Nosema ceranae（蜂类病原体）的感染会降低蜜蜂蜂王和工蜂的飞行能力

《Journal of Invertebrate Pathology》：Nosema ceranae infection reduces flight ability in queen and worker honey bees

本研究通过人工感染舞毒蛾孢子，发现感染对工蜂和蜂后的飞行时长及距离有显著负面影响，证实Nosema ceranae会损害蜜蜂飞行能力，影响群体生存和生态服务。

　　

刘芳|张媛|黄扎卡里·Y.

广东省动物保护与资源利用重点实验室，广东省野生动物保护与利用公共实验室，广东省科学院动物研究所，广州510260，中国

摘要

Nosema ceranae是一种感染蜜蜂中肠上皮细胞的真菌病原体，已知会在多个方面对蜜蜂产生负面影响。鉴于这种病原体会改变蜜蜂的生理状态并导致其饥饿感增强，我们推测它可能会对蜜蜂的飞行能力产生不利影响。我们给新孵化的工蜂和处女蜂王喂食了100,000个N. ceranae孢子，让蜜蜂存活10天后，使用飞行测试仪来检测它们的飞行能力。结果发现，与未感染的对照组相比，N. ceranae感染使工蜂的飞行时间和距离显著减少，飞行时间减少了38.95%，飞行距离减少了35.72%。Nosema感染的蜜蜂王也表现出类似的模式，飞行时间减少了37.99%，飞行距离减少了35.72%。N. ceranae感染还影响了其他飞行行为指标，如最大飞行距离（UD max）、最大飞行持续时间（UT max）和最大速度（V max）。只有平均速度在这两种蜜蜂中未受到影响。这些发现首次直接证明了N. ceranae会损害蜜蜂的飞行能力。这种影响可能会对工蜂的觅食和归巢成功率以及蜂王的交配成功率和/或质量产生负面影响。这些特性对蜜蜂群体的正常运作及其生态服务至关重要，但此前尚未被充分考虑。因此，我们的研究强调了病原体可能对蜜蜂群体表现产生的多种有害影响。

引言

西方蜜蜂（Apis mellifera）通过其授粉服务对生态稳定性和农业生产力至关重要（Klein等人，2007年）。然而，它们的生存和健康正受到多种压力的威胁，包括寄生虫、杀虫剂、病原体、营养和运输因素（Goulson，2015年）。在众多病原体中，微孢子虫Nosema ceranae已成为一个主要问题（Fries，2010年；Alburaki等人，2018年；Cilia等人，2022年；Lin等人，2024年）。N. ceranae最初是亚洲蜜蜂（Apis cerana）的病原体（Fries等人，1996年），大约二十年前转移到了A. mellifera中（Higes & Meana，2006年；Huang等人，2007年），现在不仅在全球范围内存在于A. mellifera中，也存在于其他蜜蜂物种中，如A. dorsata、A. florea和Bombus bellicosus（Grupe & Quandt，2020年）。这种病原体最近被重新命名为Vairimorpha ceranae（Tokarev等人，2020年），但这一命名存在争议。在这里，我们仍然使用Nosema ceranae这一名称，遵循Bartolome等人（2024年）的最新共识。

N. ceranae感染成年工蜂的中肠上皮细胞，干扰营养吸收（Aliferis等人，2012年）并改变能量代谢（Aufauvre等人，2014年；Vidau等人，2014年）。受感染的工蜂血液中的海藻糖水平降低（Mayack & Naug，2010年），能量压力增加（Mayack & Naug，2009年），免疫力减弱（Antúnez等人，2009年）。感染程度较高的蜜蜂表现出免疫基因（PGRP-LC、PGRP-S1、PGRP-S2和PGRP-S3）和关键免疫途径（Toll和IMD）以及抗菌肽（AMP）基因表达的下调，还有对先天免疫至关重要的细胞介导的免疫基因（AmEater、PO和GLD）的表达下调（Li等人，2018年；Louren?o等人，2021年；Chantaphanwattana等人，2023年）。N. ceranae感染还会改变蜂王的生理状态，影响其卵黄蛋白水平和信息素分泌（Alaux等人，2010年），同时影响其免疫反应（Chaimanee等人，2014年）。所有三个年龄段的蜜蜂王（1天、6天和12天）在N. ceranae感染后，其肠道组织中的eater和vitellogenin基因表达下调，而apidaecin基因表达上调（Chaimanee等人，2014年）。

