综述：土壤酸化重塑微生物营养级互作及其对茶园系统植物响应与生态系统功能的启示

《Plants》：Soil Acidification Reshapes Microbial Trophic Interactions, with Implications for Plant Responses and Ecosystem Functioning in Tea Plantation Systems

　　

土壤酸化是集约化农业的普遍后果，也是影响植物表现、养分有效性和生态系统功能的主要非生物胁迫因子。长期经营的茶树（Camellia sinensis）园是慢性酸化的典型模式系统，持续低pH值对土壤微生物群落产生强烈环境过滤作用。尽管微生物对酸化的响应已被广泛研究，但现有工作主要集中在细菌和真菌，其他关键功能类群——尤其是原生生物（protists）——在很大程度上被忽视。本文综合了酸化土壤中微生物群落的现有认知，并强调营养级互作，特别是原生生物介导的调控，是将非生物胁迫与植物-土壤过程联系起来的潜在关键但尚未充分探索的维度。研究人员提出，土壤酸化不仅可能筛选微生物群落组成，还可能重塑营养级互作。基于其他土壤系统的证据，原生生物介导的营养级互作可能影响养分循环、病原菌抑制，并最终影响胁迫条件下的植物响应。将环境过滤与营养级视角相结合，为理解酸化土壤中的微生物组动态提供了概念框架。然而，直接证明原生生物介导的营养调控与茶园土壤生态系统功能及植物表现之间关系的证据仍然有限，仍需实验验证。研究人员进一步指出，这些系统为探究非生物限制与生物互作如何共同塑造植物表现提供了独特机会。填补这一空白对于提升对环境变化背景下植物-微生物组互作的预测性理解至关重要。

1. Introduction

长期经营的茶树（Camellia sinensis）园是慢性土壤酸化最典型的农业案例之一，持续的氮肥施用、高降雨量和长期管理措施导致土壤pH持续偏低。土壤酸化是集约化农业的普遍后果，对土壤肥力、养分有效性和生态系统可持续性具有重要影响。虽然茶树适应酸性环境，但过度且长期的酸化会超出适宜范围，形成胁迫梯度，限制植物表现并改变植物-土壤互作。土壤pH是微生物群落结构最强的决定因子之一，使得长期酸化系统成为理解微生物群落如何应对长期非生物胁迫的重要对象。大量研究已阐明酸化土壤中细菌与真菌的多样性、群落组成及对管理措施的响应，建立了土壤pH与微生物构建之间的密切联系，并表明酸化会改变分解、养分矿化和氮转化过程。全球荟萃分析进一步显示，土壤酸化会降低微生物生物量、根系生物量和土壤呼吸，表明其对地下生态系统功能具有广泛影响。这些研究为理解低pH环境下微生物响应及其对酸性土壤生态系统多功能性的更广泛影响奠定了坚实基础。然而，现有认知仍主要集中于细菌和真菌的分类学格局与功能变化，对持续非生物胁迫下调节微生物群落的生态机制认识有限。这些方法主要强调环境过滤，而相对忽视了生物互作在塑造群落动态和生态系统过程中的作用。微生物群落不仅受非生物限制驱动，还受到包括竞争、合作和营养过程在内的生物互作调节，这些过程可调控种群动态、养分周转和生态系统功能。酸化诱导的碱基阳离子耗竭和有毒离子（如Al³⁺和Fe³⁺）积累可能进一步重构土壤微生物互作。在这一未被充分探索的微生物生态学维度中，原生生物尤为重要，因为它们占据多重营养级角色，可通过直接和间接互作调控微生物种群、养分循环、分解以及与植物相关的过程。其分布和活动也对土壤pH敏感，pH梯度被证明能强烈塑造微真核生物群落并改变主要营养类群的相对丰度。来自其他土壤系统的研究表明，环境变化可改变原生生物群落及其对细菌和真菌类群的下行控制效应。这些发现共同表明，土壤酸化可能影响营养级互作及相关生态系统过程，尽管来自茶园土壤的直接证据仍然有限。虽然非生物胁迫被广泛认为是环境过滤驱动微生物群落构建的主要因素，但其对微生物食物网内营养级互作的影响仍基本未被探索。研究人员提出，原生生物介导的营养级互作是将土壤酸化与植物响应联系起来的关键机制途径。解决这一空白对于发展对酸化环境中植物-土壤系统更具机制性的理解至关重要。为了更好地概念化这些互作，研究人员提出了一个整合酸化土壤中环境过滤与营养调控的框架。因此，茶园土壤为研究这些过程如何在慢性酸化下共同塑造微生物组动态提供了宝贵系统。

