综述：石榴（*Punica granatum* L.）果肉苍白症：病因、有效机制与综合管理策略

《Scientia Horticulturae》：Aril paleness disorder in pomegranate (Punica granatum L.): Etiology, effective mechanisms, and integrated management strategies

　　

果肉苍白症（Aril Paleness Disorder, APD）是一种新兴的生理性异常，严重损害石榴果实的内部品质、市场价值及抗氧化潜力。该病症以假种皮中红色色素显著减少为特征，由遗传、生理、环境和营养因素的复杂相互作用引起。近期，APD已成为全球性的关键问题，尤其在伊朗——石榴起源和遗传多样性的主要中心。本综述整合了APD理解与管理方面的最新进展，特别关注分子和生化研究产生的见解。影响APD的关键因素包括品种特异性易感性、花青素生物合成基因表达降低、钙、钾、铁、锌等必需矿质营养元素缺乏，以及高温等环境胁迫。与早期假说相反，新证据表明氧化胁迫和花青素降解很可能是该病症的次级后果，而花青素生物合成中断才是更可能的潜在机制。关键的生化事件是精氨酸代谢失败及随后氨基酸流向苯丙烷途径的通量受阻。分子证据指向花青素（苷元形式）生物合成或其糖基化为稳定花青素（糖苷形式）过程的缺陷，突出表现为花青素合酶（OXKF）和UDP-葡萄糖类黄酮3-O-葡萄糖基转移酶（UFGT）基因的抑制。该病症的有效管理需要综合策略，包括选择耐受品种、优化叶面营养（尤其是钙与铁、锌、硅联合使用）、树冠管理以减轻热胁迫以及规律灌溉制度。本综述从不同视角审视了现有知识，强调了病症识别中的现有空白，并提出了未来研究方向。

**1. 引言**
石榴（*Punica granatum* L.）是人类自古栽培的果树之一，在伊朗的栽培历史至少7000年。石榴假种皮富含糖类、维生素、多酚和矿物质；果皮和膜富含鞣花单宁，具有多种健康促进作用；种子含有大量不饱和脂肪酸石榴酸。石榴突出的健康促进作用主要归因于其高含量的多酚化合物，尤其是花青素和水解单宁。通过这些生物活性化合物，石榴表现出强大的抗氧化、抗炎和抗菌活性，巩固了其作为具有特殊营养价值水果的地位。从商业角度，消费者偏好与特定果实品质属性密切相关，最重要的特征包括果皮和假种皮的强烈红色、适中的甜酸风味以及软至半软的种子。假种皮的红色艳丽色素作为关键视觉品质指标，源于花青素积累。花青素是一类植物次生代谢物，不仅负责各器官的红、紫、蓝色，还作为强抗氧化剂，在环境胁迫中起保护作用。除总花青素含量外，花青素的组成和类型（如飞燕草素和矢车菊素衍生物）也决定着假种皮红色的强度。这些化合物的合成受多种遗传和环境因素影响，包括营养状况、光照强度，尤其是温度。石榴长期以来被认为是抵抗环境胁迫和不利生长条件最顽强的果树之一，表现出对干旱、盐碱、寒冷、高温以及严重影响其他果树的多种病虫害的显著耐受性。在伊朗，大多数传统石榴产区位于半干旱和沙漠边缘地区，那里通常不适合商业种植其他果树；因此，石榴历史上一直是在这些地区提高农业土地生产力、支持农村生计的宝贵作物。然而，角豆蛾（石榴果蛀虫）、裂果和日灼病传统上被视为伊朗条件下石榴生产最严重的挑战；但不同石榴产区的主要生产挑战可能有所不同。石榴栽培向新非传统区域的扩张，加上气候变化带来的挑战，导致了新生理性病症的出现，威胁果实产量和品质。其中，果肉苍白症（APD）已成为石榴中普遍存在的问题，在伊朗和印度等主要生产国造成巨大经济损失。该病症不仅直接导致经济损失，还危及石榴在国际市场上的声誉，因为这些市场有严格且不灵活的品质标准。研究表明，虽然该病症的确切原因尚未完全阐明，但遗传、生理、生化、营养和环境因素的组合促成了其发生。本综述讨论了该病症涉及的关键因素，并为未来研究和应对这一关键挑战提供了路线图。

