《Avian Pathology》：Outbreak dynamics of high pathogenicity avian influenza virus H5N1, clade 2.3.4.4b euBB, in black-headed gulls and common terns in Germany in 2023
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本研究针对高致病性禽流感病毒HPAIV H5N1基因型euBB在2022-2023年对德国红嘴鸥与普通燕鸥种群造成的严重威胁，整合了系统发生地理学、鸟类环志与时空爆发模式数据，揭示了该病毒从越冬地多途径入侵、导致繁殖地成鸟高死亡率并引发后续种群数量下降的传播链条与生态影响，强调了跨学科数据整合对理解病毒传播与评估水鸟保护压力的重要性。
在2022/23年冬季，一场由高致病性禽流感病毒引发的水鸟危机在欧洲悄然蔓延。一种名为H5N1 clade 2.3.4.4b euBB的病毒基因型，在法国通过高致病性H5N1病毒与一种适应鸥类的低致病性病毒重配而诞生。这种新病毒显示出对鸥类和燕鸥的特别“青睐”，随之而来的是大量鸟类病亡的报告。这不禁引发了科学家和保育工作者的深切担忧：这种病毒是如何传播开来的？它对这些鸟类的种群造成了多大的实际伤害？这些水鸟，本就是全球受威胁最严重的鸟类类群之一，它们能否承受住这新一轮的生存压力？为了回答这些问题，一个国际研究团队对德国境内的红嘴鸥与普通燕鸥种群展开了深入调查，相关成果发表在《Avian Pathology》上。
为了探究病毒的传播与影响，研究人员采用了多学科交叉的研究策略。关键方法包括：1) 系统发生地理学分析：对病毒基因组进行测序，构建时间标定的系统发育树，并结合地理位置信息推断病毒在欧洲及德国境内的时空传播路径。2) 环志数据与时空模式分析：利用德国境内红嘴鸥的历史环志回收数据，确定其越冬地分布，并与欧洲禽流感病例数据库中的HPAIV爆发地点进行空间叠加分析。3) 种群数据收集与建模：通过向各地管理员、科学家等发起合作呼吁，收集了2023年德国52个红嘴鸥和48个普通燕鸥繁殖地的死亡率数据，并整合了2022-2024年的繁殖对普查数据，以量化病毒导致的死亡数量和种群数量变化。4) 主动监测与血清学检测：在德国北部的一个红嘴鸥和一个普通燕鸥繁殖地进行活体采样，采集咽拭子、泄殖腔拭子和血液样本，通过RT-qPCR检测病毒RNA，并通过ELISA方法检测血清中流感A病毒（IAV）及H5亚型特异性抗体，以评估感染率和血清阳性率。5) 统计与空间建模：使用广义线性混合模型、空间显性模型等统计方法，分析死亡率与物种、时间、地理位置的关系，并可视化疫情时空动态。
研究结果
3.1. 2022年以来德国红嘴鸥与普通燕鸥的（高致病性）禽流感监测
监测数据显示，2023年是病毒检测阳性率的最高峰。红嘴鸥样本的HPAIV H5阳性率从2022年的21%飙升至2023年的53%，普通燕鸥则从25%升至36%。而到2024年，情况显著改变，红嘴鸥阳性率降至1.1%，普通燕鸥的少量样本全部为阴性。
3.2. 红嘴鸥在越冬地的死亡率
来自德国的红嘴鸥主要在荷兰、比利时、法国等西欧地区越冬。病毒在2022年底已在其越冬地循环。2023年1月，病毒在多个地点独立进入红嘴鸥种群，2月病例数激增，红嘴鸥成为受影响最严重的主机物种。越冬地的疫情爆发为病毒随春季北归的鸟类传入德国繁殖地埋下伏笔。
3.3. 2023年德国繁殖红嘴鸥与普通燕鸥中HPAIV相关死亡率的空间分布与时间线
