叶片表面结构塑造植食性昆虫取食偏好与捕食效率——大豆系统中叶片介导的生物防治(Leaf surface structure shapes herbivore preference and predation efficiency: leaf-mediated biocontrol in a soybean system)

《Journal of Pest Science》：Leaf surface structure shapes herbivore preference and predation efficiency: leaf-mediated biocontrol in a soybean system

　　

摘要：植物–植食性昆虫–捕食者互作决定群落结构与生态系统服务（如生物防治）。植食性昆虫常偏好叶背(lower leaf side)以躲避捕食者与环境胁迫，但由于叶位朝向（上表面vs.下表面）与叶面结构（远轴面abaxial vs.近轴面adaxial surface）相混淆，其机制尚不清楚。本研究以大豆(Glycine max)–大豆蚜(Aphis glycines)–六斑异瓢虫(Cheilomenes sexmaculata=six-spotted zigzag ladybeetle)为系统，通过人工叶片分离叶位朝向与叶面结构效应，并结合毛状体密度人为降低实验与种群增长模型，探讨（1）植食性昆虫对叶位朝向与叶面结构的偏好（取食偏好实验）；（2）其对捕食者–猎物互作的影响（捕食效率实验）；（3）叶片介导的捕食作用如何影响害虫种群动态与生物防治效果（种群增长建模实验）。结果表明：（1）蚜虫偏好主要由叶面微结构——尤其是毛状体(trichome)密度驱动而非叶位朝向，蚜虫偏好远轴面胜近轴面（65.3% vs. 23.7%），与远轴面较高毛状体密度相符（8.46 vs. 2.35/mm2）；（2）瓢虫对蚜虫的捕食率在近轴面高出84.5%，表明密集毛状体降低捕食率；（3）种群增长模型进一步显示近轴面（稀疏毛状体）增强瓢虫对蚜虫的抑制能力，凸显叶片介导捕食作用对害虫长期动态的影响。综上，本研究证明植物结构性状介导植物–植食性昆虫–捕食者互作，强调将植物结构纳入作物育种与害虫治理的重要性。

论文解读：《Leaf surface structure shapes herbivore preference and predation efficiency: leaf-mediated biocontrol in a soybean system》（Journal of Pest Science）

研究背景与立项依据

植物–植食性昆虫–捕食者三级营养互作是农业与自然生态系统群落结构与生态系统服务（如生物防治）的重要驱动力。传统观点认为小型植食性昆虫（如蚜虫）偏好叶片下表面（叶背），可规避天敌捕食或强光、降雨等环境胁迫；同时捕食性节肢动物（如瓢虫）多在叶片上表面觅食，致使下表面被视为"无天敌空间(enemy-free space)"。然而叶片下表面通常对应植物远轴面(abaxial surface)，其上毛状体(trichome，植物表皮附属物，具物理/化学防御功能)密度往往高于近轴面(adaxial surface，叶片上表面)。既往研究未能区分"叶位朝向(upper vs. lower side)"与"叶面结构(abaxial vs. adaxial surface)"两个混淆因素对植食性昆虫偏好及天敌捕食效率的独立影响，且这种偏好如何反馈作用于害虫种群动态与生物防治效果亦不清楚。在联合国提出2030年农药减量50%的背景下，解析植物微结构介导的三级营养互作机制对发展生态友好型生物防治与抗虫育种具有重要意义。为此，研究人员以大豆(Glycine max)—大豆蚜(Aphis glycines)—六斑异瓢虫(Cheilomenes sexmaculata)为模式系统开展研究。

主要关键技术方法

研究人员选用V2期大豆品种'高雄9号'(Kaohsiung No. 9)，在人工气候室(26.0–30.8℃，60% RH，12L:12D)中分别饲养大豆蚜（采自台湾北部3个样点）与采集六斑异瓢虫成虫。关键技术包括：（1）毛状体密度测定——显微计数10株大豆叶远轴面与近轴面5 mm×5 mm区域毛状体数取均值；（2）人工等同面叶片(artificial isolateral leaves)构建——将两片大豆小叶以ISTA水草胶粘合使同一植株上出现"abaxial-abaxial"（远轴面均朝外）或"adaxial-adaxial"（近轴面均朝外）组合，并设置abaxial/adaxial分别处于upper或lower位置的四种构型，实现叶位朝向与叶面结构的解耦；（3）蚜虫取食偏好实验——释放约200头蚜虫于供试植株，12 h后统计自然叶与人工叶各面向蚜虫分布比例(N=18)；（4）捕食效率实验——记录引入饥饿24 h瓢虫前后蚜虫存活数，比较对照叶、全abaxial叶、全adaxial叶处理组，并通过透明胶带剥离abaxial面毛状体构建毛状体密度梯度(N=30)检验毛状体对捕食率的影响，设无瓢虫对照组验证分布变化源于捕食；（5）种群增长建模——采用Logistic增长-捕食模型dN/dt=rN[(K?N)/K]?P，代入实测abaxial面(36.1头/天)与adaxial面(75.6头/天)瓢虫捕食率，模拟在蚜虫达K/2或K时引入5头或10头瓢虫后种群动态。统计分析使用R进行ANOVA、Beta回归GLMM及线性回归。