2. Tea (Camellia sinensis) Plantations as Model Systems of Long-Term Soil Acidification**

茶树（Camellia sinensis）园通常在持续管理下维持数十年，形成了长期农业生态系统，其土壤性质在持续的人为压力下演化。在许多茶区，重复施用氮肥与高降雨量通过硝化作用和碱基阳离子淋失共同推动土壤渐进酸化。茶园土壤的pH可低至3.14至6.39（土耳其主产区）以及3.96至5.48（中国产茶省份）。长期种植常与渐进酸化相关。尽管茶树适应酸性土壤，但过度且长期的酸化会超出适宜范围，在强酸化条件下限制植物表现并改变根-微生物组互作。酸化的后果不仅限于pH下降，还包括养分有效性改变，如铝等潜在有毒元素溶解度增加，而磷等必需养分有效性降低。在酸性条件下，可溶性铝可通过铝-磷互作和磷固定进一步限制磷的有效性。土壤酸化还可能加速交换性碱基阳离子（如钙和镁）的耗竭，导致养分失衡并限制根系养分获取。这些变化会制约植物表现、改变根系功能并影响微生物活性，凸显pH是茶园土壤过程的核心调节因子。升高的Al³⁺有效性及相关养分失衡被认为是强酸化茶园土壤中的主要限制因素，因其可干扰根系发育、磷获取、养分吸收及整体植物表现。从生态学角度看，这些长期且相对稳定的酸性条件为土壤微生物创造了持续的选择环境。与土壤性质随时间波动较大的系统不同，茶园土壤经历持续的非生物过滤，有利于适应低pH的微生物类群和功能。这种选择压力可促进独特的微生物群落并改变生态系统功能。与其他酸化生态系统不同，茶园通常经历数十年的持续管理、反复氮肥施用以及相对可预测的酸化轨迹，这为研究持续环境限制如何随时间调节微生物群落、营养级互作和土壤过程提供了宝贵场景。

3. Microbial Communities in Tea (Camellia sinensis) Plantation Soils: Current Knowledge and Limitations**

茶园土壤微生物群落的研究日益增多，尤其是在长期管理形成的慢性酸化系统中。大部分工作聚焦于细菌和真菌多样性，利用高通量测序技术详细描述环境和管理梯度下的群落组成。这些研究一致认定土壤pH是微生物群落结构的主要决定因子。酸化常降低微生物多样性、重构群落组成并改变微生物功能潜力。细菌类群对pH梯度反应强烈，而真菌群落通常对酸性条件耐受性更强。近期证据表明，养分驱动的酸化可破坏土壤生物多样性-功能关系，从而改变低pH条件下的生态系统功能。多项研究还将酸化与养分循环、氮转化、微生物组介导的病原菌抑制及植物-土壤反馈等功能变化联系起来。这些发现表明，酸化不仅影响微生物群落结构，还影响茶园土壤的关键生态过程。来自农业系统的研究证实，环境驱动因子和管理措施可显著重构土壤微生物群落及相关生态系统功能，强化了环境过滤在塑造地下生态系统中的重要性。然而，茶园系统中的大多数证据仍来自针对细菌和真菌群落的研究。研究人员指出，目前尚无利用高通量测序专门表征茶园土壤中原生生物群落的研究。现有观察表明，土壤理化性质（特别是pH、养分有效性和土壤肥力参数）的变化与细菌和真菌群落组成及功能的转变密切相关，这提示环境过滤在长期种植和酸化下对茶园微生物组的构建起主要作用。尽管如此，包括原生生物在内的其他微生物类群仍相对被忽视，尽管它们在其他土壤系统中被公认具有捕食、养分周转和与植物相关过程的重要作用。来自其他土壤系统的研究显示，环境变化可改变原生生物群落及其对细菌和真菌类群的下行调控，这表明营养级互作可能在环境胁迫下对更广泛的微生物组响应作出贡献。许多在酸化土壤中观察到的生态格局，包括养分循环改变、微生物群落动态和植物响应，与原生生物已知的生态功能重叠。这些观察结果提示，理解酸化茶园土壤需要将研究从分类学描述转向基于互作的生态学框架。

