综述：生境对鱼类交配系统内种内变异的影响

《Fishes》：The Influence of Habitat on Intra-Specific Variation in Fish Mating Systems

　　

脊椎动物中鱼类的交配系统多样性独一无二，这种变异性由漫长的进化历史塑造，同时与物种内的选择压力和可塑性差异密切相关。然而，同一物种内部也存在显著的种内变异，通常与不同种群所处环境的差异有关。本文探讨了生境特征（温度、溶氧、浊度及植被）以及配偶或繁殖资源的可获得性（巢址、种群密度、性比及替代交配策略）如何影响种群内繁殖成功率的分布。现有文献表明，性选择的强度差异及交配系统结构的变异，可直接归因于繁殖生境的差异。生境影响交配系统结构的方式十分复杂，非生物因子与生物因子相互作用，共同影响繁殖行为的不同方面及繁殖成效。迄今为止，学界对鱼类交配系统变异的认知主要基于少数研究充分的物种，仍需更多探索以全面揭示生境与交配系统结构的关系。这一点至关重要，因为人类活动导致的繁殖生境变化可能改变交配系统，进而影响鱼类种群的变异性和生存力。

1. 1.
   引言
   鱼类交配系统是脊椎动物中多样性最高的类群之一，涵盖双亲抚育的一雄一雌制到体外产卵的散播式产卵及多配制。其繁殖策略同样极具差异，包含体内与体外受精、序贯或同步雌雄同体及无性生殖等不同模式。这种多样性既受进化历史塑造，也受当前环境中现代选择压力驱动。此外，交配系统存在显著的可塑性，取决于性选择与生境之间的交互作用。在此意义上，生境变异可通过改变繁殖事件中雌雄双方的最优性状来改变交配系统结构，这包括食物、巢址、庇护所等资源分布，以及成熟时间与配偶可获得性的差异。已有综述多聚焦于物种间变异，本文则重点关注因生境差异导致的鱼类交配系统种内变异。从进化视角看，种群间的此类变异可能源于选择压力差异导致的交配系统固定分化，也可能源于部分物种或种群的交配系统本身具有内在可塑性。本文将生境广义定义为包含环境的非生物与生物组分，既包括用于筑巢的底质、庇护所、温度、浊度等非生物特征，也包括竞争者及潜在配偶等生物特征。但不同于将生境简单划分为生物与非生物组分，本文从交配系统角度，将生境分为直接参与资源（含配偶本身）保卫的因子与不参与资源保卫的因子，分别展开讨论：首先探讨影响代谢率等内在因子的环境特征（温度、溶氧水平）以及影响个体感知与获取潜在配偶能力的因子（浊度、植被）；随后讨论庇护所、巢址、竞争者及配偶等资源如何作用于交配系统结构。
2. 2.
   交配系统
   交配系统的经典描述以两性各自获得的配偶数量为基础，范围从单配制（一雄一雌配对）到滥交制（雌雄随机与异性交配）。Emlen和Oring于1977年提出的框架，基于影响“多配制环境潜力”的生态与系统发育因子描述交配系统结构，该潜力决定了配偶被垄断的程度，为交配系统分类提供了通用基础。除定性分类外，同一性别内个体繁殖成功率的方差是交配系统的重要潜在特征，可作为种群内配偶分布的量化指标。通常，若繁殖成功率方差较低，几乎所有个体都能获得配偶，交配系统趋向单配制；若方差较高，大量个体无法获得配偶，少数个体拥有远多于平均水平的配偶，则形成多配制，这会为性选择提供强烈机会，导致非限制性性别出现夸张的性状。因此，评估生境对交配系统结构的影响时，核心目标是理解生境如何改变同一性别内个体的繁殖成功率方差，以此作为种群或物种间比较的合理度量。值得注意的是，近期鱼类交配系统综述多聚焦于单配制进化的原因，暗示多配制（尤其是一雄多雌制）是鱼类中预期的“基础”交配系统。单配制的发生常被归因于限制条件：由于亲代抚育需求、生境限制、领域性或配偶隔离，个体无法获得超过一个配偶。Emlen和Oring的框架虽为解释多配制进化提供了基础，但现有认知表明，单配制才是值得详细收集数据以解释其进化成因的现象。分子技术的发展进一步推动了这一认知：该技术可用于解析有性繁殖类群的交配系统，随着技术普及，学界逐渐发现鱼类的社会系统与遗传系统常存在差异，这种此前已在鸟类和哺乳动物中发现的“革命”揭示了性选择与交配系统认知的重要缺口。交配系统的最终度量需包含交配前与交配后的竞争与选择机制，通常需在遗传层面测量，这能揭示社会与遗传交配系统的差异，尤其在有亲代抚育的假定单配制物种中。尽管这是测量交配系统的“金标准”，但目前多数鱼类交配系统研究仍以行为观察和社交行为为基础，因此大多数交配系统及其与生境变量的关系均是从社会层面而非遗传层面描述的。除考虑繁殖生境估计值与成功率分布外，评估交配系统时还需兼顾性选择的不同机制。目前对鱼类交配系统的认知多来自对交配前机制的观察，如配偶或资源竞争及配偶选择，下文将重点阐述生境直接影响交配系统结构的可用数据，同时也会结合性选择机制作为理解交配系统结构的代理指标，在相应语境中呈现性选择性状变异受繁殖环境影响的相关案例。
3. 3.