**2. APD：病因与诊断**
果肉苍白是一种生理性病症，在内部显现，直到切开果实才可检测。主要明显症状是假种皮特征性红色丧失，呈现苍白、白色或奶油色。在某些情况下，受影响的假种皮可能因从假种皮中心放射出的白色细线而呈现条纹状外观。这种颜色变化常伴随其他生理改变，包括假种皮干枯、皱缩、内部空腔形成以及柔软、不吸引人的质地。这给石榴产业带来了重大挑战，需要破坏性检测或开发非破坏性检测技术，如近红外（NIR）光谱或高光谱成像，这些技术针对该特定病症仍处于早期发展阶段。该病症已在几个重要商业品种中报道，其中‘Shisheh-Kap-Ferdows’和‘Malase-Saveh’品种易感性高，而‘Naderi-Badrood’等品种被认为更耐受。在包装前无法分离受影响的果实导致出口市场反复退货，产生了对有效管理和可靠检测方法的迫切需求。近期对石榴假种皮苍白的生化和分子方面的研究表明，该病症中花青素生物合成被阻断，这与早期认为花青素降解是原因的报道相反。需注意，除APD外，石榴假种皮中还有一种改变颜色和质地的相关病症：假种皮褐变。因此，石榴假种皮中存在两种颜色相关病症：一种是花青素形成缺乏，可称为“果肉苍白症”（APD）；另一种是由于花青素分解导致的假种皮脱色，即“果肉褐变症”（ABD）。后者是采后贮藏期间，尤其对冷贮藏反应时发生的褐变反应的结果；而APD发生在易感品种果实成熟期间，主要作为不利环境条件的响应。

**3. 生理因素**
APD的生理和生化基础集中于花青素代谢的紊乱。花青素是类黄酮的一个亚类，是石榴中最重要的天然色素，负责果皮和假种皮中广泛的颜色。除对市场销售性的强烈影响外，这些化合物保护石榴组织免受紫外线辐射，延长采后货架期，并降低对灰霉病等病症的易感性。它们还在抗氧化、抗炎和细胞保护活性中发挥关键作用。不同石榴品种中这些分子类型和比例的变化是果皮和假种皮颜色差异的主要原因。花青素含量随品种和果实发育阶段而异，有色品种在成熟期间通常增加。这些化合物也受环境条件影响，在凉爽温度下，尤其在果实成熟和成熟期间，其积累增强。大多数研究报告石榴果实中存在六种主要花青素分子，包括矢车菊素（红色）、飞燕草素（紫色）和天竺葵素的单糖苷和二糖苷形式。其中，矢车菊素和飞燕草素是石榴假种皮中的主要花青素。除总花青素含量外，特定的花青素谱强烈影响果实的自由基清除能力和总体抗氧化活性，飞燕草素比矢车菊素具有更高的自由基清除效率。因此，这些花青素亚类相对比例的变化可能促成了APD的发生。生化分析一致表明，受APD影响的果实和假种皮的总花青素含量显著低于健康样品。这种减少直接与观察到的红色强度（a*值）损失相关。生化评估显示，健康样品和APD受影响样品之间的总酚含量、抗氧化能力和抗坏血酸水平没有显著差异，而过氧化氢浓度在受影响果实中下降。这一发现强烈表明APD并非主要由一般的氧化胁迫机制驱动，与总酚含量或抗氧化能力无关，可能反映了受影响假种皮中碳通量的改变。

