《Trends in Environmental Analytical Chemistry》：Potential risks of entomopathogenic biopesticides to beneficial insects
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昆虫病原生物（Entomopathogens, EPs）作为生物农药被广泛应用，相较于合成杀虫剂，通常被认为对环境友好。在这篇观点性文章中，研究人员指出，昆虫病原生物对有益昆虫（包括害虫天敌、传粉者和腐食者）的潜在影响一直未得到充分重视。通过梳理致死、亚致死及
昆虫病原生物（Entomopathogens, EPs）作为生物农药被广泛应用，相较于合成杀虫剂，通常被认为对环境友好。在这篇观点性文章中，研究人员指出，昆虫病原生物对有益昆虫（包括害虫天敌、传粉者和腐食者）的潜在影响一直未得到充分重视。通过梳理致死、亚致死及行为影响的证据，研究人员认为这些效应会削弱生物防治、传粉和养分循环等关键生态系统服务。现行监管框架未能充分覆盖此类风险，尤其是慢性和多营养级效应。最后，研究人员提出了基于生态学认知的具体施用建议，包括优化施药时机、菌株筛选，以及纳入真实暴露场景的监管改革。
优化昆虫病原生物用于可持续害虫管理
昆虫害虫与病原生物威胁全球粮食安全与生态系统稳定，每年造成约2200亿美元作物损失，同时破坏农业生产所需的生态互作关系。数十年来，新烟碱类、拟除虫菊酯类等合成化学农药提供了快速可靠的害虫抑制手段，但其广泛使用也带来了诸多公认问题：超过600种节肢动物物种产生了抗药性，对非靶标生物具有毒性，且环境残留会通过食物网持续扩散。在上述问题以及监管限制与社会减少化学投入压力的推动下，替代害虫防控方法的研发与应用不断加速。
在各类替代方案中，基于昆虫病原生物（EP）的生物防治制剂已成为综合害虫管理（Integrated Pest Management, IPM）的重要组成部分。与合成化学农药相比，EPs通常表现出更高的靶标特异性、更低的环境持留性以及对脊椎动物和人类健康的低风险，使其成为化学防治选项日益减少的农业生态系统中的重要工具。因此，细菌、真菌、病毒及线虫类生物农药的全球市场规模预计将从约50亿美元增长至2029–2030年的150亿美元，并在可持续作物保护中发挥越来越重要的作用。需要明确的是，EPs并非新型合成投入品，而是长期存在于陆地生态系统中的自然生物。
尽管EPs属于自然生物而非合成投入品，但其作为生物农药的应用是一项依赖情境的技术；其效应受剂量、病理系统（pathosystem）及应用环境调控，符合“剂量决定毒性”的帕拉塞尔苏斯原理（Paracelsus principle）。EPs被广泛视为“安全”的普遍认知，可能掩盖了更为复杂的现实：在特定暴露场景下，基于EP的产品会对非靶标有益昆虫产生细微、间接或亚致死效应（sublethal effects）。这一点至关重要，因为这类物种通过生物防治、传粉和分解服务支撑着农业生态系统的韧性。当然，此类风险既不等同于许多合成杀虫剂的公认危害，也不构成限制EP应用的理由，但仍需予以考量。本文的核心目的并非将EPs与合成杀虫剂进行比较，也非否定EP类产品的适用性，而是聚焦于EPs对有益昆虫的潜在生态风险——这类风险在现有文献中常被低估——以及如何缓解这些风险。
