借助“昏睡状态”辅助迁徙：定期进入浅度昏睡状态可降低鸣禽在迁徙过程中的休息阶段能量消耗

《Journal of Animal Ecology》：Torpor-assisted migration: Regular use of shallow torpor reduces rest-phase energy expenditure for songbirds during migration

　　摘要

恒温性在鸟类和哺乳动物中独立进化，带来了许多适应性优势，但维持稳定的体温需要消耗大量能量。许多恒温动物进化出了变温策略来应对日常和季节性的寒冷天气以及食物供应的减少。变温现象在哺乳动物中得到了广泛研究，但针对鸟类的相关研究相对较少。对于迁徙的恒温动物来说，变温可能有助于减少体温调节的能量消耗，并在停留期间提高能量补充效率，这种现象被称为“辅助性休眠迁徙”。我们假设迁徙鸟类会利用浅度休眠来降低休息阶段的能量消耗。我们选择了四种鸟类来研究它们在迁徙过程中是否使用浅度休眠：美洲攀雀（Certhia americana）、金冠戴菊鸟（Regulus satrapa）、红冠戴菊鸟（Corthylio calendula）和黄臀莺（Myrtle subspecies）的 coronata 种。我们使用温度敏感的PIT标签测量体温，并通过开放式呼吸测量法测定夜间代谢率。来自三个不同雀科家族（Regulidae、Certhiidae 和 Parulidae）的这四种鸟类在迁徙过程中（环境温度范围为-1至30°C）频繁使用浅度休眠（每种鸟类中有69%–98%）。体型状况是决定是否使用休眠的主要因素：脂肪储备较少的鸟类比脂肪较多的鸟类更深入、更频繁地进入休眠状态，从而实现高达42%的代谢率降低和更多的能量节省。与关于深度休眠的研究不同，环境温度对休眠的频率和深度没有影响。浅度休眠对迁徙的能量代谢有广泛影响，进而影响生存和繁殖能力，并为比较鸟类和哺乳动物的变温策略提供了机会。

