发育不稳定性是否存在性别差异？以两种具有不同繁殖方式的刺蜥为例的案例研究

《Zoology》：Is Developmental Instability Sex-Specific? Case Study in Two Spiny Lizards with Different Reproductive Modes

　　阿尔多·戈麦斯-贝尼特斯（Aldo Gómez-Benitez）|加布里埃尔·安德拉德-索托（Gabriel Andrade-Soto）|埃里卡·阿德里亚娜·雷耶斯-贝拉兹克斯（Erika Adriana Reyes-Velázquez）|吉塞拉·格拉纳多斯-冈萨雷斯（Gisela Granados-González）|奥斯瓦尔多·埃尔南德斯-加列戈斯（Oswaldo Hernández-Gallegos） 墨西哥州立师范学院研究生院，墨西哥教育、科学、技术及创新部，纳塔莉亚·卡拉斯科街400号联邦大道，托卢卡德莱尔多，墨西哥州50120 **摘要** 发育不稳定性反映了生物体在生长过程中缓冲遗传和环境扰动的能力，通常通过波动的不对称性和 canalization（发育过程中的稳定性）来评估。来自不同动物群体的证据表明，发育不稳定性可能具有性别特异性，常常表现出对发育扰动的性别差异敏感性。此外，繁殖方式可以影响发育环境，从而可能影响形态变异在个体发育过程中的缓冲机制。然而，性别和繁殖方式在塑造发育不稳定性方面的相对重要性仍研究不足。我们研究了两种具有不同繁殖方式的刺蜥（Sceloporus）的发育不稳定性是否具有性别特异性：一种是胎生的 Sceloporus grammicus，另一种是卵生的 Sceloporus aeneus。我们分析了来自墨西哥州高海拔地区的69只成年个体（40只 S. grammicus，29只 S. aeneus），拍摄了它们的头部背视图，数字化了22个关键点，并通过 Procrustes 叠加法提取了形态变量。波动不对称性通过 Procrustes 距离进行量化，而 canalization 通过组内方差-协方差矩阵比较和主成分分析来评估。在两种物种中，波动不对称性在性别之间没有差异；同种内的雄性和雌性之间的不对称性方差相似，但物种之间存在差异。 canalization 分析显示，S. grammicus 的雄性比 S. aeneus 的两性都具有更强的缓冲能力，而在两种物种中均未检测到头部形状的性别差异。综合这些结果表明，发育稳定性与繁殖方式的关系比与性别的关系更为密切，且与体型相关的性别差异并不会转化为形态上的差异。我们的发现强调了与繁殖策略相关而非性别的发育环境如何调节形态缓冲机制。 **引言** 性别二态性源于遗传因素和环境因素之间的复杂相互作用，这可能导致发育过程和应对压力源的敏感性存在性别差异（Hangartner 等，2022）。这些差异可能表现为发育不稳定性的变化，即生物体在发育过程中抵御遗传和环境扰动的能力减弱，导致从完美对称性出现小的随机偏差，称为波动不对称性（以下简称“FA”；Palmer 和 Strobeck，1986）。此外，上述差异还可能导致 canalization 减弱，即尽管存在环境或遗传变异，仍能产生一致的表型（Waddington，1942）。发育不稳定性已在包括鸟类、爬行动物和节肢动物在内的多种动物类群和生态背景下得到研究，通常被用作与近亲繁殖和栖息地干扰等因素相关的发育压力的指标（Lens 等，2000；Polák，2008；Mészáros 等，2023）。虽然遗传和环境因素都会影响发育不稳定性，但最新研究表明其表现可能依赖于性别，反映了雄性和雌性对这些因素的不同敏感性（Bonduriansky，2009）。跨动物类群的比较研究进一步表明，发育不稳定性的性别差异可能源于性选择、生活史策略和环境压力之间的相互作用（M?ller 和 Thornhill，1998；Polák，2008）。 一种常见的模式是雄性表现出比雌性更高的波动不对称性，这通常归因于与性选择特征相关的发育成本（M?ller 和 Thornhill，1998；Polák，2008）。然而，这种模式并非普遍存在，实证证据表明发育不稳定性的性别差异高度依赖于具体情境。例如，在红脚陆龟（Chelonoidis carbonarius）等爬行动物中观察到雄性的不对称性更高（Salamanca-Carre?o 等，2025），而在灵长类动物中的研究则报告了波动不对称性的性别差异较弱或不存在（Romero 等，2021；Hoover 等，2021）。在蜥蜴中，波动不对称性已被证明会对环境压力作出反应，且性别特异性模式可能因所研究特征的不同而异。例如，农药暴露与意大利壁蜥（Podarcis siculus）的波动不对称性增加有关，其中雌性的股骨孔数量比雄性更高，尽管头部形状没有性别差异（Simbula 等，2021）。这些对比结果表明，性别特异性的发育不稳定性并非固定不变，而是由生态条件、特征特异性敏感性和发育过程之间的相互作用所决定。 这种变异可能由多种机制驱动，包括常染色体和性染色体上的性别特异性基因表达模式（Valdivia 等，1993；Gutiérrez-Adán 等，2006）、母体投入和胚胎条件的差异（Uller 等，2004）、某些爬行动物物种中的温度依赖性性别决定（Crews 等，1998）以及胎生物种中的子宫内定位效应（Vom Saal，1981）。虽然胚胎发育为生长奠定了基础，但后胚胎阶段在塑造最终表型方面起着重要作用。生物体可以调节生长速率、进行补偿性生长或根据环境挑战调整发育路径（Kellner 和 Alford，2003）。在爬行动物中，特别是蜥蜴中，这些过程为研究个体发育过程中的发育不稳定性调节提供了有用的框架。尽管关于爬行动物发育可塑性的证据有限，但研究表明，个体发育过程中的补偿性生长可能会影响某些蜥蜴物种的波动不对称性表现（Lazi? 等，2016）。然而，如果这种补偿机制确实存在，它们可能需要特定的触发因素，并且可能不会在雄性和雌性之间均匀发挥作用（Lazi? 等，2017）。因此，当性别特定的生活史策略或环境暴露改变发育轨迹时，雄性和雌性的发育不稳定性可能会有所不同。 在刺蜥科（Phrynosomatidae）中，已对多种物种的波动不对称性进行了研究，从而揭示了发育稳定性及其遗传和环境决定因素。例如，在刺蜥（Sceloporus grammicus）中，Dosselman 等（1998）发现亲本染色体种族的波动不对称性高于杂交种族，表明遗传背景可能在缓冲发育扰动中起作用。此外，最近的研究还报告了该物种中基于性别的颅骨异速生长和染色体种族的差异（Lozano 等，2023）。对于南方束草蜥（Sceloporus aeneus）的研究未发现三种雄性形态类型之间的不对称性差异（Andrade-Soto，2021），表明这些变体中的发育特征具有潜在的稳定性。Sceloporus 属不同物种之间的性别体型二态性模式也有所不同。比较分析表明，S. grammicus 表现出雄性偏向的体型二态性，而 S. aeneus 则没有。