三项相互关联的因素使得对EP生物农药风险的深入评估尤为迫切。首先，现行监管框架侧重急性毒性评估，往往忽视对有益昆虫的亚致死、慢性及级联效应，尽管已有证据表明捕食者繁殖力下降、传粉者觅食与学习能力改变等现象存在。其次，EP应用场景的快速扩张与多元化，正不断提高农业生态系统中的暴露频率、强度与多样性，可能影响维持作物生产力的自然害虫抑制、传粉等关键生态互作。第三，越来越多的证据表明，EPs会以常规风险评估未能完全涵盖的方式影响多营养级网络：寄生性天敌的死亡或回避反应会削弱害虫抑制作用；花部资源的污染会降低传粉效率；腐食者的生理紊乱则会减缓养分循环。综上，这些发现提示，关键有益昆虫类群（捕食者、寄生性天敌、传粉者与分解者）可能受到依赖情境的效应影响，进而作用于生态系统功能。
此类结果并非普遍存在或不可避免，但凸显出需以生态学认知指导EP施用，而非一概假定其安全性。研究人员强调，与EP类产品相关的生态风险常被低估而非夸大。正如开篇所述，本文旨在独立审视这些风险，而非将其与化学替代品的公认危害进行权衡。承认实际效应的存在及其可测量性后，这些当前被隐藏的成本应被视为优化EP使用的途径，而非限制其推广的理由。通过将暴露路径、制剂特性、多营养级互作（multitrophic interactions）以及时空动态知识整合到风险评估与施用策略中，EPs能够在IPM框架下继续保持相对于化学杀虫剂的显著优势，同时实现持久的害虫抑制。
捕食者：处于风险中的守护者
捕食者通过主动攻击、杀死和干扰猎物减少害虫危害，有时还会产生非消耗性效应，被广泛认为是生物防治的关键类群，常纳入IPM体系。捕食者常与EPs联合使用，且有协同效应的报道，包括捕食者介导的病原体扩散。然而，广谱EPs的广泛使用增加了开放农田与可控环境中捕食者的暴露风险，但其非靶标效应仍研究不足，尤其是田间条件下的间接影响，例如内生感染（endophytic infections）改变害虫诱导的植物挥发物。
EP的使用会降低捕食者存活率，有时导致幼虫或成虫大量死亡。昆虫病原真菌（Entomopathogenic Fungi, EPF）如绿僵菌属（Metarhizium）和白僵菌属（Beauveria），以及昆虫病原线虫（Entomopathogenic Nematodes, EPNs）如斯氏线虫属（Steinernema）和异小杆线虫属（Heterorhabditis），已被证实可通过直接接触、毒素摄入或减少猎物可用性等途径杀死捕食性昆虫，包括南方小花蝽（Orius majusculus）、隐翅虫（Dalotia coriaria）及多种瓢虫，当然具体结果因病原体菌株、剂量、捕食者类群、生活史阶段和暴露途径而异。总体而言，这些研究表明，虽然EPs是有价值的害虫防治工具，但也对捕食者构成直接死亡风险。此外，在特定暴露场景下，即使是亚致死效应也会损害捕食者适合度。暴露于EPF、昆虫病原病毒（Entomopathogenic Viruses, EPVs）或EPNs后，常导致多种捕食者的存活率、繁殖力、卵活力和成虫羽化率下降，这类效应会削弱捕食者种群增长与持续性，降低其在IPM系统中对害虫抑制的贡献。
捕食者并非被动受害者，常表现出对EP感染猎物或污染生境的行为回避。瓢虫科、盲蝽科、步甲科及其他广谱捕食者遇到感染EPF（绿僵菌属、白僵菌属）或EPNs的猎物时，均有回避反应的记录。这些行为由嗅觉、味觉和视觉线索介导，可减少暴露并限制传播。然而，行为防御（回避）并非始终有效。感染本身可能损害捕食者对感染猎物的回避能力，使其相较于健康个体更易接触病原体，从而促进病原体在捕食者种群内的扩散。除回避外，EP暴露还会扰乱捕食者觅食效率。例如，红火蚁（Solenopsis invicta）暴露于金龟子绿僵菌（Metarhizium anisopliae）后，在食物源附近停留的时间减少；捕食性蝽类Orius albidipennis取食感染M. anisopliae的烟蓟马（Thrips tabaci）时，表现出更长的猎物搜寻时间、更短的取食持续时间和更低的捕食率。这类损伤很可能与病原体对感觉、神经或内分泌系统的损害有关。综上，这些致死与亚致死效应表明，EPs会对捕食者种群产生依赖情境的生态代价，并可能对生物防治服务产生潜在影响。