**4. 营养因素**
矿质营养日益被认为是影响果树作物色素生物合成和胁迫相关代谢途径的关键因素。必需大量营养元素，特别是氮（N）、钾（K）、钙（Ca）以及锌（Zn）和铁（Fe）等微量元素的失衡，可以改变花青素产量，调节氧化还原稳态，并影响果实组织的结构完整性。此类紊乱可能损害正常色泽进程的进行，并降低果实发育最后阶段花青素化合物的稳定性。因此，矿质营养可能在APD的发生中起关键作用，在次优营养或环境条件下使石榴假种皮易受脱色影响。尽管矿质营养对园艺作物颜色形成的影响已有记载，但将营养缺乏与APD中花青素途径抑制联系起来的特定调节机制仍有待完全阐明。先前研究已证明，受APD影响的石榴含有显著较低水平的关键矿物质，尤其是Ca、K、Fe、Zn和硼（B）。其他研究表明，在果实发育的关键阶段联合叶面施用Fe、Zn、K和Ca可将APD严重程度降低高达40%。

**4.1 Ca在APD中的作用**
钙是细胞壁强度、膜稳定性和减少酚类物质渗漏所必需的元素，直接影响果实品质和对生理性病症的易感性。有报道指出，由过度营养生长、不规则灌溉和热胁迫等因素引起的钙缺乏与APD直接相关，果实发育阶段叶面施用钙有利于减少该病症。增加土壤有机质和优化氮管理可改善钙吸收并降低对APD的易感性。近期营养研究发现，氯化钙施肥显著减少石榴APD。此外，由于土壤pH对此元素吸收的强烈影响，叶面施钙与土壤施肥相比效果更好。还报告了强协同效应，将钙与Fe或Zn结合使用比单独施用效果更佳。然而，叶面施用的时机至关重要。施用在早期坐果和初始发育阶段开始，在高温胁迫之前，并在整个生长季节重复多次。除细胞区室内的直接结构功能外，Ca作为关键的细胞内信号分子，调节植物生长和发育以及组织对各种胁迫的抗性。Ca作为第二信使，胞质Ca2?水平的波动激活钙依赖性蛋白激酶和相关信号级联，可调节MYB和bHLH因子的磷酸化状态和活性。另一方面，Ca通过Ca传感器和转录因子的调节，控制胁迫相关途径基因对环境及激素刺激的表达，因此在激活植物防御和适应途径中起关键作用。因此，Ca作为植物响应环境胁迫的关键元素之一，可以增强通过苯丙烷途径的代谢通量（一种主要的非酶促胁迫防御机制），最终改善色素沉着。

**4.2 K在APD中的作用**
在‘Wonderful’石榴品种中报道了硫酸钾施肥对花青素产生的积极作用。此外，有报道称，过量施用氮肥，尤其是接近收获时，会刺激营养生长，并通过减少果实中的Ca和K吸收，抑制花青素合成并加剧病症。钾在控制环境胁迫、糖类合成和向果实运输以及抗氧化系统活性中发挥关键作用。据报道，钾缺乏会降低果实着色，适当的氮钾比（1:1至1.25:1）被认为对假种皮正常色素沉着非常有效。除直接营养作用外，K间接调节信号通路，影响Ca运输，并调节参与生长素和茉莉酸生物合成的基因；这两种植物激素促进花青素生物合成基因表达并防止花青素降解。钾通过调节渗透压、促进糖运输和激活关键代谢酶来促进花青素合成和积累，这些过程共同建立了自然色素沉着所需的条件。换句话说，钾缺乏可能减少向假种皮的糖运输，从而扰乱色素生物合成途径中最后的糖基化步骤。此外，据报道，叶面施用K显著降低了‘Malase-Torshe-Saveh’石榴品种的细胞内pH。花青素糖苷的稳定性和着色强烈依赖于pH：较高的细胞内pH使色调向蓝色偏移，而较低的pH增强红色强度。因此，可以推断K是调节石榴假种皮着色的关键元素，其缺乏可能与APD的发生或红色强度降低直接相关。

