在人工林发育过程中，根际激活作用以及与矿物质相关的有机物的分解能力逐渐减弱

《Soil Biology and Biochemistry》：Declines in rhizosphere priming and decomposition of mineral-associated organic matter during plantation development

中国杉人工林细根生长策略转变及根围 priming效应（RPE）对土壤有机碳动态的影响。研究发现RPE随林龄增加而减弱，主要加速矿质结合有机质（MAOM）分解，但根生物质减少和营养策略从DIY转向outsourcing导致SOC净平衡由损失转为增益。微生物N矿化增强是关键机制，支持N银行假说。

　　

王晓红|范爱莲|费克·A·迪杰斯特拉|程伟新|姚晓东|吴东梅|杨玉生|陈光水

中国福建省福州市福建师范大学地理科学学院，教育部湿润亚热带生态地理过程重点实验室，邮编350117

摘要

细根在植物-土壤相互作用中起着关键作用，这些相互作用决定了土壤有机碳（SOC）的动态。然而，在人工林发育过程中，细根的生长和养分获取策略的变化及其对SOC形成和分解的后续影响仍知之甚少，这阻碍了对未来人工林碳汇潜力的准确预测。通过使用根系生长室和原位¹³C标记方法，我们首次研究了根际启动效应（RPE）——即根系引起的SOC分解速率变化与无根土壤相比的情况——以及这种效应在Cunninghamia lanceolata（中国冷杉）人工林不同龄期（9-66年）对SOC形成和分解的影响。随着林龄的增长，根系生物量减少，根系的养分获取策略从“自给自足”型（较高的分泌物速率和特定根长）转变为依赖菌根的“外包”型（较大的根径和根外菌根生物量）。所有林分都表现出正的RPE（1.56–7.86 mg CO₂-C kg^-1 soil d^-1），并且主要加速了与矿物质相关的有机物质（MAOM）的分解，而颗粒有机物质（POM）的分解则相对较弱，且这种效应随林龄增长而显著减弱。尽管根系促进了POM和MAOM的形成，但根系驱动的SOC净平衡主要受MAOM分解的影响，随着林龄的增长，从净损失转变为净增加。RPE与MAOM分解之间存在显著的正相关关系。根系生物量，尤其是根系的养分获取策略，通过共同消耗土壤中的可溶性氮并刺激微生物活动（特别是氧化酶活性）来促进RPE和MAOM的分解。总之，我们的结果表明，在中国冷杉人工林的发育过程中，根系养分获取的变化及其与微生物的相互作用强烈调节了SOC的动态，这超出了现有的“干扰-恢复”框架，并为“氮库”假说提供了有力的实证支持。

引言

人工林作为基于自然的气候解决方案的核心，通过造林和再造林已经覆盖了全球森林面积的7%，并且在政策激励下每年以2.3%的速度扩张（FAO, 2020）。虽然人工林能够快速吸收碳（C）并储存在生物量中，但随着林分后期生产力的下降，这种碳汇作用会减弱（Shang et al., 2023; Leng et al., 2024）。因此，人工林生态系统的长期气候缓解效果在很大程度上取决于土壤有机碳（SOC）的动态，而土壤有机碳是地球上最大的陆地有机碳库，由于其年龄依赖性的变化轨迹，成为未来碳封存预测中的一个主要不确定性因素（Li et al., 2012）。关键的是，SOC的积累通常滞后于生物量碳的积累：尽管在初期生产力较高，人工林通常会导致净SOC损失，尤其是在矿质土壤中，但在成熟后则转变为净积累（Yang et al., 2011; Li et al., 2012; Lovett et al., 2018）。这种SOC动态与陆地生态系统模型中由一级动力学预测的正面生产力-SOC关系存在根本性差异（Todd-Brown et al., 2013; Tian et al., 2015）。