寄生性天敌：受损的寄主互作
EPs与寄生性天敌之间存在相互拮抗作用，且通常对寄生性天敌不利。例如，蝗虫霉（Erynia neoaphidis）感染会显著降低蚜虫寄主的田间寄生率。这种降低通过多种机制实现，包括直接致死效应。姬蜂科幼虫暴露于EPNs会导致寄生性天敌种群显著死亡；同样，不同M. anisopliae分离株可导致麦蛾柔茧蜂（Bracon hebetor）和咖啡囊蚧短角跳小蜂（Anagyrus lopezi）完全死亡。EPF还会对寄生性天敌在感染寄主体内的羽化产生负面影响。
鉴于相关风险，寄生性天敌能够感知并回避EP感染寄主或环境，减少在EPF感染蚜虫上的产卵量，并避开定植EPF的植株。种子接种EPF同样会降低寄生性天敌羽化率。鳞翅目害虫的幼虫寄生蜂可检测并回避EP感染，提示回避行为在不同系统中具有一致性。因此，EPs高度定植或感染寄主占优的环境，可能对寄生性天敌的觅食与繁殖行为形成显著限制。这种回避并非必然有害；在某些情况下，对感染寄主的选择性识别可能增强自然天敌间的互补作用，类似于种内集团系统中的模式。但具体结果很可能取决于寄主密度、EP流行率和空间重叠程度。
寄生性天敌在EP感染寄主体内的发育成功率具有强烈的时间依赖性，早期前成虫阶段尤其脆弱。当寄主在寄生后4–5天内接受EPF处理时，寄生性天敌的种群特征会受到负面影响，但在寄生后6–7天处理则无此效应。麦蛾柔茧蜂的生命表参数同样受到M. anisopliae暴露时间与释放时间相对关系的影响。寄主发育阶段进一步塑造竞争结果：在四龄寄生幼虫中病原体产量降低，但在更早龄期则无此现象。这些发现揭示了寄生性天敌与EPs在整个感染周期中存在清晰的、时间依赖性的相互竞争。尽管关于寄生性天敌发育后期免疫的研究有限，但目前尚无组织学证据表明真菌会侵入共享寄主体内的寄生性天敌组织。
除直接效应外，EP暴露还可能产生跨代代价。感染球孢白僵菌（Beauveria bassiana）的、被菜蚜茧蜂（Diaeretiella rapae）寄生的蚜虫，会导致寄生性天敌后代的寿命和雌虫羽化率下降。亚致死剂量的M. anisopliae暴露同样会延长卵寄生蜂Trichogramma brassicae的发育时间，并降低其羽化率、寿命和繁殖力。重组杆状病毒表达神经毒素基因会降低茧蜂体型，这很可能是由于与野生型病毒感染相比，寄主发育缩短所致。这些效应可能通过多种机制产生，包括EPNs快速定殖共生细菌使寄主不再适宜，或暴露于EPFs的寄生性天敌潜伏感染率升高。综上，EP暴露会对寄生性天敌种群产生持续的生态代价。
传粉者：EP使用带来的情境依赖性风险
传粉者在觅食过程中经常暴露于EPF，主要通过体表接触污染的花部表面或摄入分生孢子。尽管真菌生物农药被广泛宣传为环境友好型，但越来越多的证据表明，其对传粉者的风险可能被低估。实验室与半田间研究表明，EP暴露可导致直接感染、死亡和亚致死损伤，具体结果强烈依赖于传粉者种类、EPF菌株、剂量和暴露途径。在高施用剂量下，直接喷雾、表面接触或摄入污染食物均可导致急性死亡，尽管不同类群的敏感性存在差异。