1 引言

恒温性在脊椎动物中独立演化了两次，分别出现在鸟类和哺乳动物中（Clarke & P?rtner, 2010; Hulbert & Else, 2000）。恒温性带来了许多适应性优势（Clarke & P?rtner, 2010; Hulbert & Else, 2000），但其能量代价很高，尤其是对于那些由于表面积与体积比较大而容易向环境散失热量的小型恒温动物。为了维持稳定的体温（Tb），小型恒温动物必须增加代谢产热以抵消热量损失（Wooden & Walsberg, 2002）。许多鸟类和哺乳动物采用变温调节策略（有控制的体温和代谢率降低）来应对恒温带来的高能量成本。在温带地区，由于季节性寒冷的环境温度（Ta）和资源供应的减少（Ruf & Geiser, 2015），这种成本尤为显著。许多无法迁徙的恒温动物（例如大多数小型哺乳动物；Webber & McGuire, 2022）会通过每日休眠或冬眠数月来最小化能量消耗并提高适应性（Geiser, 2004）。在深度休眠期间，休息时的代谢率可能降至正常水平的5%以下，体温（Tb）也会降至接近环境温度（Ta）的水平，从而节省超过90%的能量（Geiser, 2004; McGuire et al., 2014）。现在人们已经认识到，每日休眠不仅仅是能量压力的反应，它还具有多种适应性功能（Geiser & Brigham, 2012; Nowack et al., 2017）。例如，休眠可以减缓胎儿发育，避免在不利环境下分娩（Willis et al., 2006），并且在干旱地区，休眠是重要的水分保存机制（Noakes et al., 2022; Ruf & Geiser, 2015）。与描述哺乳动物变温反应的丰富多样的文献相比，鸟类中的变温策略受到的关注较少（但参见Clerc & McGuire, 2021）。蜂鸟利用深度休眠在高海拔地区生存（Wolf et al., 2020），许多夜鹰科鸟类也利用深度休眠实现多种目的（Nowack et al., 2017），但普遍认为鸟类中这种现象较为罕见（McKechnie et al., 2023; McKechnie & Lovegrove, 2002）。尤其是雀形目鸟类，它们占现存鸟类种类的约60%（Raikow, 1986; Schmitt & Edwards, 2022）。尽管尚未在雀形目鸟类中报道过深度休眠，但越来越多的证据表明它们可以使用浅度休眠来节省能量（Benedetti et al., 2014; Maddocks & Geiser, 1997; McKechnie & Lovegrove, 2002; Wojciechowski & Pinshow, 2009）。浅度休眠的特点是体温（Tb）和代谢率的有控制下降（McGuire et al., 2023），与正常体温状态相比可以节省大量能量（Clerc & McGuire, 2021）。例如，银眼鸟（Zosterops lateralis）在夜间将体温降低5.5°C时，代谢率降低了50%（Maddocks & Geiser, 1997）。大约20%的鸟类是迁徙性的（Kirby et al., 2008），在温带地区这一比例超过80%（Torstenson et al., 2024）。迁徙飞行极其耗费能量（Guglielmo, 2010），但理论模型和实证证据表明，鸟类在停留期间消耗的能量是正常情况下的两倍，这主要是由于体温调节成本（Hedenstr?m & Alerstam, 1997; Wikelski et al., 2003）。在较低的环境温度下，更多的能量用于体温调节而非储存为脂肪以供迁徙飞行使用（Cooper, 2000; Guglielmo, 2010, 2018）。为了应对这一挑战，迁徙中的蝙蝠和蜂鸟会定期进入深度休眠，使休息时的能量消耗减少91%（Carpenter & Hixon, 1988; Eberts et al., 2021; McGuire et al., 2014）。这种策略被称为“辅助性休眠迁徙”（McGuire et al., 2014），使迁徙恒温动物能够减少休息阶段的能量消耗，提高能量补充效率，缩短停留时间，并加快整体迁徙速度（McGuire et al., 2023），从而在一年中最危险的时期提高适应性（Sillett & Holmes, 2002）。因此，浅度休眠可能为迁徙中的雀形目鸟类提供一种体温调节策略，以克服停留期间的能量挑战；然而，据我们所知，目前还没有研究评估多种鸟类中浅度休眠的普遍性，也很少有研究探讨迁徙鸟类中的变温策略及其内在和外在驱动因素（但参见Benedetti et al., 2014; Wojciechowski & Pinshow, 2009）。我们的研究目标是评估迁徙雀形目鸟类中变温现象的普遍性，确定内在和外在因素如何影响休眠的使用，并描述停留期间的能量影响。我们假设迁徙鸟类可以通过使用浅度休眠来减轻停留期间体温调节的高能量成本。具体来说，我们预测：（1）雀形目鸟类会利用浅度休眠来降低低温环境下的高能量成本；（2）休眠的频率和深度与环境温度（Ta）和体型状况成反比；（3）使用浅度休眠的鸟类会减少能量消耗；（4）浅度休眠会降低夜间体重损失的速度。

2 材料与方法

2.1 研究物种和野外方法

我们的研究物种包括美洲攀雀（Certhia americana）、金冠戴菊鸟（Regulus satrapa）、黄臀莺的 coronata 种（Setophaga coronata coronata）和红冠戴菊鸟（Corthylio calendula）。选择这四种鸟类是因为我们认为它们可能使用浅度休眠：它们体型较小（表面积与体积比大），迁徙时间在早春/晚秋（环境温度较低），且以昆虫为食（在寒冷天气中猎物数量和可获得性减少；Dunn et al., 2023; Greenberg & Forrest, 2003; Kontopoulos et al., 2025; McGuire et al., 2023; Vercher et al., 2023; Williams, 1961）。我们在加拿大安大略省的Long Point鸟类观测站（42°35′ N, 80°24′ W）捕捉这些鸟类，该地点位于每种鸟类的迁徙路线上，其核心繁殖区和核心越冬区分别位于研究地点的北部和南部（Hunt & Flaspohler, 2020; Poulin et al., 2020; Swanson et al., 2020, 2021）。所有鸟类都在日落前3小时内被捕获。我们记录了它们的年龄、性别、翼长（±1 mm）、体重（mb; ±0.1 g; ACCULAB VIC-711）和脂肪评分（8分制）。一位作者（R.A.C.L.）收集了所有生物测量数据。由于这些鸟类处于自然休息状态，我们没有提供食物或水，而是在日出后不久将它们释放以继续自然觅食。我们将鸟类分为两个年龄组：幼鸟（尚未完成一个完整的迁徙周期）和成鸟（至少完成了一个完整的迁徙周期），因为年龄已被证明会影响最低夜间体温（Tb）和代谢率（Andreasson et al., 2019; McCabe & Guglielmo, 2019）。我们将一个完整的迁徙周期定义为迁徙到越冬地并在次年返回繁殖地。我们通过两项研究来验证我们的预测：研究1——将鸟类在户外鸟舍中过夜；研究2——将鸟类放在呼吸测量室中过夜以测量代谢率。