**4.3 Zn在APD中的作用**
施Zn被报道为减少石榴APD的有效策略。锌缺乏，特别是在许多石榴产区常见的石灰性土壤中，会扰乱参与热激蛋白和碳水化合物合成的代谢途径，从而降低石榴果实的数量和品质。锌与锌的联合叶面施用可增加种子数、可溶性固形物（Brix）指数和果实品质。锌是重要的微量元素，在植物许多生理生化过程中起关键作用，包括酶激活、蛋白质合成、叶绿素形成、碳水化合物代谢、生长素生物合成以及气孔运动和叶片生长等关键调节过程。除在蛋白质和碳水化合物代谢中的作用外，Zn通过增强酶促ROS清除能力和通过上调酚类化合物生物合成途径增强非酶促抗氧化能力，减少活性氧（ROS）积累及相关氧化损伤。此外，Zn作为锌指蛋白（ZFP）的结构辅因子，这些转录因子调节花青素相关基因的表达。值得注意的是，某些ZFP已被证明可独立于MYB10途径促进花青素积累。先前报道指出，ZFP的激活可上调苯丙烷途径中的关键结构基因，包括二氢黄酮醇还原酶（DFR）、花青素合酶（ANS）和UFGT，从而增强苹果和梨等树种果实的色素沉着。

**4.4 Fe在APD中的作用**
铁是改善假种皮色素沉着的另一种微量元素候选物，并已被成功尝试用于减轻石榴APD。研究表明，叶面施用Fe（螯合和矿物形式）可显著增加石榴果实的花青素含量、糖分和酸度，并减少APD。类似地，越来越多的证据表明Fe信号与果实作物花青素代谢的调节之间存在关系。铁是叶绿素合成和光合作用电子传递链的必要因素。由于光合作用是碳水化合物（花青素合成前体）的主要来源，铁缺乏可间接减少色素合成。此外，Fe直接参与一些次级代谢酶的活性。铁作为苯丙烷途径中血红素依赖性酶（如肉桂酸-4-羟化酶，C4H）的辅因子，从而直接促进花青素生物合成。该元素的缺乏可通过降低酶活性和限制代谢前体的形成来降低色素沉着效率。

**4.5 其他营养素在APD中的作用**
根据现有报道，叶面施用硅（Si）作为一种缓解胁迫的有益元素，似乎可有效减少该病症。先前对石榴的研究表明，含硅肥料增强植物对各种胁迫的抵抗力，且已记载Si对石榴花青素合成的积极作用。此外，研究表明施用高岭土（硅酸铝）和其他含硅化合物，如二氧化硅，显著增加石榴果实中的花青素含量。硅可能在抵消树木和果实经历的高温影响方面发挥有益作用。另一方面，Si通过保护色素免受胁迫诱导损伤和上调其生物合成相关基因的表达，帮助植物产生和保留更多的花青素色素。然而，Si对APD的具体作用有待未来石榴研究调查。硼（B）也被建议对减少石榴APD有益。B通过促进作为花青素合成前体的光合产物的运输和积累，以及通过与花青素分子酚类结构组分的相互作用参与颜色反应，从而促进花青素积累。过量N对花青素产生的负面影响已有充分记载，不平衡的氮营养可能促成石榴APD的发生。虽然施用苯丙氨酸（苯丙烷途径的主要前体）可有效增强果实着色，但生长季后期过量N供应将苯丙氨酸引向蛋白质合成而非花青素形成，最终抑制颜色发育。除与K和Ca等其他营养素的拮抗相互作用外，过量N可能通过减少花青素产生而加剧APD。氮有效性强烈影响碳/氮平衡，氮缺乏增加可溶性糖积累并激活糖依赖性信号通路，上调花青素激活型MYB转录因子，从而增强MYB-bHLH-WD40（MBW）复合体形成。尽管石榴的直接证据仍然有限，但近期苹果研究表明，高N通过下调花青素相关结构基因（PAL、F3H、ANS、UFGT）及其转录调节因子，显著降低果实红色着色和花青素含量。

