中国南海西沙群岛退化珊瑚礁生态系统中鹦嘴鱼的营养动态

《Environmental Research》：Trophic dynamics of parrotfish in a degraded coral reef ecosystem in the Xisha Islands, South China Sea

　　赵金发|王腾|刘宇|李红|刘华雪|谢红宇|沈建中|肖亚媛|敖学富|黄海|刘勇|韩秋英
中国海洋渔业科学院南海渔业研究所/农业农村部南海渔业资源开发利用重点实验室/广东省珠江口生态系统观测与研究野外站，广州510300，中国

**摘要**
目前，全球许多珊瑚礁生态系统正经历不同程度的栖息地退化，这可能导致珊瑚礁鱼类的营养结构发生变化。了解这些营养结构随时间的变化对于解释生物在不同环境压力下的适应能力至关重要。本研究采用稳定碳和氮同位素技术，研究了2018年至2024年间中国南海西沙群岛珊瑚礁区域共存的21种鹦嘴鱼的营养动态。在珊瑚礁栖息地退化和人类活动的双重压力下，鹦嘴鱼在七年的研究期间表现出明显的同位素变化。这些变化体现在氮（δ15N）和碳（δ13C）稳定同位素值的逐渐增加上，这种模式与吸收的饮食资源的变化一致。同时，该群落的同位素生态位宽度缩小，表明其饮食专业化程度增加，趋向于一部分可利用的食物资源，这一趋势与最优觅食理论的预测相符。此外，不同摄食功能组（刮食者、挖掘者和啃食者）之间的营养生态位重叠增加，导致饮食相似性提高。鹦嘴鱼种群的饮食多样性和营养冗余度下降，而营养结构的稳定性增强，尤其是在啃食者组中。这些发现增进了我们对珊瑚礁鱼类在变化环境中的摄食适应策略的理解，并为未来珊瑚礁生态系统的监测和保护工作提供了重要基础。这对于维持珊瑚礁鱼类的生态功能和生态系统的健康至关重要。

**引言**
珊瑚礁是地球上生物多样性最丰富的生态系统之一，常被称为“海洋的热带雨林”。尽管它们仅覆盖了海洋底部不到0.1%的面积，但却支持了25%的海洋生物多样性（Fisher等人，2015；Hughes等人，2017；Spalding和Grenfell，1997）。然而，全球珊瑚礁正面临由气候变化、过度捕捞、塑料污染和石油勘探引起的前所未有的危机（Bellwood等人，2004；Osuji等人，2025；Osuji等人，2010；Voolstra等人，2023）。广泛的珊瑚死亡导致许多地区转变为以大型藻类或海绵为主的状态（Bell等人，2013；Norstr?m等人，2009），改变了底栖资源的可用性并扰乱了珊瑚礁食物网中的能量流动（Alvarez-Filip等人，2009；Bell等人，2018；Mortimer等人，2023）。食草鱼类通过控制藻类生长和促进珊瑚再生对珊瑚礁的恢复至关重要（Doropoulos等人，2013；Puk等人，2016）。不同的功能组扮演着互补的角色：鹦嘴鱼刮食和挖掘珊瑚礁基质，而兔鱼则清除大型肉质藻类（Ebrahim等人，2020；Hoey和Bellwood，2008）。然而，食草鱼类是全球渔业的主要捕捞对象，与未受捕捞区域相比，其生物量减少了约50%（Edwards等人，2014）。过度捕捞改变了群落组成和营养结构，可能损害其重要的生态系统功能（Bellwood等人，2012；Guerra等人，2023）。值得注意的是，食草鱼类的摄食偏好和觅食行为具有高度变异性（Ebrahim等人，2020；Hanmer等人，2017）。食草鱼类对环境变化非常敏感，人类活动和气候变化会改变食物资源的可用性和鱼类的代谢率，进而影响它们的营养需求和生态功能（Cardozo-Ferreira等人，2023；Mendes等人，2009）。食草鱼类与藻类之间的相互作用受到消费者和生产者群落的组成、丰度和环境因素的影响，形成了复杂的动态关系（Adam等人，2015；Brandl和Bellwood，2016）。尽管已经做出了大量努力来了解食草鱼类在珊瑚礁上的生态作用，但人们对它们如何调整觅食行为以优化在不断变化的环境中的营养策略，或在不同压力下群落和营养结构如何变化知之甚少（Hughes等人，2007；Mortimer等人，2023；Mumby等人，2006）。这一知识空白阻碍了我们对它们在珊瑚礁恢复中生态作用的理解。了解它们的饮食偏好和营养生态位随时间的变化可能为不同生态系统中的食草鱼类的适应策略和生态功能提供宝贵的见解（Bellwood等人，2006；Hoey等人，2013；Plass-Johnson等人，2018）。