   影响内在因子的生境特征
   3.1 温度与溶氧
   温度可在时空尺度及季节尺度上存在差异，也受气候变化的长期效应影响。温度对交配系统的作用始于其对能量能力的潜在改变：当温度偏离最适值时，代谢活动的变化会改变繁殖相关的能量分配。通常温度升高会提升活动水平，进而改变交配能力，例如小头欧雅鱼（Pomatoschistus minutus）雌雄繁殖率在较高温度下更高，可改变交配倾向与操作性别比。但若温度超过物种或种群的最适值，典型繁殖行为的能量能力会下降，进而改变繁殖成功率的分布：东部食蚊鱼（Gambusia holbrooki）雌性在高温下会遭遇更多强迫交配尝试，原因是高温削弱了雌性的爆发游泳能力，可能导致多父本频率上升或雌性选择降低，使繁殖成功率分布更均匀，交配系统趋向单配制。相反，小头欧雅鱼的雄性竞争在高温下更激烈，因为雄性繁殖率随温度上升导致性比偏雄，操作雄性数量的变化会改变竞争环境，进而改变性选择的机会与雄性垄断雌性的能力。可见，温度变化若对雌雄产生差异化影响，就会改变操作性别比，其对交配系统的影响程度取决于操作性别比的偏斜程度。与温度类似，溶解氧偏离最适值也会改变交配行为与繁殖产出。可初步预测，溶氧低于最适水平会降低少数个体控制繁殖资源的能力，使交配系统趋向单配制。已有记录显示，普通欧雅鱼（Pomatoschistus microps）雌性对巢内有卵雄性的偏好会随溶氧水平改变：低氧条件下，雌性的卵在雄性间的分布比对照组更均匀，可能降低了繁殖成功率的方差。从行为角度看，埃及口孵罗非鱼（Pseudocrenilabrus multicolor）在低氧条件下的攻击与求偶展示少于常氧条件，这符合低氧导致能量能力下降的预期。但同一物种在低氧下的竞争与求偶互作反而多于常氧条件，且该效应与浊度存在交互作用；东部食蚊鱼雄性在低氧适应后也比常氧条件下的交配次数更多，只是该效应在雄性直接竞争时消失。这些矛盾结果可能与鱼类此前经历的环境差异有关，暗示低氧适应会改变行为模式，而这种效应又受性比或密度导致的竞争环境影响，体现了非生物与生物因子对交配行为的交互作用。
   3.2 浊度与植被
   浊度通常会影响依赖嗅觉或视觉信号的配偶选择，因为这类感官系统对潜在配偶的评估能力会被削弱。浊度差异不仅会导致原本分离的物种杂交，也会影响种内交配互作的结果。浊度或植被覆盖度的增加可能削弱雌性对特定雄性性状的偏好，从而将交配系统从一雄多雌制（若雌性偏好一致）推向更均匀或随机的分布。对小头欧雅鱼的浊度操控实验显示，浊水环境下雄性间的繁殖成功率分布比清水环境更均匀，尽管两种处理下雌性产卵总量相同；且该种雌性会根据环境条件调整产卵量，大个体雌性在浊水中的产卵量低于预期。浊度或植被增加可能会削弱对婚羽着色等性状的选择作用，改变交配系统中的性选择机制：浊度会降低埃及口孵罗非鱼的雄性求偶行为。但在以雄性竞争为主要驱动的交配系统中，浊度反而会增加雄性成功率的方差，大个体雄性在浊水中的繁殖成功率相对更高，可能是因为它们比小个体雄性更易被识别。此外，植被差异也会改变雄性繁殖成功率的变异：三刺鱼（Gasterosteus aculeatus）雄性巢内的卵数变异在高植被区域更低。更高的生境复杂度还会通过降低相遇率改变行为：在结构更复杂的生境中，双斑欧雅鱼（Gobiusculus flavescens）雄性的求偶与攻击行为减少，雌性遇到的雄性更少，交配所需时间更长，因此高植被生境的雄性繁殖成功率方差通常低于结构简单生境。
4. 4.