**4.6 营养素对APD的拟议调节作用**
前述证据表明，矿质营养素对石榴APD发挥直接和间接的调节作用。除在色素沉着相关途径中激活某些酶和修饰代谢物的直接作用外，营养元素可通过其对bHLH和ZFP等转录因子（TF）的影响间接影响植物色素产生。事实上，研究表明bHLH TF广泛参与各种果树作物（包括苹果属和柑橘属）对铁缺乏胁迫的响应。此外，越来越多的证据表明bHLH在木本植物对其他营养元素（如N和磷P）缺乏中也发挥积极作用。在此背景下，有建议指出，解析MBW等机制和调控网络在营养缺乏胁迫下的响应，是培育木本植物营养缺乏抗性品种的关键步骤。与其孤立地看待营养缺乏，不如将其整合到一个统一的机制模型中：Ca缺乏（损害细胞壁完整性和第二信使信号传导）与Fe和Zn缺乏（苯丙烷酶的必要辅因子）的组合可能激活胁迫信号级联。这些途径随后下调MBW复合体，抑制花青素生产的最后步骤。

**5. 环境因素与农业管理**
果实着色受环境条件，尤其是温度和光照的强烈调节，温暖白天和凉爽夜晚的组合为增强色素发育提供了最有利的条件。事实上，花青素生物合成相关基因受环境信号（特别是光和温度）的严格调控。因此，APD很可能受环境条件强烈影响，表现出明显的基因型×环境（G×E）互作。气候变化，加上石榴栽培向新的、通常更温暖更干燥的地区扩展，一直是该病症流行的主要驱动因素。先前工作结果表明，虽然生长在较温暖新气候（亚兹德Yazd）的果实表现出更好的采后品质（如更大硬度、更好冷贮藏耐受性），但与生长在传统较温和产地（萨韦Saveh和库姆Qom）的果实相比，其花青素含量和假种皮红色（a*值）显著降低。这一发现与公认原则一致：较低温度通常增强花青素积累，而高温可抑制花青素生物合成或加速其降解。全球变暖可能通过减少花青素积累来影响石榴红色强度。这些发现可用于育种计划以培育具有理想着色的耐热品种。在炎热条件下，灌溉管理、遮荫和收获时机的选择对颜色保持有效。此外，高温可诱导果实组织中的局部营养缺乏。叶片蒸腾增加是应对热胁迫的主要适应性反应之一，将水和可移动营养元素如Ca2?、K?和Zn转向叶片，从而消耗其在果实组织中的可用性。如前所述，花青素糖苷的着色强烈受细胞内pH影响。根据Shivashankar（2012），APD影响的石榴假种皮汁液具有统计上显著较低的可滴定酸度（TA）和高pH。尽管文献中APD受影响和正常石榴假种皮液泡pH的直接测量仍然有限，但来自相关果实系统的间接证据支持pH调节与色素积累之间的机制联系。可以假设，在果实酸度往往下降的较温暖地区栽培可能导致细胞pH升高，从而破坏糖基化花青素的稳定性并加剧APD。这得到先前报告的支持，即在较温暖地区石榴汁中pH增加或TA减少。这些发现指向基因型对新环境的特异性适应响应，为观察到的不同品种在变化条件和APD下的差异敏感性提供了理论基础。另一方面，虽然精确阈值因品种而异，但昼夜温差缩小和晚熟期长时间热暴露被确定为关键触发因素，水分胁迫进一步加剧生物合成紊乱。除温度外，土壤和水的盐度被报道为另一种可加重APD的环境胁迫因子。这些非生物胁迫破坏植物代谢和养分吸收，进一步损害花青素生物合成途径。根区升高的Na?不仅直接影响离子稳态和蛋白质结构，而且抑制K?吸收，因为两种离子通过高亲和力和低亲和力钾转运系统竞争进入细胞。将过量Na?隔离到液泡中（减少胞质毒性的关键机制）由液泡膜反向转运体介导，该转运体交换Na?和H?。因此，液泡pH升高，进而可影响花青素着色。先前工作进一步强调了水分管理策略的重要性，表明亏缺灌溉制度倾向于增加对生理性病症的易感性，而在非敏感物候期进行调节灌溉或临时断水在某些情况下可增强假种皮品质而不产生有害影响。使用防晒剂、高岭土、补充灌溉和各种叶面施用是减少该病症的常见策略。研究表明，使用顶棚遮阳网结合补充灌溉以及叶面施用K和Ca，将病症严重程度降低了24%，并将健康果实比例提高到95%以上。