鹦嘴鱼是一个包含100个物种的家族，广泛分布于全球的热带珊瑚礁中，通常占珊瑚礁生物量的重要部分（Hoey和Bonaldo，2018）。此外，鹦嘴鱼的觅食行为与其他珊瑚礁食草鱼类（如外科医生鱼和兔鱼）有显著不同（Bonaldo等人，2014；Fox和Bellwood，2013）。根据它们不同的摄食机制和对珊瑚礁基质的不同影响，鹦嘴鱼主要分为不同的功能组（刮食者、挖掘者和啃食者）（Bellwood和Choat，1990；Hoey和Bonaldo，2018）。刮食者和挖掘者通过分别去除附生和内生物质直接与珊瑚礁基质相互作用。相比之下，啃食者具有适合切割和吞食较大、直立的大型藻类的咬合机制，而无需挖掘或刮擦底层的珊瑚礁基质。凭借其改良的咽部磨盘、融合的口腔齿列和可移动的下颌关节，挖掘者能够挖掘碳酸盐基质，从而获取嵌入珊瑚骨骼中的内生微光合生物（如丝状蓝细菌）及相关富含蛋白质的碎屑（Bellwood和Choat，1990；Hoey和Bonaldo，2018）。研究表明，啃食痕迹的特征会影响后续的生物定殖。例如，刮食者留下的浅层啃食痕迹很快会被附生藻类重新定殖。相比之下，挖掘者造成的深层沟槽需要更长时间才能被草皮藻类覆盖，从而在较长时间内保持暴露的清洁碳酸盐表面。四天后，只有10%的刮食痕迹未被定殖，而挖掘痕迹中有40%在同一时间段内未被定殖，因此可能为珊瑚幼虫的定居提供了更持久的窗口（Bonaldo等人，2011；Bonaldo和Bellwood，2009）。因此，鹦嘴鱼在珊瑚礁生态系统中发挥着重要作用，是生物侵蚀和沉积物运输等过程的关键驱动因素（Bonaldo等人，2014；Hoey和Bellwood，2008）。鹦嘴鱼表现出高度的营养可塑性（Bellwood和Choat，1990；Hanmer等人，2017；Hoey和Bonaldo，2018；Smith等人，2018）。早期的肠道内容物研究表明它们的饮食范围广泛，包括大型藻类和珊瑚，但现代的宏基因组学和显微组织学证据表明，大多数物种是“微食者”，以珊瑚礁基质中的丝状蓝细菌、硅藻和内生藻类为食（Clements等人，2017；Nicholson和Clements，2021；Nicholson和Clements，2023）。鉴于当前生态环境的快速变化，了解食物网的动态和鹦嘴鱼营养结构随时间的变化对于确保它们继续在珊瑚礁生态系统中发挥关键生态功能至关重要（Bellwood等人，2004）。此外，仅仅增加海洋保护区内鹦嘴鱼的生物量并不能保证珊瑚礁恢复力的增强；相反，食草鱼类群落的功能完整性更为关键（Bruno等人，2019）。旨在保护整个鹦嘴鱼群落的管理措施可能对于防止珊瑚礁生态系统转变为以藻类为主的状态至关重要（Bruno等人，2019；Hoey和Bonaldo，2018）。