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*3.3.1. HPAIV入侵群落的影响与时空传播：疫情影响了德国全境两种鸟类的繁殖地。至少52个红嘴鸥群落和48个普通燕鸥群落受到影响，其中29个为共享群落。共报告了8137只成年红嘴鸥和614只成年普通燕鸥死亡，分别至少占其德国繁殖种群的3.0%和3.5%。疫情传播呈现明显的时空规律：感染波首先于4月中下旬从南部和西部影响红嘴鸥，随后在一个月内向北、向东推进。普通燕鸥的疫情比红嘴鸥延迟了约三周（约21天）开始，这与后者从非洲越冬地返回的时间较晚相符。成鸟死亡遍布全国，而雏鸟死亡主要局限于北部地区，原因是当疫情传到北部时，南部的雏鸟尚未孵化群落就已崩溃。
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*3.3.2. 受影响群落内HPAIV的影响与时间传播：在受影响的群落内，估计每个群落平均有14.8%的成年红嘴鸥和23.0%的成年普通燕鸥被报告死亡。虽然普通燕鸥的死亡率更高，但统计上不显著。疫情在普通燕鸥群落中的增长曲线比在红嘴鸥中更陡峭。
3.4. 鸥与燕鸥物种中HPAIV基因型euBB的系统发生与时空分析
对病毒血凝素基因的系统发生地理学分析显示，德国的病毒基因组共同祖先可追溯到2022年中旬，表明病毒在德国境外已多样化。分析揭示了病毒传入德国的多条独立路径：西部（如下萨克森州、北莱茵-威斯特法伦州）的病毒主要来自荷兰和比利时；而南部和东部（如巴伐利亚州、梅克伦堡-前波美拉尼亚州）则主要从波兰和瑞士传入。这与红嘴鸥的越冬地和春季迁徙路线高度吻合。
3.5. 德国北部红嘴鸥与普通燕鸥繁殖地中HPAIV的主动监测
2023年疫情爆发期间，在东北部一个红嘴鸥群落采集的25只外表健康的成鸟样本中，2只检测出低载量的IAV RNA，但未检出H5N1。血清学显示68%的红嘴鸥有IAV抗体，但仅一只确认有H5特异性抗体。在西北部一个普通燕鸥群落的长期监测显示，成鸟的IAV抗体阳性率从2022年的18%、2023年的12%上升到2024年的40%，且H5特异性抗体阳性率也显著上升。雏鸟中极少检测到抗体。
3.6. HPAIV对红嘴鸥与普通燕鸥存活率与繁殖对数量的种群影响
2023年报告的死亡率远高于无HPAIV年份的背景死亡率。对2022-2024年繁殖对数据的分析显示，在排除因鸟类跨境迁移至波兰新栖息地而数据复杂的地区后，红嘴鸥的繁殖对数量在2022至2024年间下降了15.9%，普通燕鸥下降了5.8%。若包含所有数据，下降幅度更大。这表明病毒导致的种群实际损失远高于直接报告的死亡数量。
结论与讨论
本研究阐明，HPAIV H5N1基因型euBB于2022/23年冬季在德国红嘴鸥的西欧越冬地占据主导，并很可能由北归的红嘴鸥通过多次独立入侵引入德国繁殖地。病毒随后溢出至共享栖息地的普通燕鸥。疫情在德国境内由南向北、由西向东传播，造成了至少3-3.5%繁殖成鸟的直接死亡，并引发了后续更大幅度的种群数量下降（红嘴鸥-16%，普通燕鸥-6%）。这一影响在欧洲多国均有报告，对本就面临多重威胁的水鸟保护构成了严峻挑战。
研究的重要发现包括：1) 传播路径明晰化：首次通过整合病毒基因组、鸟类环志和疫情数据，清晰勾勒了euBB基因型从越冬地到繁殖地的多途径传播网络。2) 种群影响量化：不仅报告了死亡数量，更通过繁殖对普查数据，揭示了病毒对种群水平的长期负面影响，其严重性可能被低估。3) 免疫应答证据：在普通燕鸥中观察到的H5特异性抗体阳性率随时间上升，表明感染可诱导免疫反应，这可能在一定程度上解释了euBB基因型在2023年繁殖季后迅速消退的现象，即群体免疫可能促成了该基因型的“消退”。然而，广泛免疫也可能施加选择压力，促使病毒发生抗原漂移以逃避免疫。
尽管存在数据报告不完整、监测被动等局限，本研究强有力地证明了HPAIV已成为威胁水鸟生存的新兴压力。水鸟生活史周期长，种群恢复缓慢。在气候变化、栖息地丧失、污染等现有压力之上叠加高致死性传染病，使其保护前景更加不容乐观。该研究强调了整合鸟类学、流行病学和病毒学数据进行跨学科研究的价值，这对于理解疾病生态、预测传播风险、制定有效的野生动物疾病管理与保护策略至关重要。
