包虫蚴病作为濒危物种的威胁：意大利锡比利尼山国家公园异地保护设施内圈养亚平宁臆羚（Rupicapra pyrenaica ornata Neumann, 1899）致死性脑多头蚴病一例

《International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife》：Metacestodosis as a threat for endangered species: a fatal case of neurocoenurosis in an Apennine chamois (Rupicapra pyrenaica ornata Neumann, 1899) housed in an ex-situ conservation facility within the Monti Sibillini National Park (Italy).

　　

带科（taeniid）寄生虫复杂的生活史严格依赖于跨多个宿主的捕食者-猎物相互作用。其中，多头带绦虫（Taenia multiceps）可引起脑多头蚴病（neurocoenurosis），这是一种分布于全球、被忽视但往往致死的神经系统疾病。尽管该病在家畜中的报道较多，但其对脆弱且破碎化的野生动物种群的影响仍知之甚少，而该病同时对人类具有显著的人兽共患风险。本研究描述了意大利中部锡比利尼山国家公园（Monti Sibillini National Park）异地保护设施内一只濒危亚平宁臆羚（Rupicapra pyrenaica ornata）发生致死性脑多头蚴病的病例。研究人员通过整合活体临床评估、颅内囊肿尸后组织病理学检查以及聚合酶链式反应（PCR）分子确认的综合诊断流程建立诊断。病理学与分子检测证实脑组织内存在多头带绦虫共尾蚴（coenuri）。这些发现表明，这种被忽视的寄生虫可作为国际自然保护联盟（IUCN）红色名录所列亚平宁臆羚的直接死亡因素。鉴于传统牧业系统与野生有蹄类动物之间的空间重叠日益增加，开展野生动物监测对于监控这一威胁并预防其对濒危亚种造成显著种群统计学后果至关重要。

该论文发表于《International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife》，围绕濒危亚平宁臆羚脑多头蚴病的首次确证病例展开，核心在于揭示一种长期主要在绵羊和山羊等家畜中受到关注的寄生虫病，如何在野生濒危有蹄类动物中造成直接致死后果，并进一步提示家畜—野生动物共享环境中的寄生虫溢出传播风险。研究背景首先建立在多头带绦虫（Taenia multiceps）的生活史与流行病学特征之上。该虫以家犬及野生犬科动物为终宿主，以有蹄类动物尤其是绵羊、山羊为中间宿主，其传播与传统放牧体系高度相关：犬类通过摄食含幼虫囊肿的中枢神经系统组织而感染，反刍兽则通过摄入犬粪中排出的虫卵而患病。在牧区环境中，病羊屠宰后其中枢神经组织若遗留于环境并被犬只接触，会促进虫体持续传播。与此同时，该虫还具有人兽共患意义，因此其生态学与公共卫生学重要性远超单纯兽医寄生虫病范畴。

在这一背景下，研究人员特别聚焦于亚平宁臆羚（Rupicapra pyrenaica ornata）这一意大利中部亚平宁山脉特有的濒危亚种。该亚种分布范围有限，种群规模小且呈破碎化，历史上曾经历严重瓶颈，遗传多样性低，因此对感染性和环境性压力更为敏感。即使单个病例所代表的个体损失，对于这类保护对象而言也可能具有超出个体层面的种群学意义。论文正是在这一保护生物学问题框架下，报告了锡比利尼山国家公园异地保护设施中一只幼年亚平宁臆羚发生致死性脑多头蚴病的病例，并试图通过临床、病理和分子证据，明确该寄生虫对濒危野生反刍动物的实际威胁。

在方法方面，研究人员主要采用了四类关键技术路径。首先，对病例动物开展活体临床神经学评估，记录精神沉郁、共济失调、眼震等神经症状。其次，在病情恶化后实施脑部磁共振成像（MRI），通过T1、T2、FLAIR及3D T1序列识别颅内囊性病变及其对脑室和小脑的压迫。再次，在安乐死后进行系统性尸体剖检及组织病理学检查，对脑、脊髓及其他器官取样，采用苏木精-伊红染色及特殊染色观察病变性质。最后，自石蜡包埋脑囊肿组织中提取DNA，进行多重聚合酶链式反应（mPCR）和Sanger测序，以分子水平确认寄生虫种属。样本来源为2021年3月意大利中部锡比利尼山国家公园异地保护围栏设施内出生并饲养的一只8月龄亚平宁臆羚。

研究结果部分层次清晰，首先由临床与影像学证据提示寄生虫性脑部囊性病变。病例动物最初表现为精神状态抑制、心动过速、呼吸急促、可视黏膜苍白且无发热，神经学检查显示严重运动失调、共济失调步态及持续性双侧水平性眼震。尽管进行了支持治疗，临床状态并未改善。MRI显示病灶在T2加权像上呈高信号，在T1加权像上呈低信号，并在FLAIR序列上完全抑制，病灶位于第三和第四脑室走行区域，伴随脑室受压扩张及小脑腹背向受压。上述影像表现支持脑内囊性病变且高度提示寄生虫来源。由于神经症状持续进展且预后差，动物最终被实施安乐死。

其次，尸体剖检结果提供了明确的大体病理学依据。剖检在颅腔内发现一个直径3.5 cm的半透明囊性结构，位于小脑与左侧大脑半球之间，囊壁部分嵌入脑组织。局部脑膜增厚并混浊，囊肿邻近可见无菌性微脓肿、出血及局灶性脑坏死。囊壁及生发膜可见白色小点，对应头节（scolices）。除脑部病变外，肺脏表现为充血和水肿，肝脏见与既往寄生虫迁移相关的慢性瘢痕及局灶性纤维化，其余脏器总体无与死亡直接相关的重要病变。基于临床表现和剖检所见，研究人员初步判断为慢性多头蚴病。