目前对人工林发育过程中SOC动态的机制理解仍然不完整。现有的“干扰-恢复”范式将最初的SOC损失归因于土壤结构的破坏，而随后的恢复则归因于凋落物的积累（Guo and Gifford, 2002; Yang et al., 2011; Curtis and Gough, 2018），但它忽视了植物-土壤相互作用在调节SOC动态中的关键作用（Sulman et al., 2017; Henneron et al., 2020a; Terrer et al., 2021）。与此相关的是“氮（N）库”假说，该假说认为矿质土壤是树木氮需求的储存库：在生物量积累的早期/中期，当树木活跃地吸收氮时，矿质土壤是净氮源；而随着树木生长放缓或停止，它转变为净氮汇（Lovett et al., 2018）。鉴于土壤有机碳和氮之间的紧密耦合，这一假说可能也适用于整个林分发育过程中的SOC动态。然而，关于年龄依赖性的根系驱动氮吸收的核心机制缺乏可靠的实证验证（Li et al., 2012; Lovett et al., 2018）。重要的是，根系通过根际启动效应（RPE）来吸收养分（尤其是氮），即活根引起的SOC分解速率的变化，与无根土壤相比，可以刺激微生物对SOC的分解，其效果可提高多达3.8倍（Cheng et al., 2014）。RPE被认为是解决植物-SOC反馈不确定性的关键（Sulman et al., 2017; Hong et al., 2020; Terrer et al., 2021），并且越来越多地被整合到森林碳-氮矿化模型中（Finzi et al., 2015）。然而，方法学上的挑战阻碍了原位森林量的化（Hopkins et al., 2013; Huo et al., 2017）。Qiao等人（2019）通过室内培养实验观察到，添加葡萄糖可以增强启动效应，导致年轻次生林中的碳损失大于成熟林。然而，他们的实验设置缺乏活根，未能考虑到根系氮吸收在调节SOC动态中的关键作用，而根系氮吸收与树木发育阶段密切相关。因此，阐明与林分发育相关的RPE动态成为一项重要的研究任务——验证“氮库”假说，预测SOC动态，并推进基于自然的气候解决方案的评估。

植物生长和养分需求通过调节地下碳分配和根系养分获取策略来关键地调控RPE（Carrillo et al., 2017; Henneron et al., 2020a; Wang et al., 2025a）。控制盆栽实验表明，快速生长且具有高地下碳投资和竞争性根系特征的物种（例如，高根氮浓度（RNC）、特定根长（SRL）和分泌物速率）比生长缓慢且保守的物种表现出更强的RPE（Henneron et al., 2020a; Wang et al., 2025a）。然而，目前的知识主要基于幼苗阶段的数据（Wurzburger and Brookshire, 2017; Yin et al., 2018），尚未解决林分发育过程中RPE的变化情况。随着林分成熟，生长速率和养分需求的下降不仅减少了地下碳的分配（例如，根系生物量和根系分泌物速率），还改变了根系的养分获取策略（Zhu et al., 2022; Chen et al., 2023; Ren et al., 2023; Liu et al., 2024）。根系养分获取策略沿着两个正交梯度变化：一个是“自给自足”型资源获取（特征为高SRL），另一个是向菌根真菌“外包”资源获取（特征为较大根径）；另一个是传统的“保守”型梯度，从快速资源获取（特征为高RNC）到缓慢资源获取（特征为高RTD）（Bergmann et al., 2020）。最近的研究发现，随着树木老化，根系的养分获取策略从“自给自足”型转变为“外包”型，同时根系吸收氮的能力也相应减弱（Ren et al., 2023; Liu et al., 2024）。这些年龄依赖性的调整可能通过两种途径共同减弱林分发育过程中的RPE：减少易分解碳的供应和缓解土壤氮的限制（Henneron et al., 2020a; Henneron et al., 2020b）。