2.1.1 研究1：户外鸟舍中的夜间体温

我们在2021年4月15日至5月17日和2022年4月2日至5月8日期间捕捉了这些鸟类。尽可能平衡了年龄和性别比例，但美洲攀雀除外，因为无法可靠地确定其年龄或性别（Pyle, 1997）。我们按照既定方法（Hou et al., 2015; Nicolaus et al., 2008）在肩胛骨之间皮下注射了温度敏感的被动集成应答器（PIT）标签（Biotherm13，温度范围25–45°C ± 0.5°C，Biomark，博伊西，爱达荷州）。等待5分钟后，我们将鸟类放入个体笼子（17.8 cm 高 × 12.7 cm 直径）中，这些笼子放置在一个防捕食者的户外鸟舍中，每个笼子底部装有天线，连接到数据记录器（HPR Plus；Biomark，博伊西，爱达荷州）。数据记录器每约10秒记录一次PIT标签的温度（Tpit），从日落前2.5小时开始直到日出后1小时。我们使用安装在鸟舍中的iButton（±0.5°C；Embedded Data Systems，劳伦斯堡，肯塔基州）每隔10分钟记录一次环境温度（Ta）。我们在早晨释放鸟类之前记录了它们的体重（mb）和脂肪评分。对于体重小于20克的鸟类，皮下Tpit是体温（Tb）的准确代理指标（Andreasson et al., 2023; Oswald et al., 2018）。我们在研究物种中验证了这一假设（<15克），在释放前同时记录了一部分鸟类的Tpit和泄殖腔温度（Tcloacal）（n = 12只黄臀莺，9只金冠戴菊鸟，1只红冠戴菊鸟），但在比较体温测量期间没有记录环境温度（Ta）。我们使用数字温度计（Extech Instruments，纳舒亚，新罕布什尔州）和K型热电偶（±0.1°C）记录了泄殖腔温度（Tcloacal）。

2.1.2 研究2：代谢室中的夜间体温和代谢率

我们在2021年9月21日至11月2日和2022年9月29日至10月27日期间捕捉了这些鸟类。我们将带有PIT标签的鸟类放入1升容量的呼吸测量室中，这些测量室位于一个温度可控的柜子内（改装自204升冷冻箱；Danby Premier），并通过温度控制器（Model ITC-308，Inkbird）控制温度（±0.5°C），冷冻箱连接到冷却插座，一个小空间加热器（Heatbud Mini-Ceramic Heater，Honeywell）连接到加热插座。我们在每个测量室底部安装了PIT标签天线，以同时记录体温（Tb）和代谢率。我们将鸟类暴露在四种不同的温度处理下：2°C、7°C、12°C，以及25°C（美洲攀雀和黄臀莺）或30°C（金冠戴菊鸟和红冠戴菊鸟）。我们还测试了在25°C下的两只红冠戴菊鸟。我们选择2°C、7°C和12°C作为我们研究地点秋季迁徙期间的代表温度，25°C和30°C作为每种鸟类异速生长预测的体温中性区的下限（Aschoff, 1981）。我们使用开放式呼吸测量法测量浅度休眠引起的代谢率降低（McGuire et al., 2014）。我们使用Drierite去除进气中的水分，用苏打石灰去除二氧化碳，再用高氯酸镁去除出气中的水分。我们使用质量流量计（Flowbar FB-8，Sable Systems International，拉斯维加斯，内华达州）保持空气流量约为300 mL/min。在测量二氧化碳（CO2）和氧气（O2）之前，我们先用高氯酸镁去除出气中的水分。我们使用Field Metabolic System（Sable Systems International，拉斯维加斯，内华达州）测量进气和出气的CO2和O2浓度，并使用ExpeData软件收集和分析数据。我们对CO2和O2的浓度进行了滞后和漂移校正，并使用Lighton（2019）的公式11.7和11.8计算每个10分钟周期最后30秒内的平均值（mL/min）。我们轮流测量不同鸟类，每20–80分钟采样一次每只鸟的代谢率。我们在释放鸟类之前记录了它们的体重（mb）和脂肪评分。

