《Ecological Solutions and Evidence》：Nature-based approaches to invasive plant management: Insights from East African rangelands for sub-Saharan landscape restoration
全球范围内，人们越来越认识到，可以通过基于自然的方法（NbA）等途径产生基于自然的解决方案（NbS），用于恢复退化的自然生境。本文报告了通过实施一系列为期十多年的实验室、温室（离体）和田间（在体）实验所建立的系统性证据，旨在汇总并阐明NbA在管理因入侵植物而退化的生态系统方面的有效性。研究人员首先在离体条件下（2015-2017年）进行了测试；采用完全随机设计（CRD），测试了银叶山蚂蝗（Desmodium uncinatum）叶片提取物以及重播本地牧草狗牙根（Cynodon dactylon）对选定的菊科（Asteraceae）植物生长发育的影响。随后，在在体条件下（2018-2020年）进行了测试，针对恩戈罗恩戈罗保护区（NCA）内同一科的入侵植物，设置了12个面积为28米×28米的试验区块，遵循随机完全区组设计（RCBD）。在体试验旨在评估狗牙根重播、喷洒银叶山蚂蝗叶片提取物以及银叶山蚂蝗播种对入侵植物地面覆盖度、本地植物物种多样性以及入侵植物和本地植物幼苗密度的影响。在体试验之后，进行了验证研讨会（2020-2021年），随后（2022年以后）该方法得到了推广。
与对照地块相比，在在体条件下，研究人员发现其NbA能够减少超过60%的入侵。入侵植物抑制效果最佳出现在分别以6.65克/平方米重播百慕大草（Cynodon dactylon (L.) Pers）和喷洒100%浓度的银叶山蚂蝗（Desmodium uncinatum (Jacq.) DC.）叶片提取物时。这使得牧草物种多样性提高了4个物种，并将萌发的入侵植物种子数量减少了85%以上。这两种处理还进一步使牧草物种的土壤种子库增加了55%以上。
实际意义：综合离体和在体证据表明，以菊科植物为主的入侵植物，可以通过研究人员创新的NbA在撒哈拉以南非洲景观中得到有效控制，同时实现这些景观的恢复。研究人员的结果为更广泛的景观层面恢复行动提供了信息，以预防和减轻入侵植物的进一步入侵及相关负面影响。
本文的研究背景源于全球范围内因入侵性外来植物导致的生境退化问题日益严重（IPBES, 2023）。入侵性外来物种已被宣布为对生物多样性构成的五大威胁之一（Gichua, 2014; IPBES, 2023），它们不仅导致物种灭绝（Clavero Pineda & García-Berthou, 2005; Gurevitch & Padilla, 2004），还改变生态过程（Fei et al., 2014; IPBES, 2023）。在气候变化和人类活动空间移动增加的推动下，由入侵性外来植物引起的土地退化可能比先前预测的更快地影响生态系统（Poesen, 2018; Vicente et al., 2013）。当前，全球范围内入侵性外来植物的定殖正在急剧增加（IPBES, 2023）。虽然农田中的入侵性外来植物管理已取得成功，但在牧场（即由原生植被覆盖、供野生和家养动物放牧并作为自然生态系统管理的区域）中，管理仍然具有挑战性（Zerga, 2015）。因此，监管牧场的管理机构缺乏关于应对入侵性外来植物最有效综合管理工具的信息。
牧场估计覆盖全球陆地面积的25%（Zerga, 2015），拥有高生物多样性并养活着超过20亿人。然而，牧场及其依赖人口的生计正受到入侵性外来植物导致的土地退化等复合效应的威胁（Vasquez et al., 2010），这导致了生物多样性和牧场的减少。恢复退化的牧场对于应对这些相互关联的危机和提升人类福祉至关重要。然而，知识、技能和最佳实践方面的显著缺口继续限制着有效的牧场恢复和适应工作。