稳定同位素分析已成为生态学中一种强大且广泛使用的工具，用于划分营养关系和追踪生态系统内的能量流动（Gilbert等人，2019）。这种方法基于这样一个原理：消费者组织中的稳定同位素比率（如δ13C和δ15N）反映了它们饮食中的比率，表明营养水平之间的可预测富集。具体来说，δ13C值从饮食到消费者的变化很小（约0-1‰富集），是初级碳源和觅食栖息地的可靠追踪器（Gilbert等人，2019）。相比之下，δ15N值每个营养级大约富集3-4‰，使其成为生物营养位置的可靠指标（Fry和Davis，2015）。这种技术应用于像珊瑚礁这样的复杂生态系统特别有利，因为在这些系统中直接观察觅食往往具有挑战性，因为它们的行为隐蔽、生物多样性高且潜在食物资源多样（Robinson等人，2024）。与仅提供最近摄入情况的胃内容物分析不同，肌肉等组织中的稳定同位素特征整合了较长时间内的饮食信息，反映了吸收而非仅仅消耗的物质（Wing等人，2022）。该方法的关键假设包括消费者与其饮食处于同位素平衡状态，以及营养区分因子（TDFs）是已知且相对恒定的。鉴于我们的目标是研究多种共存鹦嘴鱼物种的长期营养生态位可塑性和结构，而不是它们的即时饮食，稳定同位素分析——它整合了几个月内的吸收饮食——是最佳选择。它使我们能够定量比较不同物种和功能组之间的营养生态位，评估生态位划分，并追踪七年研究期间对环境变化的营养策略变化，从而直接回答我们的核心研究问题（Robinson等人，2024）。

在这个背景下，本研究利用了2018年至2024年间西沙群岛麒麟群岛21种鹦嘴鱼群落的七年稳定同位素数据（δ13C和δ15N），以解决以下具体问题：（1）2018-2024年间鹦嘴鱼群落的同位素生态位空间是否发生了变化？（2）不同功能组（刮食者、挖掘者、啃食者）在其同位素生态位指标上是否表现出不同的时间趋势？（3）这些组之间的同位素生态位重叠是否有变化，这是否可能表明资源分配的变化？通过记录这些同位素生态位动态，并结合当地珊瑚礁退化的背景，我们旨在推断资源吸收模式的潜在变化。这项研究为退化珊瑚礁系统中鹦嘴鱼的同位素生态位变化提供了基础理解，并为解释它们在人类世时期的营养生态学提供了越来越多的知识。

**样本收集和准备**
采样工作于2018年至2024年每年3月至5月在南海西沙群岛麒麟群岛的珊瑚礁水域进行（16°55′N～17°00′N，112°12′E～112°21′E）。这一时期对应于西沙群岛的晚旱季到早雨季的过渡期，海况相对平静，降雨量少，有利于安全高效的水下采样操作。鱼类标本来自当地的手工渔业。

**作者贡献声明**
黄海：撰写——审稿与编辑，资源。刘勇：撰写——审稿与编辑；撰写——初稿；监督；资源获取；方法论；资金筹集；正式分析；数据管理；概念化。肖雅媛：撰写——审稿与编辑；资源提供。敖学富：撰写——审稿与编辑；资源提供。刘宇：撰写——审稿与编辑；资源提供。李红：撰写——审稿与编辑；资源提供。韩秋英：撰写——审稿与编辑；资源提供。赵金发：撰写——审稿与数据提供。数据可向作者索取。

动物伦理批准：本研究已由中国水产科学院南海渔业研究所伦理委员会审核并批准（批准编号：nhdf2024-11）。

利益冲突声明：所有作者声明与本手稿讨论的主题或材料无关，也未参与任何对该主题或材料具有财务或非财务利益的组织或实体。

致谢：本研究得到了国家自然科学基金（32473161）、中国水产科学院南海渔业研究所中央公益性科研机构基础研究基金（2025RC03）、中国水产科学院中央公益性科研机构基础研究基金（2023TD16）、中华人民共和国农业农村部财政资金（NHZX2024）、海南热带海洋大学南繁水产联合开放基金项目（项目编号2023SCNFKF06）的支持。