2.2 统计分析

2.2.1 浅度休眠的使用

我们使用配对t检验比较了皮下Tpit和泄殖腔温度（Tcloacal）的同时测量结果，以确定皮下Tpit是否是小型鸟类体温（Tb）的准确代理指标。为了识别浅层休眠期，我们通过检查每只鸟的Tb图表并选择早晨Tb稳定超过15分钟的鸟类（n=15只褐攀雀、15只金冠王霸鹟、14只桃金娘莺、36只红冠王霸鹟），计算了这些鸟类的平均活跃阶段Tb，并计算了稳定期的平均Tb。接下来，我们从平均活跃阶段Tb中减去了根据体型预测的每日正常体温Tb波动范围（Aschoff, 1981），以确定每种鸟类的浅层休眠阈值。我们将研究1和研究2的数据合并，然后使用逻辑回归来分析哪些变量影响了浅层休眠的使用。初始模型包括了年龄、性别、脂肪评分、平均体温Ta、物种和研究（以考虑方法学或季节性效应）。由于上述原因，褐攀雀的模型没有包括年龄或性别。我们使用了研究1中鸟类的平均夜间Ta，以及研究2中鸟类的温度处理作为Ta。我们遵循了逐步回归模型选择程序，直到只剩下显著的术语（Zuur等人，2009）。

2.2.2 最低体温和代谢率
我们为每个物种使用了单独的线性模型来研究哪些变量影响了最低体温Tb和代谢率。初始模型包括了年龄、性别、脂肪评分、Ta、研究以及所有双向交互作用。初始的代谢率模型还包括了最低体温Tb和一年中的日期。模型选择过程如上所述。

2.2.3 体重损失率
我们根据傍晚和早晨的体重（mb）确定了体重损失率（g h^-1）。我们使用线性回归模型分别研究了每个物种的体重损失率。模型最初包括了年龄、性别、平均体温Ta、使用休眠的时间比例、研究以及所有双向交互作用。模型选择过程如上所述。我们使用了Benjamini-Hochberg程序来计算一个全局阈值（α=0.034），以控制假发现率（Benjamini & Hochberg, 1995）。所有统计分析都是在RStudio版本2026.01.1+392（Posit Team, 2026）中进行的，使用的统计软件是R版本4.3.3（R Core Team, 2025）。所有程序都得到了滑铁卢大学动物护理委员会（协议号#43009）和加拿大环境与气候变化部（许可证号#10169 CM）的批准。

3 结果
我们捕获了44只褐攀雀、66只金冠王霸鹟、59只桃金娘莺和95只红冠王霸鹟（n=264），并从43只褐攀雀、58只金冠王霸鹟、52只桃金娘莺和86只红冠王霸鹟（n=239；表S1）中获得了可用的PIT标签数据。表1报告了各物种的平均体重、根据体型预测的正常体温Tb波动范围、Tb范围和平均活跃阶段Tb的具体数值。我们发现肛门温度（Tcloacal）和PIT标签温度（Tpit）之间没有差异（t21.7 = -0.04，p = 0.97），这表明对于小型（<15克）鸟类来说，PIT标签温度是测量Tb的可靠方法。春季迁徙期间，户外鸟舍中鸟类的平均夜间体温范围为-1至18.5°C。表1显示了根据体型预测的Tb波动范围、体重、观察到的Tb范围（所有研究中所有鸟类的最低和最高Tb）以及我们研究物种的平均活跃阶段Tb。平均值报告时附带了标准误差（±SE）。