管理牧场中的入侵性外来植物具有挑战性，这是由于化学或生物应用（这些方法在农田中常规使用）可能产生的影响（Mitra et al., 2011）。化学、生物和机械控制可能对本地动植物产生大规模负面影响，并且在广阔的地理空间实施通常成本高昂且劳动密集（Shackleton et al., 2017）。管理受入侵牧场中入侵性外来植物的另一种选择是利用基于自然的方法（NbA）（Ngondya & Munishi, 2022）。NbA是一个更广泛的框架，可以产生各种基于自然的解决方案（NbS）——根据国际自然保护联盟（IUCN）的定义，NbS旨在保护、可持续管理和恢复自然及经修改的生态系统（Le Gouvello et al., 2023）。它是一种基于生态系统的管理和/或恢复程序，依赖于直接利用本地动植物来解决由生态系统退化驱动因素引起的问题（Ngondya & Munishi, 2022）。该方法提倡建立具有某些特征（如更高生长速率）的本地植物物种，这些特征能够竞争过并抑制目标入侵性外来植物，同时改善地表覆盖并减少地表径流（Ngondya et al., 2019）。同样，具有化感潜力的植物（Kaiira et al., 2021）也可用作NbA的组成部分来抑制入侵性外来植物。
用于控制牧场中入侵性外来植物的管理方法，需要在有效性、相关性和可扩展性方面得到证据的验证和支持。虽然生态恢复工作提倡以可持续性为目标的NbA，但努力不应仅关注控制目标入侵性外来植物，还应确保对生物多样性、生态系统组成部分及其功能产生最小或无负面影响（Ngondya & Munishi, 2022）。本文报告了通过实施一系列实验室、温室（离体）和田间（在体）实验（持续约10年）所建立的系统性证据，旨在汇总并阐明NbA在恢复因入侵性外来植物而退化的牧场方面的有效性，及其在景观层面制定管理/缓解行动的利用潜力。
当前研究是对两项并行的离体（温室和盆栽）实验的补充，这两项实验于2014-2019年在坦桑尼亚阿鲁沙进行（Ngondya et al., 2016a, 2016b；图1）。这些研究的结果于2016年和2019年发表（Ngondya et al., 2016a, 2016b, 2019）。在这些实验中，研究人员评估了一种天然归化的化感植物银叶山蚂蝗（Desmodium uncinatum (Jacq.) DC.）的叶和根粗提物，对两种入侵性草本植物G. cordifolia和万寿菊（Tagetes minuta L）的种子萌发、幼苗高度、叶片叶绿素含量和鲜重（生物量）的影响。研究人员进一步研究了高竞争力本地草种狗牙根（Cynodon dactylon (L) Pers）的重播对入侵植物T. minuta和G. cordifolia的抑制效应（Ngondya et al., 2019）。
研究人员随后在恩戈罗恩戈罗保护区（NCA）进行了在体测试，该区域此前已被菊科植物（Gutenbergia cordifolia Benth. Ex. Oliv. 和 Bidens schimperi Sch.Bip. ex Walp；图2）入侵。恩戈罗恩戈罗保护区被证明是一个合适的系统，可用于评估其NbA在先前报道结果（Ngondya et al., 2016a, 2016b, 2019）升级过程中的有效性。
研究人员于2017-2020年在坦桑尼亚北部的恩戈罗恩戈罗保护区（NCA）景观内进行了在体田间试验，以评估密度依赖性竞争（利用狗牙根）和化感作用（利用银叶山蚂蝗）在更大空间尺度上的效果。恩戈罗恩戈罗保护区是位于坦桑尼亚北部的世界遗产地和人与生物圈保护区（https://www.ncaa.go.tz/），位于南纬2°30′–3°30′，东经34°50′–35°55′。该区域是一个多功能土地利用区，既允许生物多样性保护，也允许当地马赛人有限居住。该地区允许进行包括广泛的畜牧业和旅游业在内的多项非消耗性活动，但不允许进行狩猎和耕种等消耗性利用。选择银叶山蚂蝗是由于其富含植物化学物质，如Ma等人（2011）所报告。试验随后进行了验证研讨会，相关利益相关者（即来自卡鲁阿图和恩戈罗恩戈罗地区的20名当地人、两个地区当局的4人、包括坦桑尼亚野生动物研究所（TAWIRI）在内的4个政府保护机构以及2个参与野生动物保护的非政府组织）确认了NbA的可用性（图1）。随后，该方法被不同的非政府保护组织（NGOs）和坦桑尼亚北部的当地牧民采用。研究人员的试验在12个面积为28米×28米的试验区块内进行，这些区块在NCA内建立，遵循随机完全区组设计（RCBD）（图3）。