研究结果

植食性昆虫对叶位朝向(upper vs. lower)与叶面结构(abaxial vs. adaxial)的偏好(Herbivore preference for leaf orientation (upper vs. lower) and leaf surface structure (abaxial vs. adaxial))

自然叶实验中蚜虫偏好abaxial-lower位(72.8%)甚于adaxial-upper位(16.8%)。人工叶解耦实验显示蚜虫对abaxial面（不论upper或lower位置，合计65.3%）偏好显著高于adaxial面（合计23.7%），叶面对向造成的蚜虫数量差异(20.7%)远大于叶位上下差异(6.5%)，表明偏好由叶面结构主导而非叶位朝向。大豆叶远轴面毛状体密度为8.46根/mm²，显著高于近轴面2.35根/mm²（P<0.001）。结论：大豆蚜取食偏好主要由叶面微结构——高密度毛状体远轴面驱动，而非叶位朝向。

植食性昆虫偏好对捕食者–猎物互作（捕食效率）的影响(The effect of herbivore preference for leaf orientation and surface structure on predator–prey interactions (predation efficiency))

对照自然叶处理中瓢虫显著降低adaxial-upper位蚜虫数量（对应低毛状体密度）。人工叶abaxial与adaxial面处理联合分析显示，叶面结构（Estimate=0.567, P=0.01）而非叶位朝向(P=0.571)或其交互作用影响瓢虫捕食效率；adaxial面平均捕食率较abaxial面高84.5%。毛状体密度递减实验显示毛状体密度与捕食率呈显著负相关（Y=0.386?0.000684X, R²=0.18, P=0.017）。结论：密集毛状体阻碍瓢虫接近猎物从而降低捕食效率，叶面结构（毛状体密度）是捕食效率的决定因子。

叶片介导捕食作用对植食性昆虫种群动态的影响(Leaf-mediated predation effect on the population dynamics of herbivores)

Logistic-捕食模型中，引入5头或10头瓢虫时，adaxial面蚜虫种群受抑程度均大于abaxial面；当引入10头瓢虫且蚜虫达K/2或K时，adaxial面蚜虫分别于第60天或第100天被根除，此根除效果在abaxial面未出现。结论：近轴面（稀疏毛状体）通过提升天敌捕食效率增强对蚜虫的长期压制，存在显著的叶片介导捕食效应对害虫种群动态的影响。

讨论与结论总结

研究人员指出本研究首次通过人工等同面叶片技术分离叶位朝向与叶面结构，明确蚜虫偏好远轴面主要因该面毛状体提供无天敌空间而非避光等叶位因素；毛状体虽为经典抗虫性状，但对小型吸汁式害虫反而可能充当庇护所，密集毛状体显著降低瓢虫(捕食者)搜寻与取食效率，进而削弱生物防治。种群模型证实近轴面结构可强化天敌控害效果。这提示农药喷雾难覆盖蚜虫偏好的叶背(abaxial-lower)，改进施药方式或选育种有较低远轴面毛状体密度或近轴面特征的品种可协同提升生防效率，但需权衡毛状体对其他害虫的抗性及不同天敌（寄生蜂等）响应差异。局限含未细分毛状体类型(腺毛vs非腺毛)、单叶层未反映全株架构变异、仅用瓢虫成虫等，未来应拓展至多天敌生活史阶段与化学线索研究。

结论(Conclusions)

植食性昆虫（大豆蚜）偏好具高密度毛状体的远轴叶面以获取无天敌空间，该偏好降低天敌对害虫的捕食效率并使害虫种群增长受益。阐明植物–植食性昆虫–捕食者互作机制表明叶片表面结构性状介导三级营养互作，为未来抗虫育种（考量叶面性状）与以植物结构为基础增强天敌效用的害虫综合治理(integrated pest management, IPM)策略提供依据。