3.1 浅层休眠的使用
我们研究的四种鸟类在休息阶段都经常使用浅层休眠（图1）。身体状况较好的鸟类使用浅层休眠的可能性较低（β = -0.78，SE = 0.17，z = -4.51，p < 0.0001）。具体来说，脂肪评分每增加一个单位，使用休眠的可能性就会降低46%（95%置信区间：32%–63%，p < 0.0001）。休眠频率不受年龄、性别、体温或研究的影响（所有p > 0.05）。图1显示，在43只褐攀雀中有98%（42/43）、58只金冠王霸鹟中有72%（42/58）、52只桃金娘莺中有69%（36/52）和86只红冠王霸鹟中有73%（63/86）使用了浅层休眠。记录到的最低体温是28.8°C，由一只金冠王霸鹟记录。每个图中的虚线表示用于区分浅层休眠和恒温状态的阈值（根据体型预测的每日体温波动下限）。红色圆圈代表研究1中的鸟类（户外鸟舍），黑色三角形代表研究2中的鸟类（呼吸测量）。每个点代表一只独特的鸟类。照片由Brock和Sherri Fenton提供。

3.2 体温
较低的脂肪评分与褐攀雀（F1,39 = 11.7，p = 0.001）、桃金娘莺（F1,50 = 12.7，p < 0.001）和红冠王霸鹟（F1,82 = 11.6，p = 0.001）的较低最低体温相关。对于金冠王霸鹟，脂肪评分对最低体温的影响在研究1和研究2之间有所不同（F1,54 = 14.6，p < 0.001）；因此，我们将数据分开处理并重新运行了模型。脂肪评分对呼吸测量中的金冠王霸鹟最低体温没有影响（F1,35 = 2.1，p = 0.16），而在鸟舍中的鸟类，脂肪评分较低的个体具有较低的体温（F1,29 = 14.6，p = 0.001）。在任何物种中，最低体温都不受年龄、性别或体温的影响（所有p > 0.06；完整模型结果见表S2）。

3.3 代谢率
在研究2中，我们捕获了24只褐攀雀、41只金冠王霸鹟、40只桃金娘莺和42只红冠王霸鹟（n=147），并从23只褐攀雀、37只金冠王霸鹟、35只桃金娘莺和37只红冠王霸鹟那里收集了足够的PIT标签和代谢率数据（图2；n=132；表S1）。表S3报告了代谢率的平均值和范围。所有物种的脂肪评分和体重都呈正相关：褐攀雀（皮尔逊相关系数r = 0.66，p < 0.001）、金冠王霸鹟（皮尔逊相关系数r = 0.59，p < 0.001）、桃金娘莺（皮尔逊相关系数r = 0.58，p < 0.001）和红冠王霸鹟（皮尔逊相关系数r = 0.44，p = 0.006）；因此，我们在所有模型中都包括了脂肪评分，而不是体重，因为我们对脂肪作为主要能量来源特别感兴趣。图2显示了四只鸟类在呼吸测量中的同时体温和代谢率轨迹。图(a, b)代表整晚保持正常体温的鸟类。图(c, d)显示了使用浅层休眠的鸟类。图(c)中的褐攀雀可能在晚上23:00和2:00左右多次短暂进入休眠状态，体温突然升高超过休眠阈值，而图(d)中的桃金娘莺整晚都处于浅层休眠状态，直到日出前恢复到活跃体温。灰色圆圈代表体温，黑色三角形代表代谢率。水平虚线表示每种鸟类的休眠阈值（褐攀雀=38.4°C，桃金娘莺=39.0°C）。暴露在较低体温下的鸟类在所有物种中的代谢率都较高（图3；褐攀雀：F1,20 = 299.2，p < 0.0001；金冠王霸鹟：F1,33 = 350.1，p < 0.0001；桃金娘莺：F1,30 = 573.8，p < 0.0001；红冠王霸鹟：F1,34 = 260.7，p < 0.0001；完整模型结果见表S4）。然而，在给定体温下，体温与代谢率之间存在显著差异，金冠王霸鹟（F1,33 = 20.1，p < 0.0001）、桃金娘莺（F1,30 = 42.3，p < 0.0001；图4）和红冠王霸鹟（F1,34 = 5.3，p = 0.028）的代谢率较低，而褐攀雀（F1,19 = 0.2，p = 0.69）则没有这种差异。脂肪评分较高的鸟类在褐攀雀（F1,20 = 13.4，p = 0.002）和桃金娘莺（F1,30 = 28.4，p < 0.0001）中的代谢率较高，但在金冠王霸鹟（F1,33 = 4.2，p = 0.05）和红冠王霸鹟（F1,33 = 1.3，p = 0.27）中则没有这种差异。换句话说，身体状况较差的鸟类（脂肪评分较低）更大幅度地降低体温，因此代谢成本也较低。随着秋季迁徙的进行，桃金娘莺的最低代谢率下降（F1,30 = 12.4，p = 0.001）。在任何物种中，最低代谢率都不受年龄或性别的影响（所有p > 0.50）。所有物种的最大代谢率降低幅度在20%到42%之间。即使在代表热中性区下限的较高体温（25和30°C处理）下，鸟类的代谢率也分别降低了31.1%和40.9%。图3显示了每种物种的最低代谢率作为温度处理的函数。最低代谢率随着体温的降低而增加，但在每种温度处理下随着最低体温的降低而降低（见图4）。温度处理分别为2、7、12和25或30°C。每个点代表一只独特的鸟类，颜色尺度代表每只鸟类的最低体温。图4显示了每种温度处理下最低体温较低的鸟类的最低代谢率。每个点代表一只独特的鸟类。垂直虚线代表桃金娘莺的异温阈值（39.0°C）。金冠王霸鹟和红冠王霸鹟也观察到了相同的关系。