微生物氮矿化假说提出，植物吸收引起的微生物氮限制驱动了根际沉积物驱动的外酶合成（特别是氧化酶），从而催化富含氮的土壤有机物质（SOM）的分解（Craine et al., 2007; Dijkstra et al., 2013）。功能上不同的SOM池——颗粒有机物质（POM）与与矿物质相关的有机物质（MAOM）——表现出不同的脆弱性：MAOM主要由微生物残体组成，具有较高的氮浓度和较低的分解活化能（Lavallee et al., 2020; Sokol et al., 2022），在分解过程中产生更多的微生物氮。相对于POM，MAOM对RPE的敏感性更高（Keiluweit et al., 2015; Zhang et al., 2022; Shabtai et al., 2024）。重要的是，MAOM占全球SOM储量的约65%（在温暖湿润的热带地区超过90%），由于其较低的C:N比率，成为主要的土壤氮库（Sokol et al., 2022）。这种优势可能解释了在林分发育早期阶段主要在MAOM丰富的矿质层中观察到SOC和氮的消耗（Li et al., 2012; Lovett et al., 2018）。因此，定量评估与MAOM分解相关的原位RPE对于阐明人工林发育过程中的SOC-养分动态至关重要。

中国冷杉（Cunninghamia lanceolata）人工林占地990万公顷（占中国人工林面积的17%，全球人工林面积的7.6%），是世界上最大的单一树种人工林，也是重要的森林碳汇（NFGA, 2019; FAO, 2020）。我们使用自然¹³C同位素方法（C₃植物—C₄土壤）结合根系生长室，在15个月的野外实验中，量化了亚热带中国冷杉不同龄期（9-66年）的原位RPE以及根系介导的POM和MAOM分解。我们还测量了调节RPE的因素：吸收根系生物量和特征、土壤中可利用的养分、微生物生物量和外酶活性。我们假设：（1）与其他树种类似，中国冷杉的根系养分获取策略会从“自给自足”型转变为“外包”型；（2）根系可能会对所有林分的SOC分解产生正面影响，但随着林龄的增长，由于地下碳分配的减少和根系养分获取策略的改变，RPE可能会减弱，从而减少根际沉积物和土壤氮的消耗，从而促进微生物对富含氮的MAOM的分解；（3）支持“氮库”假说，年轻林分的根系介导的SOC净平衡可能较低，而随着林龄的增长，由于MAOM分解损失的减少，这一平衡可能会增加。

实验地点

该实验在福建省三明森林生态系统国家观测和研究站进行（117°28′E, 26°10′N）。该地点具有亚热带季风气候，年平均温度为19.4°C，年平均降水量为1700毫米，其中70%以上的降雨发生在3月至9月。该地点的土壤被归类为Oxisols，由酸性砂岩发育而来（Yang et al., 2009）。

根系生物量生长和特征

随着林龄的增长，树高和胸径增加，但相对生长率和林分密度呈非线性且显著下降（图S4a–d）。总氮、总磷和矿质氮随林龄增加后减少，而SOC和可利用磷没有显著变化（图S4e–i）。

8月份，根系生物量和SRL以及eAMF生物量和RNC随林龄增加而减少，而RTD保持不变

讨论

通过在中国冷杉不同龄期（9-66年）使用自然¹³C同位素标记和根系生长室，我们证明了林分发育导致根系养分获取策略的根本变化，这从机制上调节了RPE和SOC动态（图6）。支持我们的假设，我们发现：（1）随着林龄的增长，根系生物量减少，根系养分获取策略从“自给自足”型（高SRL和根系分泌物速率）转变为依赖菌根的类型

CRediT作者贡献声明

王晓红：撰写——初稿，可视化，软件，资金获取，正式分析，数据管理，概念化。范爱莲：撰写——初稿，验证，方法学，调查，数据管理。姚晓东：验证，监督，正式分析。吴东梅：方法学，调查。费克·A·迪杰斯特拉：撰写——审稿与编辑，方法学，概念化。程伟新：撰写——审稿与编辑，方法学。杨玉生：资源，项目

未引用参考文献

Chen et al., 2023; Dijkstra et al., 2021; Kuzyakov, 2002; Wang and Kuzakov, 2025; Yu et al., 2024.

利益冲突

作者声明他们没有已知的财务利益可能影响本文所述的工作。

数据可用性声明

数据将在合理请求下提供。

利益冲突声明

作者声明没有利益冲突。

致谢

我们感谢福建省三明森林生态系统国家观测和研究站的同事在实验期间的帮助。本工作得到了国家自然科学基金（项目编号32192433）、国家重点研发计划（项目编号2021YFD220040303）、国家自然科学基金（项目编号32301560）以及特别项目的财政支持