**6. 遗传因素与分子机制**
对APD的易感性在石榴基因型间存在差异，表明其具有强遗传基础。该病症根本上与负责花青素生物合成的遗传机制有关。石榴在假种皮和果皮颜色上表现出广泛的遗传多样性，从白色到深黑色，这受强遗传控制。石榴的遗传结构高度杂合且异交，导致即使在从特定品种收获的果实内也存在显著的表型变异。这种异质性意味着同一棵树上不同果实对APD的易感性可能不同，使问题复杂化。理解胁迫条件下花青素生物合成的分子调控对于制定减轻APD的策略和提高石榴果实品质至关重要。APD的分子机制高度复杂，基于转录组和生化证据的当前共识表明，该病症源于花青素生物合成最后阶段的失败。花青素途径始于苯丙烷途径，苯丙氨酸通过PAL转化为肉桂酸，最终通过CHS形成柚皮素查尔酮。后者随后通过一系列酶促步骤由LDOX转化为花青素。关键结构基因如CHS、DFR、ANS和UFGT的转录改变可损害色素积累，导致受影响假种皮中特征性的红色丧失。在此背景下，对三个品种进行了研究：‘Malase-Saveh’（红假种皮）、‘Naderi-Badrood’（红假种皮）和‘Poost-Sefid’（天然白假种皮）。发现‘Poost-Sefid’中主要花青素生物合成基因（包括苯丙氨酸解氨酶PAL、查尔酮合酶CHS、无色花青素双加氧酶LDOX和UDP-葡萄糖类黄酮3-O-葡萄糖基转移酶UFGT）的表达显著较低。重要的是，当比较健康的红假种皮和受APD影响的样品时，最显著的差异是APD影响样品中UFGT基因表达的戏剧性降低。虽然LDOX等基因是区分红色品种与天然白色品种的关键，但UFGT抑制似乎是红色色素品种APD的主要分子驱动因子。该酶将葡萄糖分子转移到花青素，产生稳定的、水溶性的花青素糖苷，这些糖苷在液泡中积累并提供红色着色。这种UFGT表达的特异性减少，而非一般途径关闭或氧化降解增加，现在被认为是该病症的分子决定因素之一。这解释了为什么受影响组织中其他酚类化合物和抗氧化能力基本保持不变。这一发现与其他园艺作物（如葡萄、日本杏和梨）的研究一致，其中UFGT表达是果肉和果皮颜色的关键决定因素。该基因对果皮色素沉着的显著贡献在石榴果实发育后期也已得到验证。除UFGT基因外，在某些易感品种中也报道了PAL和CHS基因表达降低，表明该病症也可能在生物合成途径的早期阶段发生。最近一项更深入的研究揭示，APD由精氨酸代谢崩溃驱动，随后氮代谢和花青素生物合成途径（主要通过PAL枢纽）受阻。作者报告，花青素合酶（PgOXKF）表达在表现出严重和中等APD症状的果实中受到强烈抑制。此外，催化苯丙氨酸生物合成最后一步的分支酸脱水酶（PgADT）在表现出严重APD症状的‘Toroud’品种中显著下调。相比之下，在表现出轻微症状的‘Kashmar’品种中PgADT表达显著上调，而‘Kashmar’品种中等APD症状样品未检测到显著差异。此外，作者发现PgPAL表达在具有严重APD症状的‘Toroud’品种中显著增加，但在具有轻微和中等APD症状的‘Kashmar’品种中下降。值得注意的是，根据Khademi等人（2025），表现APD的‘Malase-Saveh’品种的PgPAL表达与健康果实相比显著降低。另一种糖基转移酶（PgUGT）在‘Toroud’品种严重APD中上调，而在‘Kashmar’品种中等APD与健康果实之间未记录到统计学显著差异。