除致死效应外，亚致死效应同样值得关注。暴露会损害飞行表现、学习记忆能力与觅食效率，并通过病原体诱导的表皮碳氢化合物变化干扰巢友识别。即使在无直接死亡的情况下，这类效应也可能降低蜂群凝聚力与资源获取能力。在社会性蜜蜂中，由于蜂群缓冲能力有限，在田间相关湿度与环境条件下可能尤为脆弱。EPNs也存在风险，有记录显示在田间施用剂量下熊蜂会出现死亡。这些效应还可能因环境胁迫因子以及病原体从管理蜂群向野生传粉者的溢出效应而被放大。综上，这些证据表明，在风险评估与施用框架中，传粉者对EPs的暴露需要更严格的审查。
腐食者：土壤食物网的隐性扰动
腐食者是促进分解与养分循环的生物，在维持土壤结构、肥力和生态系统功能中发挥着核心作用。该功能群包括蜣螂、腐食性蝇类幼虫、弹尾虫及其他土壤节肢动物，它们常通过处理的土壤、感染尸体和污染的有机物暴露于EPF和EPNs。尽管生态意义重大，腐食者却很少被纳入EP风险评估。重要的是，EP的感染力并非普遍存在；寄主范围受体型、免疫防御等性状限制，意味着非靶标效应具有情境与类群特异性。证据表明，腐食者暴露于EP类产品后可产生致死效应。蜣螂感染EPF导致死亡的事件已有报道，包括涉及新型病原体-寄主相遇的案例，凸显了引入或集约化管理系统中的风险。土壤微节肢动物（如弹尾虫）表现出物种特异性响应，从耐受到长期暴露下的死亡率升高不等，而对真菌基质的行为吸引可能进一步增加感染风险。
除个体效应外，EP暴露还会改变土壤食物网互作。间接效应可能通过营养途径产生；EPN感染后猎物质量的变化会影响捕食者的存活与行为。综上，这些发现表明，腐食者在EP暴露后可能产生情境依赖性效应，凸显了当前对土壤层面生态互作认知的空白。
跨功能群机制：级联后果
EPs对非靶标自然天敌的影响不止于死亡，还会通过扰乱多个营养级的互作产生复杂的生态代价。目前对跨功能群机制的认知主要源于生态功能的推断，而非全面的实证检验。虽然自然暴露常取决于行为选择，但生物防治施用显著增加了暴露风险。自然天敌常与寄主共享微生境和暴露路径，使EPs能够通过污染表面或摄入感染寄主，同时感染靶标害虫与非靶标有益生物。
自然天敌可回避感染寄主；然而，在感染寄主体内发育的寄生性天敌尤为脆弱，未成熟期可能在羽化前死于病原体。摄入感染猎物也可能对捕食者产生亚致死或致死效应，具体取决于EP种类和暴露途径。这些间接互作会引发级联生态效应。即使没有死亡，自然天敌也可能因EP改变的寄主质量而承受适合度代价。感染会损害寄主营养价值或生理适宜性，改变化学特征，削弱免疫反应，或加速寄主死亡，从而降低寄生性天敌表现或降低寄主接受度。
尽管部分研究提示EPs与节肢动物自然天敌可能存在兼容性，但基于田间的现实评估仍然有限。EPs还可能通过选择性影响特定物种或发育阶段重塑多营养级动态，导致群落结构变化，例如专性寄生性天敌丧失或种内集团捕食（intraguild predation）增加。如果优势寄生性天敌受到不成比例的影响，竞争力较弱的类群或重寄生蜂可能增殖，削弱害虫抑制作用。这类扰动可在食物网中传播，最终降低生物防治及其他生态系统服务。因此，对EPs的评估必须兼顾害虫防治效力与生态兼容性。整合生态互作、物种特异性敏感性和环境变异的预测模型，有助于预判非预期后果，支持可持续害虫管理。
生态兼容性：弥合认知缺口
自然天敌、传粉者和腐食者对农业和自然生态系统的健康至关重要。扰乱这些有益生物可能导致对化学农药依赖的增加。尽管EP使用常被视为可持续技术，但其生态影响受到的关注有限。现有研究往往未能全面评估对非靶标有益昆虫的亚致死、行为和生态效应。实验室测试很少模拟自然环境，且常使用不切实际的暴露剂量与方法。