4. The Overlooked Role of Trophic Interactions in Acidified Soils

土壤生态系统由连接植物、微生物和土壤动物的食物网构成，其中营养级互作发挥核心作用。类似原理也适用于微生物群落内部，捕食者与猎物形成隐蔽但对功能至关重要的食物网，调控生物量周转、养分释放和群落构建。在营养过程中，捕食尤为重要，因为它可直接改变微生物丰度、竞争平衡和资源可用性。通过选择性摄食猎物，微生物捕食者可重构细菌和真菌群落、刺激微生物周转并提高养分矿化。这些效应可延伸至更广泛的生态系统过程，包括碳和养分循环、病原菌抑制和植物表现。原生生物是一类高度多样化的真核微生物集合，在土壤中执行多种功能角色，包括初级生产、分解、共生、寄生和捕食。原生生物通过摄食细菌、真菌、其他原生生物甚至线虫来调控微生物种群并促进养分转化。实验证据表明，原生生物的下行控制在农业土壤中对细菌群落构建的影响可能强于肥料的下行效应。事实上，捕食性原生生物是全球微生物群落分化的主要驱动因子之一。这些发现表明，营养调控不仅是理论上的，而且能够产生可测量的微生物组响应。此外，原生生物的影响不限于植物微生物组。已有研究表明，根际土壤中的猎物-捕食者互作可调节植物内生细菌群落。这些视角在强酸化土壤中尤为相关，因为持续低pH会限制群落构建、缩小可行功能途径范围并改变养分有效性。在此类条件下，营养级互作可能为微生物种群和生态系统过程的调控提供额外机制。例如，通过消耗微生物生物量并通过微生物环释放矿质养分，微生物捕食者可能在分解和养分周转减缓时帮助维持氮和磷的有效性。在摄食过程中，原生生物仅同化微生物猎物所含养分的一部分，其余以植物可利用的无机形式释放，从而将微生物生物量周转与养分循环联系起来。确实，若干研究显示根际土壤中存在原生生物可提高植物氮吸收。由于真菌通常比许多细菌对酸性条件耐受性更强，向真菌优势的转变也可能增加食真菌原生生物作为真菌生物量和分解途径调控因子的生态相关性。除低pH本身外，土壤酸化常伴随铝溶解度升高、养分有效性改变及土壤化学的更广泛变化。这些因素可能通过影响其生存、活动、营养级互作和群落组成直接作用于原生生物群落，尽管其相对重要性仍不清楚。因此，酸化土壤中原生生物的响应很可能由多个相互作用的环境因子共同塑造，而不仅仅是pH单一因素。这些观察共同支持了一种更广泛的概念视角：酸化土壤的生态系统结果是环境过滤与生物互作的综合效应，强调将生态互作纳入地下过程预测性理解的重要性。低pH及相关化学限制塑造群落构建，但这些被筛选出的群落的功能可能强烈依赖于营养调控、资源流动以及留存生物之间的捕食-猎物动态。整合这些维度可为理解强非生物胁迫下酸化土壤生态系统的运行提供更完整、更具机制性的认识。由于这些营养级互作调控养分有效性、微生物群落结构和病原菌动态，它们可能为慢性酸化茶园土壤中连接微生物过程与植物表现的机制途径。

5. Trophic Interactions and Plant Responses to Soil Acidification

土壤酸化通过降低养分有效性、提高铝等有毒元素的溶解度以及改变根系功能来限制植物表现。此外，酸化可削弱微生物组介导的病原菌抑制能力，增加植物病害易感性。因此，植物对低pH条件的响应源于根际中非生物胁迫与生物压力的联合作用。营养级互作，特别是原生生物介导的互作，在塑造这些响应中起关键作用。通过选择性摄食细菌和真菌，原生生物刺激微生物周转并通过微生物环增强养分矿化，可能在低pH条件下维持养分有效性。同时，原生生物介导的调控可促进具有病原菌抑制特性的细菌，有助于恢复酸化土壤中的微生物组介导抗病性。重要的是，原生生物介导的营养级互作效应并不局限于根际，还可延伸至植物组织。土壤中的捕食-猎物互作已被证明能重塑内生细菌群落，提示营养调控可从土壤传递至植物部分，直接影响植物相关微生物组。这些互作还可能通过维持强环境过滤下的多样性和功能冗余，促进植物相关微生物群落的稳定性。植物性状（如根系分泌物和物种特性）进一步塑造微生物构建并调节根际营养级互作，表明植物与微生物组在酸胁迫下存在动态反馈。通过捕食调控细菌和真菌生物量，原生生物可能影响养分矿化和植物可利用养分的释放，从而影响酸化条件下茶树（Camellia sinensis）的养分获取。将营养级互作纳入植物-土壤框架，可为理解酸化土壤中植物养分获取、健康和胁迫响应的调控机制提供更深刻的认识。