再次，组织病理学结果系统揭示了病变性质及宿主反应。“Necropsy and Histopathology”这一部分的核心发现是多灶性化脓性肉芽肿性脑膜脑炎，伴显著嗜酸性粒细胞浸润。组织学下，囊肿壁呈典型三层结构：外层为层板状、无细胞、嗜酸性的角质层（cuticular layer）；内层为含核细胞构成的细胞层（cellular layer）；最外周为宿主形成的纤维性外膜（adventitial layer），由成纤维细胞和胶原构成。囊肿周围存在强烈慢性炎症反应，可见充血、高血流、组织水肿以及大量单核细胞浸润，其中以淋巴细胞为主，同时存在大量浆细胞，部分浆细胞高尔基区明显扩张且过碘酸雪夫染色（PAS）阳性。病变中还可见嗜酸性粒细胞及多核巨细胞，后者多为异物型巨细胞。囊肿附近形成肉芽肿性病灶，中央为坏死碎屑，周围绕以类上皮巨噬细胞及Langhans型和异物型巨细胞。部分区域出现Splendore-Hoeppli样嗜酸性无定形放射状物质。中枢神经系统普遍可见血管周围套层（perivascular cuffing）及胶质增生（gliosis），少数区域有海绵状变性、神经元空泡化、神经元坏死和噬神经元现象。另有部分脑区发生梗死性坏死及肉芽肿形成，中心为推测来源于寄生虫的坏死性无定形物质，研究人员将其解释为可能的流产性寄生虫病灶。细菌培养阴性进一步排除了细菌性脑炎为主要死因。

随后，分子检测对病原学归属进行了最终确认。“Molecular analysis”结果显示，从石蜡包埋脑囊肿组织中扩增获得与带属（Taenia spp.）相符的PCR产物。经Sanger测序后，该序列与GenBank中多头带绦虫序列高度一致，查询覆盖度为99%，一致性为100.00%，从而将病原明确鉴定为多头带绦虫（T. multiceps）。这一分子证据与临床、剖检和病理学结果完全吻合，最终确证脑多头蚴病为死亡原因。

讨论部分的总结重点在于疾病诊断意义、宿主反应机制以及保护生态学启示。研究人员指出，这是亚平宁臆羚脑多头蚴病的首例文献记录，也是多头带绦虫宿主谱扩展的重要证据。根据文中分析，该病例中除肝脏既往寄生虫迁移痕迹外，与死亡最相关的显著病变均位于中枢神经系统，支持脑多头蚴病的致死作用。论文进一步回顾了小反刍兽神经系统疾病的鉴别诊断，包括硫胺素缺乏、铜中毒脑病、毒物摄入、李斯特菌病、细菌性脑膜脑炎、肠毒血症、反刍动物艾立克体感染以及多种病毒病，并指出在寄生虫性病因中，除棘球蚴病和非典型囊尾蚴病外，脑多头蚴病应被优先考虑。就病理过程而言，研究人员强调该病包括急性迁移期和慢性占位期两个阶段：前者与六钩蚴迁移及囊肿形成有关，后者则以囊肿扩张造成的占位效应、局部缺血性萎缩及持续炎症为主要特征。本病例同时存在囊肿周围显著炎症、坏死和无菌性脓肿样改变，提示寄生虫抗原诱导的宿主免疫反应可能在致病中具有关键作用。组织学证据显示，细胞免疫与体液免疫均参与病变形成，且神经损伤和死亡可能与I型、II型和IV型超敏反应相关的广泛炎症过程有关。

从保护与流行病学角度看，该研究强调家畜—野生动物界面的空间重叠是寄生虫溢出传播的重要前提。对于分布受限、近交程度较高且遗传多样性较低的亚平宁臆羚而言，高寄生虫压力带来的个体死亡可能被放大为种群层面的风险。作者还讨论了该物种可能作为新的中间宿主进入林栖传播循环（sylvatic cycle）的可能性，潜在终宿主包括赤狐（Vulpes vulpes）或狼（Canis lupus），但文中也谨慎指出，当地既往野生食肉动物研究并未检出多头带绦虫；相反，在农场层面，已有研究显示相当比例的牧羊犬带虫阳性，因此家犬仍可能是更现实的传播来源。论文同时强调该病的人兽共患风险，因为多头带绦虫可在人引起脑、眼及脊髓多头蚴病，因此定期对牧羊犬实施驱虫、阻断虫体在60 d内完成生活史，是兼顾野生动物保护、畜牧业经济与公共卫生的关键防控策略。

研究结论部分可译为：本研究首次记录并描述了亚平宁臆羚（Rupicapra pyrenaica ornata）感染多头带绦虫（Taenia multiceps）的病例，扩展了该寄生虫已知宿主范围，并揭示了这一受保护亚种新的脆弱性。高压力寄生虫感染并非单纯的生物学偶发现象，而是濒危物种保护中的实质性威胁，因为即便少数个体的丧失也可能危及种群稳定。传统畜牧业与野生动物栖息地之间的空间和环境重叠构成了促进寄生虫感染溢出的关键界面。在这一背景下，农场屠宰后将羊只尸体遗留于环境中，可能促进多头带绦虫由家犬向野生反刍动物传播。系统开展野生动物尸体剖检对于从地方到全球尺度理解广宿主寄生虫的流行病学至关重要。若缺乏持续的野生动物监测，这些病原体的隐匿循环将难以被发现，并削弱在人体—动物—环境交界面开展“One Health”疾病管理的成效。