区块被特意选择在被G. cordifolia和B. schimperi高度入侵的区域。由于地上植被过度生长，并为了确保在重播处理期间种子能够到达地面，所有区块在处理应用前都进行了一次刈割（Williams et al., 2007）（图4a）。随后，这些区块被划分为六个围栏和六个非围栏地块，每个地块面积为28米×28米（图3和图4），分布在恩戈罗恩戈罗保护区内的恩杜图（3° 01′ 44″ S, 34° 59′ 31″ E）、兹瓦尼（3° 13′ 32″ S, 37° 33′ 21″ E）、蒙格（3° 09′ 21″ S, 37° 36′ 42″ E）、马韦梅乌西（3° 09′ 06″ S, 37° 34′ 56″ E）、圆桌会议一（3° 08′ 04″ S, 37° 33′ 24″ E）和圆桌会议二（3° 08′ 11″ S, 37° 32′ 40″ E）地区。围栏地块的设置是为了限制食草动物的干扰，并允许在没有食草动物中断的情况下进行恢复。每个地块进一步细分为基于三种处理应用的亚区，即狗牙根重播、银叶山蚂蝗重播和银叶山蚂蝗叶片提取物喷洒。研究人员使用了144个面积为4米×5米的狗牙根重播亚区（N=144）、144个面积为2米×3米的银叶山蚂蝗重播亚区（N=144）和144个面积为2米×3米的银叶山蚂蝗叶片提取物喷洒亚区（N=144）（图3）。为避免在亚区层面的处理干扰，在亚区之间设置了1米的缓冲带（Koutra et al., 2023）。
狗牙根和银叶山蚂蝗的播种率分别为0克/20平方米、33克/20平方米、133克/20平方米和0克/6平方米、15克/6平方米、25克/6平方米、50克/6平方米，而银叶山蚂蝗提取物（浓度为0%、65%和100%）以3升/6平方米的速率喷洒（Ngondya et al., 2016a, 2016b, 2019）。以0克/20平方米、0克/6平方米和0%浓度分别作为对照处理。每种处理在2年内重复了3次。在评估处理效果时，对因变量——入侵性外来植物和本地植物的相对百分比地面覆盖度以及牧草物种多样性进行了量化。
每个区块中每个处理和亚区收集了一个混合土壤样本，每个区块总共采集24个样本（N=144）。样本在2018年2月雨季开始时（处理应用前）和2019年7月（处理应用后）于20厘米深度采集，用于土壤种子库评估。对于土壤种子库储量，在处理应用前后计算了入侵性外来植物和本地植物的土壤种子库密度。
银叶山蚂蝗叶片提取物按照Ngondya等人（2016a, 2016b）的方法制备，但做了如下修改：将3公斤银叶山蚂蝗叶片浸泡在120升水中48小时，然后过滤得到粗提物，并稀释至65%（78升粗提物:42升水）和100%（120升粗提物:0升水）。三种提取物浓度（0%=纯水、65%和100%）随后用作已建地块的处理。提取物在实验前于4°C储存。
从初始的1公斤土壤样本中，将0.5公斤放入直径25厘米×8厘米深的塑料袋中（Korres et al., 2018），放置在开阔地带，地面覆盖沙子和石头以避免蚂蚁和白蚁取食种子。塑料袋每天灌溉两次，每次300毫升/0.5公斤，以模拟恩戈罗恩戈罗保护区的平均日降雨量（Moehlman et al., 2020），从而诱导萌发，并监测6个月（Alvarez-Aquino et al., 2014）。
研究人员按照加州本土植物协会的相关性调查野外表格（CNPS, 2007），由三位观察者评估了各自入侵性外来植物的相对百分比地面覆盖度，取平均值作为一个覆盖值。所有实验地块内的植物物种都在植物学家的帮助下鉴定到物种水平并进行计数。对于土壤种子库评估，每周记录出现的幼苗数量，并在实验的第30、60、90、120、150和180天鉴定到物种或属水平。对于大多数禾本科植物，在开花后进行鉴定。已鉴定的幼苗被移除以减少竞争效应（Anderson et al., 2012），以便让更多幼苗萌发。定期照料塑料袋中的土壤样本，以在幼苗出苗率下降后减少板结。