值得注意的是，文献中多数研究使用的剂量超过了田间现实条件，或采用了正常田间条件下较少见的暴露方法。这反映了初始毒性筛查的标准做法：先通过高剂量确定效应是否可能发生，再推进到现实评估。但在将这类最坏情况的实验室结果外推至田间条件时需谨慎。多项研究仅在高于典型田间施用量或采用强制暴露方法（如浸渍）时才观察到效应，后者会阻碍自然回避行为。相反，部分接近实际田间使用条件的研究也证明，非靶标效应确实可能发生。为了辅助解读，补充表中每项研究均被归类为田间现实、高于田间现实或混合。这一分类并非否定高剂量发现的科学性，而是明确了最需要进行田间验证研究的领域。半田间与田间研究仍然稀缺，主要关注少数非靶标生物的即时或短期效应，忽视了间接与长期影响。若无法评估亚致死、行为和多营养级效应，则可能低估生态成本，因此这些指标对EP影响的现实评估至关重要。
在监管方面，许多框架（如经合组织、欧洲与地中海植物保护组织指南）为农药提供了详细规程，但对微生物制剂的指导有限。现行指南常遗漏多营养级互作测试、在非靶标生物体内的持留性，以及免疫与生理效应评估。此外，重点仍停留在短期危害而非长期生态网络稳定性，未能充分体现慢性和亚致死风险。弥补这些缺口需要更具生态现实性的生物测定、更广泛的分类学覆盖以及更新的规程，以全面捕捉非靶标效应。为超越仅关注风险的叙事，文中汇总了基于证据的缓解策略，可在维持EPs在IPM框架中作用的同时，减少其非预期生态效应。
结语与生态认知型EP施用的未来方向
EPs是现代环境友好型害虫管理不可或缺的组成部分，仍是最有前景的传统杀虫剂替代品之一，尤其是在旨在平衡有效害虫抑制与生态系统服务保护的IPM框架中。正如开篇所述，本文目的是审视EPs的潜在风险，而非将其与化学替代品的公认危害进行权衡。本文讨论的证据既不挑战EP生物农药的价值，也不否认其相对于合成化学防治的明显优势。相反，研究人员认为，与EP使用相关的生态风险，尤其是对有益昆虫的亚致死、间接和多营养级效应，常被低估。承认这些依赖情境的权衡，对于优化EP类害虫管理的长期可持续性与有效性至关重要。
迈向生态认知型施用的关键一步，是摒弃EP普遍安全的广泛假设。与所有害虫防治制剂一样，EPs在复杂生态网络中发挥作用，其结果取决于剂量、时机、制剂、寄主范围和生态环境。将这种认知转化为实践，需要具体的系统层面调整，而非限制EP使用。例如，在时间上将EP施用与传粉者、自然天敌的活动高峰期错开，可大幅减少非靶标生物对处理表面、感染寄主和污染花部资源的暴露，这类措施已与IPM项目中的监测决策兼容。
菌株选择与后续制剂是提升生态兼容性的另一契机。优先选用生理寄主范围更窄、在靶标寄主外持留性更低或在非靶标情境中产孢量更少的EP菌株，可在维持害虫防治表现的同时最小化非预期效应。在以腐食者养分循环为核心作用的土壤系统中，更多关注施用时机、制剂和生境情境，可能有助于避免对分解过程的干扰，而这类过程正日益被认为是EP暴露的敏感环节。
监管风险评估框架也将受益于更高的生态现实性。当前微生物农药的登记规程优先关注急性毒性和脊椎动物毒性，而行为、亚致死及对有益昆虫的间接效应很少被考虑。然而，越来越多的证据表明，觅食行为改变、繁殖输出降低以及多营养级互作受扰，即使不导致即时死亡，也会影响害虫抑制结果。将功能终点和更长周期的暴露情景纳入风险评估，将使监管决策更好地契合田间层面的IPM目标。
未来研究应优先量化田间现实暴露路径、比较菌株特异性的非靶标效应，并设计整合农业景观中常见多重胁迫因子（包括营养限制、气候胁迫及与其他防治制剂的复合暴露）的实验。超越将EPs简单归类为“安全”或“不安全”的二元框架，转向细致、依赖情境的评估体系，对于确保EPs成为未来害虫管理体系中持久、有效且真正可持续的组成部分至关重要。
