物的代谢过程[[54], [55], [56]]。相比之下，雪床上高且持续的土壤饱和度可能会限制氧气的供应并改变分解动态。这种基质结构、通气性和资源质量的差异为特定生境的植被和水分状况过滤节肢动物功能群提供了合理的机制。完全适应生活在土壤中的土壤生物（尤其是螨类和弹尾目昆虫）在两种生境中都占主导地位，分别占雪床样本的89%和山坡样本的97%，这与其他土壤栖息地中的模式一致[57]。前四种分类单元（螨类、弹尾目昆虫、甲虫目、双翅目昆虫）与澳大利亚高山雪床的观察结果相符[58]。值得注意的是，高度土壤适应性的螨类、轻度土壤适应性的弹尾目昆虫以及半土壤适应性的弹尾目昆虫（适应生活在下层凋落物和上层土壤中）在相邻的山坡土壤中显著更丰富。这些模式可能反映了环境过滤作用，即生境条件选择性地有利于具有特定特征的类群，尤其是在微气候和土壤条件方面，例如较低的土壤湿度[48,59]以及特定的植被组合。随着土壤湿度的增加，螨类的数量减少，这与González-Macé和Scheu[60]的研究结果一致，他们表明过度饱和会导致氧气不足和物理压力。虽然螨类通常喜欢湿润的土壤，但积水条件可能对其有害。此外，已知某些弹尾目昆虫和Oribatid螨类（螨类的一个主要目）具有特定的生境、植物或土壤湿度需求[34,45,61]。对于Racomitrium苔藓-莎草灌丛，Mitchell等人[62]发现Oribatid螨类与弹尾目昆虫和植物群落组成之间存在明显的关系，这可能部分解释了为什么在类似植物群落的相邻山坡上，“苔藓螨类”的数量更多[44,45]，而适应性较低的弹尾目昆虫数量较少。另外，Seeber等人[34]发现土壤孔隙度和土壤有机质是决定高山雪床上节肢动物群落组成的主要因素，但他们总体上认为不同雪床生境中的无脊椎动物群落相似，并且节肢动物的移动性给解释带来了挑战。

土壤深度反映了表层积累的有机物[63]，对节肢动物群落的影响最大，浅层土壤（0–75毫米）支持了近90%的个体数量，并且其丰富度和多样性显著高于深层土壤。这些模式与预期一致，即有机物、通气性和根系相互作用主要集中在地表附近，为土壤动物创造了有利条件[27,64,65]。与生境条件相关的过滤作用可能共同作用：浅层山坡土壤结合了较低的湿度和来自相对较厚的苔藓凋落物层的较高植物输入，从而放大了与雪床相比的丰度差异。这种垂直分层强调了节肢动物对气候变化的响应不仅取决于水平生境的变化，还取决于土壤剖面特征的变化[66,67]。尽管这里采用的形态-功能方法使我们能够检测到具有生态意义的特征变异，但它无法提供可能仅限于长期存在的寒冷适应型或残遗类群的物种水平分辨率。因此，我们无法确定这些微避难所中是否仍然存在专门的寒冷适应型物种，或者随着积雪时间的减少，是否会有更通用的类群逐渐入侵。要检测这种细尺度的组成变化，需要详细的分类学或分子分析，这是未来研究的一个重要方向。土壤湿度被作为重点变量，因为它直接受到积雪时间的影响，并且是土壤节肢动物的关键生理限制因素。尽管不同生境之间的土壤有机质和养分含量也可能存在差异，但本研究中并未直接量化这些因素，它们是未来研究的重要方向。

总之，H1假设得到了明确的支持，雪床与相邻山坡之间的植物群落存在明显差异。相比之下，H2假设仅得到部分支持：虽然整个群落的节肢动物组成在两种生境之间没有显著差异，但功能群模式和特定特征的响应显示出了有意义的生态分化。这些发现表明，尽管广泛的群落身份保持一致，但环境过滤和特定生境的特征在更细的尺度上塑造了节肢动物群落。在考虑土壤群落如何应对未来积雪覆盖减少时，认识到这些功能差异是至关重要的，因为功能特征的变化可能先于可检测到的物种更替，并直接影响分解和养分循环等生态系统过程。基于特征的方法为长期监测提供了一个过程导向的框架，因为功能特征直接与分解、养分矿化和微生境利用等土壤过程相关。尽管物种水平的鉴定可以揭示专门适应型物种的持续存在或更替模式，但基于特征的指标可能更直接地反映环境过滤和生态系统功能。在预计微气候变化会逐渐改变土壤条件的系统中，功能组成的变化可能因此提供早期和具有生态意义的变化指标。

**作者贡献声明：**
Christopher Andrews：撰写——审阅与编辑、撰写——初稿、方法论、调查、正式分析、数据管理、概念化。
Elli Groner：撰写——审阅与编辑、调查、概念化。
Sofia Galeano：调查。
Maor Tikochinsky：调查。
Jan Dick：撰写——审阅与编辑、监督、调查。

**资助声明：**
本研究得到了欧盟“Horizon 2020”研究与创新计划eLTER PLUS（授权号871128）、自然环境研究委员会（授权号NE/Y006208/1，作为NC-UK的一部分）以及NatureScot（授权号NS85373-1）的支持。