3.4 体重损失率
所有物种的平均夜间体温和使用浅层休眠的时间百分比呈负相关：褐攀雀（皮尔逊相关系数r = -0.74，p < 0.0001）、金冠王霸鹟（皮尔逊相关系数r = -0.84，p < 0.0001）、桃金娘莺（皮尔逊相关系数r = -0.85，p < 0.0001）和红冠王霸鹟（皮尔逊相关系数r = -0.76，p < 0.0001）；因此，我们在所有模型中都包括了使用浅层休眠的时间百分比，因为研究表明使用浅层休眠的时间百分比对节能的影响大于休眠深度（Shankar等人，2020）。所有物种在夜间都失去了体重（褐攀雀：t83.9 = 5.0，p < 0.0001；金冠王霸鹟：t113.5 = 6.6，p < 0.0001；桃金娘莺：t101.0 = 4.0，p = 0.0001；红冠王霸鹟：t169.2 = 8.8，p < 0.0001），同时脂肪评分也降低了（褐攀雀：t77.5 = 5.1，p < 0.0001；金冠王霸鹟：t107.1 = 4.9，p < 0.0001；桃金娘莺：t100.3 = 2.9，p = 0.004；红冠王霸鹟：t155.8 = 7.5，p < 0.0001）。所有物种的夜间体重损失范围在2.9%到14.7%之间。在金冠王霸鹟（F1,19 = 11.2，p = 0.003）和红冠王霸鹟（F1,83 = 6.8，p = 0.01）中，使用浅层休眠的时间较长，尽管这种效应仅在研究1中的金冠王霸鹟中观察到。对于桃金娘莺，性别与体重损失率之间的关系在研究1和研究2之间有所不同（F1,47 = 8.8，p = 0.005）；因此，我们为每项研究分别运行了模型。在研究2中，雌性的体重损失率低于雄性（F1,32 = 6.2，p = 0.004），但在研究1中，性别对桃金娘莺的体重损失率没有影响（F1,15 = 1.2，p = 0.29）。年龄和体温对任何物种的体重损失率都没有影响（所有p > 0.10；完整模型结果见表S5）。独立于体温的最低代谢率没有影响任何物种的体重损失率（所有p > 0.046）。