6. Future Research Priorities in Acidified Soils

尽管近期取得进展，关于酸化土壤生态学中原生生物营养级互作的若干关键问题仍未解决。由于这些系统为研究慢性非生物胁迫下的微生物群落提供了宝贵机会，填补这些空白可显著提升对受环境限制下生态系统功能的预测性理解。虽然pH是控制营养级互作的最重要因子之一，但直接证明土壤酸化如何改变营养级互作的证据仍然有限。未来研究应探讨低pH如何影响捕食-猎物相遇率、摄食选择性以及跨微生物类群的下行控制强度。活细胞成像和受控pH梯度微宇宙等实验平台可用于在明确化学条件下量化这些过程。还需要基于性状的视角来确定哪些生理和生态特征赋予了对酸性条件的抗性或敏感性。特别是理解为何某些原生生物通过包囊形成、快速生活史、胁迫耐受性或灵活摄食策略在极低pH下存活，将有助于预测群落对长期酸化的响应。将这些性状与休眠、渗透胁迫、氧化胁迫和恢复反应相关的基因表达模式联系起来，可能提供特别有价值的机制性见解。方法学进步使这一进展日益可行。高通量测序方法，包括细菌和真菌扩增子调查以及原生生物的18S rRNA谱分析，可提供更完整的酸化响应群落视图。然而，仍存在若干方法学挑战，包括许多原生生物谱系的分类不确定性、参考数据库不完整，以及基于序列的方法难以直接推断营养级互作和生态过程。因此，将基于测序的调查与互补方法结合，对于发展对酸化土壤中原生生物介导过程的机制性理解非常重要。针对活性群落的方法，如宏转录组学，可能特别有助于识别直接参与生态系统过程的代谢活跃原生生物。稳定同位素探针和代谢物示踪可进一步帮助将营养级互作与养分流动和生物量周转联系起来。未来研究还可受益于纳入生态化学计量学视角，以更好地理解酸化驱动的养分平衡变化如何影响微生物互作和养分循环。实验检验对于建立因果关系仍然必不可少。捕食者包含-排除设计、互惠群落移植和操作性pH梯度实验可直接检验非生物过滤和营养级互作如何共同影响生态系统功能。例如，可利用尺寸分级法从土壤群落中排除原生生物，随后重新接种无菌原生生物培养物，以评估营养级互作对酸化茶园土壤中微生物群落构建、养分循环和植物响应的影响。同时，网络推断、结构方程模型和基于性状的分析可帮助厘清环境限制、物种互作和土壤过程之间的直接与间接路径。当前对茶园微生物组的理解大多来自中国、日本和印度的研究。未来应在更广泛的茶区环境中开展研究，以评估现有观察结果的普适性，并识别长期酸化下微生物群落动态的情境依赖性驱动因子。除塑造群落结构外，土壤酸化还可能影响原生生物捕食效率。原生生物在酸化食物泡内消化细菌猎物，低pH激活水解酶。因此，环境酸化可能通过改变泡内条件和猎物易感性来调节捕食效率。例如，耐酸细菌可能更能抵抗胞内消化，从而降低捕食效率并改变群落组成。然而，这一假设仍需实验验证。应用性问题也应得到更多关注。未来研究应评估石灰施用、有机改良、施肥策略或植物基因型是否能在酸化土壤中恢复营养级互作并改善生态系统功能。这些方法可能影响土壤pH、养分有效性、微生物活性和群落组成。更广泛地说，土壤肥力状况和土壤理化条件的变化可通过影响养分有效性和土壤生物活性来改变养分循环、微生物活性和微生物介导的生态系统功能。已有研究表明，包括生物炭施用和施肥制度在内的土壤改良和养分管理措施可改变原生生物群落组成和功能结构，提示管理干预可能影响酸化土壤中的营养级互作。多年生种植系统的长期可持续性依赖于能够维持土壤质量、养分有效性和生物功能的综合管理实践。这些优先方向可帮助该领域从描述性格局走向预测性微生物生态学及更可持续的土壤管理。未来研究还应明确探讨营养级互作如何在酸化条件下转化为植物水平的响应。将微生物群落动态与植物表现指标（如养分吸收、生长和抗病性）联系起来，对于发展对酸胁迫下植物-土壤系统的更综合理解至关重要。

7. Conclusions

酸化土壤为理解微生物群落如何应对持续环境胁迫提供了宝贵系统。本文的综述强调，低pH条件下的微生物调控不仅受强非生物过滤塑造，还受生物互作——特别是营养过程的调控。因此，解释这些系统中的生态系统功能需要整合环境限制、物种互作和微生物群落动态的理论框架。原生生物在这一视角下尤其值得关注，因为它们具有调控微生物种群、影响养分周转和影响植物相关微生物组的能力。它们对环境梯度的敏感性进一步表明，它们可能作为酸化土壤中微生物过程的信息性指示因子和潜在重要调节因子。从这一视角看，酸化土壤——尤其是像茶园这样的长期系统——是检验非生物过滤与营养级互作如何共同塑造生态系统过程的宝贵田间系统。未来研究应将范围从细菌和真菌扩展到被忽视的微生物类群及其互作，这可能有助于推进预测性微生物生态学并在持续土壤酸化背景下支持更可持续的土壤管理。这些见解对酸化条件下的植物-土壤互作和植物表现也具有重要意义。将微生物营养级动态纳入以植物为中心的框架，可能提高预测和管理植物对非生物胁迫响应的能力。这一整合框架凸显了原生生物介导的营养级互作作为连接土壤酸化与植物表现的潜在机制环节。