这些相互矛盾的观察表明，根据基因型和环境背景，APD可在花青素生物合成和代谢网络的不同节点被触发。多项研究结果共同表明，石榴APD源于复杂、多因素的调控网络而非单一因果因素，并指向导致相同表型结果的不同分子途径。总体而言，这些结果表明驱动石榴APD的双重机制：受损的苯丙氨酸前体供应与关键生物合成基因的转录下调。除结构基因外，花青素生物合成的调控由复杂的转录因子网络协调，最显著的是MBW复合体。这些调节基因在协调花青素生物合成中起核心作用，在不利环境条件下它们的下调被认为是APD的主要驱动因素。已有充分记载，这些转录因子对温度依赖性调控信号高度响应。实际上，高温条件已被证明可抑制R2R3-MYB激活因子的表达，同时诱导R2R3-MYB抑制因子和R3-MYB负调控因子的表达。果实中R2R3-MYB激活因子的表达被认为通过COP1–HY5信号模块与BBX转录因子协调调控。这些上游调节因子（COP1–HY5信号模块和BBX转录因子）本身对温度信号响应，在高温条件下可抑制R2R3-MYB激活因子表达，同时增强R3-MYB负调控因子转录。另一方面，温度胁迫、过度光照和水分相关生理失衡可调节花青素相关基因的转录活性，从而减少果实和其他园艺产品中的色素产生。虽然尚未在APD背景下直接研究，但这些环境胁迫很可能破坏该复杂调控网络的形成或活性，导致下游关键生物合成基因（如UFGT和OXKF）的抑制。然而，尽管MBW复合体的调控作用以及COP1与HY5的拮抗相互作用在控制花青素生物合成方面在一些模式植物和其他果树作物中已有充分记载，但它们在石榴APD中的直接参与仍是一个有说服力的假说。因此，必须承认这里提出的精确分子相互作用，特别是COP1-HY5-BBX模块在石榴APD中的参与，仍然是一个有希望的假说，需要在石榴中进行进一步实证验证（图4）。在此模型中，高温触发COP1核转位，导致HY5和MYB激活因子的泛素化和降解。同时，热胁迫诱导R3-MYB抑制因子的表达，这些抑制因子含有EAR基序，可招募共抑制因子通过组蛋白去乙酰化沉默关键花青素生物合成基因的启动子。值得注意的是，先前研究表明控制花青素生物合成的调控机制在花和果实中不同，高温对花瓣色素沉着不产生强烈抑制作用，甚至可能加速某些花部器官的颜色发育。这些观察进一步表明，石榴果实的不同组织可能对高温的敏感性不同。换句话说，果皮可能比内部组织受高温影响较小。还需注意，APD仅影响假种皮，而果实外部外观完全正常且与健康果实无法区分。这一特征使APD问题特别严重，因为仅凭果实外观无法预测内部品质损失。这种内部性使得该病症无法通过外部视觉检查检测，给品质控制和市场销售性带来重大挑战。总体而言，当前证据表明APD不仅仅是一个生化现象，而是一种转录介导的病症，其中环境信号抑制了负责花青素产生的遗传机制。基于各项研究结果（表2），可以建议热胁迫作为导致白仁病症发作的最重要的环境触发器之一。该因素可通过减少某些关键元素（包括Ca、K、Zn和Fe）的可用性来改变细胞内条件并影响调节蛋白。最终，这些变化可导致参与花青素生物合成的结构基因表达改变。此外，高温对调节和结构蛋白的直接作用在此方面也不容忽视。苯丙烷途径似乎是受该病症影响的主要靶标，该途径中几个关键基因的表达降低尤为重要。