4 讨论
我们研究的四种鸟类在迁徙期间都使用了浅层休眠，夜间体温和代谢率都有显著降低。在较低体温下的鸟类比在较高体温下的同类消耗了更多的能量用于体温调节。从41–42°C的活跃体温开始，所有鸟类都保持了相对较高的体温（>28°C），这与体温降低时能量消耗增加的情况一致（Maggini & Bairlein, 2013），特别是对于小型鸟类，因为它们的表面积与体积比较高（Wooden & Walsberg, 2002）。因此，我们预计在较冷的体温下会看到更频繁和更深的休眠。然而，体温对任何物种的休眠频率或深度都没有影响，这与之前关于雀形目鸟类浅层休眠的研究结果一致（Maddocks & Geiser, 1997; Wojciechowski & Pinshow, 2009），但与关于非雀形目鸟类（Brigham, 1992; Spence & Tingley, 2021; Wolf等人，2020）和蝙蝠（McGuire等人，2014）的深度休眠的研究结果相反，在那些研究中体温与代谢率密切相关。然而，在相同体温下，不同鸟类之间的代谢率存在显著差异。在休息阶段，体温较低的鸟类的代谢率降低了20%–42%（每种物种观察到的最大降低幅度），这表明使用浅层休眠可以节省大量能量。身体状况是休眠使用的主要驱动因素。身体状况较差的鸟类比身体状况较好的鸟类更频繁和更深地使用浅层休眠，这表明内在因素（例如能量状态）对休眠使用的影响大于外在因素（例如体温）。在使用休眠时，脂肪储备较低的鸟类具有较低的体温和代谢率，这与之前关于迁徙中雀形目鸟类的研究结果一致（Benedetti等人，2014; Wojciechowski & Pinshow, 2009），但与迁徙中的蜂鸟不同，蜂鸟在脂肪储备较高时更可能使用深度休眠（Eberts等人，2021）。在金冠王霸鹟和红冠王霸鹟中没有观察到脂肪评分与代谢率之间的关系。然而，在呼吸测量中，超过86%（32/37）的金冠王霸鹟和超过89%（33/37）的红冠王霸鹟处于良好身体状况（脂肪评分≥3），这可能掩盖了身体状况对代谢率的影响。一种可选的异温迁徙策略允许休眠辅助的迁徙者根据当前的能量状况使用最有利的热调节策略。身体状况较差的鸟类可以通过进入浅层休眠状态来节省能量，通过降低体温设定点来减少维持较高体温所需的颤抖产热所消耗的能量（Hohtola, 2004）。而能量储备充足的鸟类则可以保持恒温状态，以避免休眠带来的各种代价，包括重新升温的高能量消耗（Geiser & Drury, 2003）、氧化应激（Buzad?i? et al., 1997）、睡眠剥夺（Palchykova et al., 2002）、对外部刺激反应减弱（Wojciechowski & Pinshow, 2009）、飞行能力下降（Carr & Lima, 2013）以及捕食风险增加（Estók et al., 2009）。食虫鸟类在寒冷天气中还面临猎物减少的额外挑战（Dunn et al., 2023; Greenberg & Forrest, 2003; Williams, 1961）。猎物减少会导致食虫鸟类和杂食性候鸟在越冬地的身体状况恶化（Brown & Sherry, 2006; Strong & Sherry, 2000），即使它们没有经历迁徙飞行带来的额外能量消耗（Tatner & Bryant, 1986）。同时面临低温和猎物减少的食虫鸟类，其能量摄入减少而能量消耗增加，尤其是在中途停留时无法迅速增加脂肪储备的情况下，这一问题会更加严重。因此，对于食虫鸟类来说，浅层休眠可能是应对环境挑战时管理能量预算的一种特别重要的策略。虽然我们没有直接研究能量补充速率，但使用浅层休眠时间较长的金冠戴菊和红冠戴菊的体重损失率较低。浅层休眠可能使候鸟能够部分缓解中途停留地点质量或环境条件的变化，从而在各种条件下保持相对较高的净能量补充率（图5；Clerc & McGuire, 2021）。变温鸟类可能更能适应恶劣的环境条件，使它们比恒温鸟类更早向北迁徙或更晚向南迁徙。此外，借助休眠辅助迁徙的更高净能量补充率（Clerc & McGuire, 2021）也可能缩短中途停留时间（McGuire et al., 2023）（图5）。提前或更快地迁徙可以让候鸟更快、更安全地到达繁殖地和越冬地（Sillett & Holmes, 2002），从而带来更长的繁殖季节（M?ller, 1994）、更优质的配偶选择（M?ller, 1994）、更好的领地条件（Aebischer et al., 1996）以及迁徙期间减少种间食物竞争（Moore & Yong, 1991）等适应性优势。对于那些到达中途停留地点时消化道大小和功能减弱的鸟类来说，变温迁徙策略的优势可能更加明显（Hume & Biebach, 1996），即使是在使用短途迁徙策略的鸟类中也是如此，例如桃金娘莺（Lee et al., 2002）。在能量吸收受限的情况下，休眠的使用可能提高迁徙后夜晚的存活率，并有助于在觅食机会有限的低质量中途停留地点更快地积累脂肪。