由于飞行是昆虫活动中最耗能的活动之一（Suarez，2000年），Nosema感染造成的这些生理限制预计会损害飞行表现。飞行能力对蜜蜂群体的适应性至关重要，因为它可能影响觅食效率、资源获取、交配飞行成功率以及授粉服务。飞行耐力、速度或方向的下降可能会在群体层面产生连锁反应，从而降低幼虫抚养率和整体生产力（Yang等人，2008年）。先前的研究表明N. ceranae感染会缩短寿命（Goblirsch等人，2013年），导致首次觅食年龄提前（Goblirsch等人，2013年），并降低归巢成功率（Kralj和Fuchs，2010年），这些行为都与飞行能力密切相关。只有一项研究报告称Nosema ceranae对飞行表现没有影响，但那是一项非对照实验，使用的自然感染蜜蜂的感染程度较低（Well等人，2016年）。

本研究旨在评估N. ceranae感染对蜜蜂（包括工蜂和处女蜂王）飞行能力的影响，重点关注耐力和表现指标。通过将感染状态与行为结果联系起来，我们的研究旨在阐明这种微孢子虫病原体对蜜蜂飞行能力的影响。

实验部分

蜜蜂的感染

我们在密歇根州立大学（MSU）的养蜂场从健康的蜂群中收集了新孵化的工蜂（每个蜂群40只，共三个不同的蜂群），这些工蜂来自含有蛹的育虫框。育虫框在34.5℃和50%相对湿度下孵化，以在24小时内获得工蜂（记为1天大）。其中一半（N = 20只）被N. ceranae感染，每只工蜂被喂食100,000个新鲜的Nc孢子，溶解在50%蔗糖溶液中（5 μL）。另一半工蜂则被喂食5 μL 50%的

Nosema ceranae感染降低了工蜂的飞行能力

感染工蜂的飞行时间明显短于对照组（估计值 = -0.60 ± 0.24，Z = -2.54，P < 0.05，图1A）。相关参数UT max也明显低于对照组（估计值 = -0.70 + 0.30，Z = -2.43，P < 0.05，图1B）。感染工蜂的飞行距离也明显短于对照组（估计值 = -0.65 + 0.28，Z = -2.34，P < 0.05，图1C）。相关参数UD max也

讨论

在本研究中，我们发现N. ceranae感染显著降低了工蜂和处女蜂王的飞行时间和距离，与对照组相比，飞行时间减少了39%，飞行距离减少了35.7%。它们的UT max、UD max和V max也显著降低。Nosema感染与觅食者损失率增加（Wolf等人，2014年）、觅食行程延长（Kralj & Fuchs，2010年；Alaux等人，2014年）以及频率增加有关

数据声明

所有原始数据、R代码和输出结果均可在Kaggle上获取（Liu等人，2026年）。

手稿准备过程中生成式AI和AI辅助技术的声明

在准备这项工作时，作者使用ChatGPT来检查每个实验使用的模型是否正确。使用该工具/服务后，作者根据需要审查和编辑了内容，并对发表文章的内容负全责。

未引用的参考文献

Domingo等人，1998年；Elshemy和Pickard，1989年；Ertürk-Hasdemir和Silverman，2005年；Goulson等人，2015年；Higes等人，2008年；Higes等人，2006年；Paris等人，2018年；Paxton，2010年；Schippers等人，2006年；Seehuus等人，2006年；Vance等人，2009年；Webster等人，2004年。

CRediT作者贡献声明

刘芳：撰写——初稿撰写、调查、数据分析。张媛：撰写——审稿与编辑、数据分析。黄扎卡里·Y：撰写——审稿与编辑、软件使用、项目管理、方法论设计、数据分析、概念构思。

资助

本研究得到了中国广东省自然科学基金（项目编号2025A1515012361）的支持。F.L.和Y.Z.获得了中国留学基金委员会的奖学金支持。密歇根养蜂协会也提供了资金支持（以无限制礼物的形式）以资助这项研究。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的利益冲突或个人关系可能会影响本文所述的工作。

致谢

我们感谢一位匿名审稿人的仔细阅读和宝贵建议，这些帮助改进了本文的质量。