研究人员对在体生成的数据进行了Shapiro-Wilk正态性检验。对于非正态分布的数据（即入侵植物的%地面覆盖度和牧草植物的物种多样性），使用了Kruskal-Wallis检验。使用带有Bonferroni校正的Wilcoxon检验来测试非正态分布数据的平均值是否存在显著差异。对入侵性外来植物和牧草植物土壤种子库计数数据进行了卡方拟合优度检验。牧草植物的Shannon-Wiener多样性指数按照Spellerberg（2003）计算，并按照Jost（2006）转换为有效物种数（ENS）（方程1）。在评估种子库时，按照Kuuluvainen和Pukkala（1989）的方法（方程2）计算了入侵性外来植物和本地（牧草）植物的幼苗密度，即塑料袋单位体积内每个物种的数量。
(1) 其中Exp=指数，H=Shannon-Wiener多样性指数，ln=自然对数，pi=物种i在整个群落中所占的比例。
(2)
使用的统计软件是JAMOVI版本2.3.28，显著性水平设定为p < 0.05。
在处理开始前，草本植物，特别是菊科植物，在NCA的所有研究地块中占主导地位（表1）。
总体而言，研究人员观察到，在狗牙根重播、银叶山蚂蝗提取物和银叶山蚂蝗播种处理下，入侵性外来植物覆盖度较对照处理显著减少了50%以上（H(3) = 22.8, p < 0.001; H(3) = 16.4, p = 0.002 和 H(4) = 10.30, p = 0.041，分别）；这一结果在2年后，无论是在围栏还是非围栏地块中，在所有三类处理中均如此（即，重播狗牙根133克/20平方米导致超过67%的减少，喷洒银叶山蚂蝗提取物100%浓度导致超过80%的减少，重播银叶山蚂蝗50克/6平方米导致超过50%的减少；图5，围栏和非围栏地块均如此）。
尽管在所有三类处理（即狗牙根重播、银叶山蚂蝗提取物和银叶山蚂蝗播种）下，牧草物种多样性没有显著差异（H(2) = 5.27, p = 0.26; H(2) = 2.77, p = 0.21 和 H(2) = 3.14, p = 0.4，分别），但研究人员发现，在短雨季和长雨季，在围栏和非围栏地块中，较高密度的狗牙根重播（133克/20平方米）、高浓度银叶山蚂蝗提取物（100%）和银叶山蚂蝗播种（50克/6平方米）下，牧草物种多样性呈现轻微增加趋势，分别增加了超过6、3和2个物种（ENS）（图6）。
研究人员记录到，在狗牙根播种和银叶山蚂蝗叶片提取物处理下，土壤中萌发的入侵性外来植物种子显著减少了超过85%（χ2 = 47.4, p < 0.001 和 χ2 = 16.5, p < 0.001）（图7a,b），而银叶山蚂蝗播种处理仅略微（减少了25%）降低了入侵性外来植物的种子库（χ2 = 4.09, p = 0.394）（图7c）。通常，播种密度和植物提取物浓度越高，入侵性外来植物种子库被抑制得越强，表现为萌发的入侵性外来植物数量减少。
研究人员观察到，在狗牙根播种、银叶山蚂蝗提取物和银叶山蚂蝗播种处理下，牧草植物的种子萌发显著增加了超过55%（χ2 = 20.8, p < 0.001; χ2 = 14.4, p = 0.002 和 χ2 = 9.40, p = 0.052）（图8）。通常，无论是狗牙根重播、银叶山蚂蝗提取物还是银叶山蚂蝗播种，较高的处理水平都显示出更高的牧草植物种子萌发率，表现为更高的牧草幼苗密度。
讨论部分总结如下：如先前Li等人（2015）、Chen等人（2017）以及Ngondya等人（2016a, 2016b, 2019）所报告的，重播具有竞争力的本地牧草植物（如狗牙根）和化感植物（如银叶山蚂蝗），为成功管理入侵性外来植物（尤其是菊科植物）提供了机会。研究发现，重播具有竞争力的牧草（狗牙根）和喷洒银叶山蚂蝗叶片提取物，都通过抑制叶片总叶绿素和生物量，从而对入侵性外来植物T. minuta和G. cordifolia的生长产生了负面影响，这表现为叶片花青素水平的升高。本文持续证明了狗牙根和银叶山蚂蝗在减少入侵性外来植物覆盖度、改善牧草植物多样性、降低入侵性外来植物土壤种子库的同时提升本地牧草植物土壤种子库的有效性。