**图5**
一个概念模型展示了休息阶段浅层休眠的潜在能量节省效果。恒温候鸟在白天觅食时积累脂肪，在夜间不活跃期间消耗脂肪（实线A）。一种迁徙期间的浅层休眠策略是变温鸟类在白天保持相同的脂肪积累速率，但在夜间进入浅层休眠状态，以减少夜间能量消耗并提高净能量补充率（虚线B）。或者，在质量较低的中途停留地点，由于白天的能量补充率较低，夜间使用浅层休眠减少的能量消耗使得其净能量补充率与高质量中途停留地的恒温候鸟相当（点线C）。该图改编自Clerc和McGuire（2021）的研究。尽管本研究主要关注迁徙期，但恒温动物在一年中的其他许多时期也会面临能量压力，包括繁殖期（Mainwaring & Hartley, 2013; Vézina & Williams, 2003）、换羽期（Cyr et al., 2008）和越冬期（Petit et al., 2013），并且不同物种使用休眠的驱动因素可能随季节变化（Eberts et al., 2021; Powers et al., 2003）。我们观察到，在高温度（≥25°C）下，某些鸟类的代谢率降低了多达41%，表明浅层休眠可能是全年能量瓶颈期的重要节能策略。在高纬度和高海拔地区繁殖、换羽或越冬的物种夜间很少遇到≥25°C的温度，身体状况较差的鸟类可能会从浅层休眠带来的能量节省中受益（Calder & Booser, 1973）。长期以来，休眠一直被认为是小型哺乳动物在一年中多种情况下重要的体温调节策略（Geiser, 2004），但除了蜂鸟（Eberts et al., 2021; Powers et al., 2003; Shankar et al., 2020; Wolf et al., 2020）和其他少数特定情况（Brigham, 1992; Doucette et al., 2012; Merola-Zwartjes & Ligon, 2000）外，人们对鸟类（尤其是鸣禽）的变温现象关注较少（但参见Benedetti et al., 2014; Maddocks & Geiser, 1997; McKechnie & Lovegrove, 2002; Wojciechowski & Pinshow, 2009）。现存鸟类中超过一半属于雀形目，全球各种栖息地中分布着6500多种鸟类（Raikow, 1986; Schmitt & Edwards, 2022）。鸟类代表了从哺乳动物独立演化出的恒温现象，尽管变温现象在哺乳动物的生态生理学研究中备受关注，但对鸟类的研究却相对较少。我们的研究表明，浅层休眠在迁徙鸟类中比目前认识到的更为普遍，并具有重要的能量、生态和进化意义。我们的研究仅限于小型温带候鸟，但仍有很大的机会更广泛地研究鸟类中的变温现象，无论是在迁徙期间还是其他生态背景下，比较变温鸟类和小型哺乳动物可能会非常有启发性。

**作者贡献**
Ryan A. C. Leys和Liam P. McGuire提出了研究思路并设计了实验。Ryan A. C. Leys和Lily Hou负责数据收集。Ryan A. C. Leys分析了数据，并与Liam McGuire共同撰写了手稿。所有作者均批准了最终版本的手稿。

**致谢**
R.A.C.L.、L.H.和L.P.M.得到了加拿大自然科学与工程研究委员会的支持。此外，滑铁卢大学、Robert Cooper Audubon协会的Fox学生奖学金、加拿大鸟类学家协会的Taverner奖以及West Elgin自然信托基金也提供了资金支持。我们感谢这些组织的财务支持。特别感谢Long Point鸟类观测站允许我们进行数据收集工作。感谢Leanne Grieves、Mark Conboy、Stuart Mackenzie、Jenny Andrews以及许多LPBO志愿者在数据收集方面的帮助。我们还要感谢Justin Boyles提供PIT标签读取器并协助编辑手稿，感谢Alex Gerson分享3D打印栖木的详细信息，以及Brock和Sherri Fenton提供的照片。手稿经过三位匿名审稿人的修改后得到了改进。

**利益冲突声明**
作者声明没有利益冲突。

**数据可用性声明**
数据可从Open Science Framework获取：https://osf.io/ema6b/（Leys et al., 2026）。