**7. 先进管理策略**
考虑到APD的经济重要性，已尝试了多种管理策略，并取得了不同程度的成功。由于环境因素，特别是夜间高温无法改变，减轻该病症的努力应主要集中于减少太阳辐射强度和改善植物的营养状况。迄今为止探索最广泛的方法是战略性营养管理。应根据土壤和叶片测试调整营养方案。从生长中期开始减少氮肥施用，在春季和初夏通过滴灌平衡供应钾肥，并在生长季节叶面施用1.5%至2%硝酸钾或硫酸钾将非常有效。在果实生长期间收获前几周，叶面施用钙（1-2%硝酸钙）2至4次有助于为植物提供该元素。在花芽膨大期、花后果实生长期可联合叶面施用Zn和B（0.25%硫酸锌+0.15%硼酸）。近期发现表明，叶面施用硫酸铁、硫酸锌和氯化钙组合在减少易感品种‘Malase-Saveh’的APD发生率和严重程度方面高度有效。最成功的营养处理是在两个关键生长阶段：早期果实形成和早期果实成熟期，同时施用Fe₄Zn₆Ca₄和Fe₄Zn₃Ca₄（数字表示浓度千分之几）。该方法直接针对已确定的生理性（矿质缺乏）和生化（花青素缺乏）原因，为种植者提供了实用有效的解决方案。在果实最后生长阶段保持灌溉平衡并防止水分胁迫，结合适当修剪和负载管理以防止树体衰竭，是其他必要措施。长期来看，鉴定和开发具有更大花青素稳定性的耐受型石榴品种可作为根本解决方案。除叶面营养外，其他有希望的策略正在出现。采前施用钙结合水杨酸已显示可增加细胞壁完整性并激活防御相关途径，这可能间接提供对此病症的保护。此外，使用彩色遮阳网改变光质并降低果实温度非常有前景，在减少日灼和改善颜色方面已显示出效果，可用于应对APD。遮阳网的使用显著降低了‘Rabab’品种石榴果实APD的发生率，同时增加了花青素含量。作者报告称，白色遮阳网优于绿色遮阳网，将APD发生率从对照处理的30%降低到50%白色遮阳网下的10%。使用彩色网不仅降低果实温度，还可能通过改变接收光质影响包括UFGT在内的花青素合成相关基因的表达。这可被视为炎热多日照地区的非营养补充策略。喷洒和叶面施用高岭土和硅基化合物也可通过减少直接日晒和降低果实吸收的热量来减轻果实热胁迫。使用含硅肥料还可诱导植物防御系统，增强果实对各种胁迫的抵抗力。然而，解决该病症的最可持续的长期解决方案在于鉴定耐受品种，随着现代基因组工具的出现，这一目标现在正变得可行。

**8. 结论**
石榴APD是一种复杂的生理性病症，对全球石榴产业构成严重威胁。本综述检查了当前对该病症的理解，其源于遗传易感性、环境胁迫（特别是高温）、不当灌溉和营养以及花青素生物合成途径中特定分子损伤的组合。总之，石榴APD不仅仅是一个生化事件，而是一种转录介导的病症，其中环境胁迫抑制了颜色产生的遗传机制。这种失败的核心在于花青素生物合成基因和MBW复合体的靶向抑制。似乎高温和营养缺乏等环境胁迫导致MBW复合体抑制，并通过破坏该复合体的功能影响UFGT表达。因此，未来研究可集中于更详细地调查石榴中该调控网络及其对非生物胁迫的响应。虽然遮阳网和先进的叶面营养策略（特别是同时施用Ca、K、Fe、Zn和Si）为短期减少提供了有力工具，但长期解决方案必须集中于开发APD耐受型石榴品种。