这不仅补充了研究人员之前在各种时空尺度上的发现（Ngondya et al., 2016a, 2016b, 2019; Ojija et al., 2019, 2021），也与其他地方的研究结果一致（Cueva-Chamba et al., 2023; Guchu, 2007; Singh et al., 2013）。在恢复退化区域时，减少入侵性外来植物土壤种子库并提升牧草植物种子库和现存生物量，一直是大多数恢复项目的目标（Torok et al., 2012）。虽然减少入侵性外来植物的现存生物量对于促进管理行动后本地植物的生长很重要，但降低入侵性外来植物种子库密度是一个长期目标，这对于入侵性外来植物管理方案的有效性至关重要（Torok et al., 2012）。
观察到的非禾本科植物（尤其是菊科植物）的高覆盖度，表明了NCA的退化（Wang et al., 2020），因为这些物种中的大多数在其他地方被报道为入侵物种（Fridley, 2013）。草本植物可以为野生动物和家畜提供大量饲料，但也与牧场健康的某些负面影响有关（Arnalds & Archer, 2000; Burkinshaw & Bork, 2009）。具有不同生命形态的混合植物物种通常代表着健康的牧场（Pyke et al., 2002），因此应成为任何牧场保护管理工作的目标。NCA中灌木的高覆盖度可能与干扰增加有关，主要是过去几十年允许在NCA放牧的牲畜数量增加，以及气候变化的负面影响（Leweri et al., 2021）。由于畜牧业是撒哈拉以南非洲导致土地压力严重的主要行业之一，因此需要进一步纳入植物物种监测，以便对入侵植物进行早期检测和快速响应（EDRR），以应对它们的迫在眉睫的威胁。
研究人员的研究成果为如何有效制定可能对解决土地退化产生积极反馈的自然解决方案（NbS）提供了路线图。正如已报道的，入侵性外来物种在全球范围内可能在未来增加（IPBES, 2023），广袤的牧场区域将面临使用常规方法管理入侵植物的巨大挑战（Lake & Minteer, 2018）。当前和未来景观的复杂相互作用及其组成部分（动植物）之间的相互依存性，可能要求筛选出能够与入侵性外来植物共存的本地个体（Li et al., 2015; Ngondya & Munishi, 2021），同时对其进行管理。因此，研究人员提倡重播本地高竞争力和具有化感作用的植物，作为一种环境友好且可持续的方法来应对生态入侵。由于重播非本地和/或归化植物存在入侵风险，不被推荐，但研究人员认为，利用具有化感特性的此类植物部位提取物作为NbA的组成部分是一个机会（Chen et al., 2017）。气候变化正日益影响大多数牧民社会，尤其是在撒哈拉以南非洲，那里约70%的农村贫困人口依赖牲畜及相关活动（Erdaw, 2023）。这些地区的面积不足以支撑持续增长的牲畜种群，导致过度放牧，进而导致不可食用植物的入侵增加。因此，研究人员指出，立即采用环境友好的入侵性外来植物物种管理方法至关重要。
研究人员观察到，重播本地牧草植物（如营养丰富的狗牙根（例如Treydte et al., 2006）），不仅改善了土壤覆盖从而减少了植物入侵，还促进了其他本地牧草植物的生长。由于狗牙根也是固土（尤其是在侵蚀景观中）的良好候选植物（Zhong et al., 2015），在撒哈拉以南非洲及其他地方筛选具有多种有益特性和功能的此类植物物种，对于制定有效的基于自然的方法（NbA）以恢复受入侵的牧场非常重要（Davy et al., 2017）。尽管研究人员的研究仅限于2年，但根据观察到的趋势，预计本地牧草植物的丰富度将进一步提高，因此建议进行长期监测。
基于对研究人员关于NbA的长期实验室和田间试验研究的评估，研究人员得出结论：应用本地和/或归化的草本物种来抑制入侵性外来植物，可以减少它们并帮助恢复受入侵的牧场。研究人员的NbA利用景观内 readily available的资源，促进热带稀树草原生态系统内的积极反馈循环，这有利于撒哈拉以南的牧民和保护组织。虽然研究人员指出NbA是恢复受入侵土地的有希望的方法，但它也需要对可用于该方法的合适本地植物进行持续研究和监测。研究人员的结果为更广泛的景观层面行动提供了信息，以防止入侵性外来植物在撒哈拉以南非洲及其他地方的进一步传播和负面影响，同时增强对未来气候挑战的韧性。