   繁殖资源
   理论上，若资源在空间上聚集或在时间上异步出现，个体就有可能经济地保卫并垄断资源，从而产生多配制的环境潜力；若资源有限，竞争会更激烈，大体型或优势个体可能控制资源获取，进而导致更高的繁殖成功率方差（即部分个体拥有多个配偶，其余个体无配偶）。交配涉及社交互作，也被部分学者描述为一种社会系统，社会-性环境对交配互作的结果至关重要，因此社会系统的变异也会导致种群间交配系统结构的差异。
   4.1 庇护所与巢址
   与庇护所和巢址可获得性相关的环境异质性会对生物与环境的互作产生深远影响。从交配系统角度看，红海珊瑚礁宅泥鱼（Dascyllus marginatus）的珊瑚大小与交配系统关系是经典案例：小鱼在小型珊瑚上成对产卵（推测为单配制）或由单一雄性保卫的一雄多雌群，大型珊瑚因有更多隐蔽空间，则与多雄群及多个雌性相关（推测为一雄多雌制或滥交制），这很可能是因为大型珊瑚降低了雄性保卫雌性或交配位点免受入侵的能力。类似地，巢址可获得性是导致种群间及种群内变异的重要因素：黏鲈（Cottus cognatus）的多雌程度随巢址可获得性变化，符合Emlen和Oring的框架——巢址较少的湖泊中，雄性巢内的卵团更多，说明对稀缺巢址的资源保卫导致了更高程度的一雄多雌制（每雄对应更多雌性），而巢址充足的湖泊中交配系统更接近单配制。作为交配系统结构的间接度量，性选择的具体作用也可预测种群间的多配潜力：若某生境的巢址等资源稀缺，雄性对这些位点的竞争会加剧，多配潜力高于巢址充足的区域，后者可能以雌性选择作为主要性选择机制。这一现象存在于波罗的海不同种群的小头欧雅鱼中：巢址稀缺的芬兰Tv?rminne种群存在偏雄的性体型二态性，雄性繁殖成功率变异更高；而巢址充足的瑞典Klubban种群无性体型二态性，交配系统由雌性选择驱动。在该系统中，巢址稀缺的种群已发生生境转移：尽管实验显示雄性偏好在沙质区域筑巢，但因沙质区域巢址竞争激烈，雄性也会在岩质生境筑巢（在大鹅卵石下筑巢）。
   4.2 配偶：性比与密度
   Emlen和Oring的开创性工作强调了操作性别比（operational sex ratio, OSR；某一时间点可受精卵雌性数与成熟雄性数的比值）的重要性，但该种群指标在实际中极难测量。许多研究指出了OSR测量的难点及其与性选择的关联，实践中最常用的往往是成体性比（繁殖期种群内雌雄性比）作为OSR的有意或无意识替代指标。无论如何，这一社会-性生境维度会对繁殖成功率的分布乃至交配系统结构产生深远影响。正如Emlen和Oring所述，配偶在时间与空间上的分布是理解交配系统结构的核心：空间聚集或时间异步出现的配偶（无论是到达产卵场的时间差异还是成熟/可交配时间的变异）可被保卫，配偶垄断成为可能，进而提升多配潜力。在具有离散繁殖季的种群中，配偶可获得性会随时间变化，这可能源于亲代抚育导致的繁殖“暂停”、配子可获得性下降（尤其雌性）、或偏性扩散与死亡率导致的种群性比变化。这些变化可能细微且无交配系统效应，但部分情况下繁殖季初期与末期的差异极为极端：双斑欧雅鱼的雄性丰度在整个繁殖季剧烈变化，季初性比偏雄，季末性比偏雌；该种群的性选择机制从雄性竞争转变为雌性竞争配偶，本质上将交配系统从雄性资源保卫转变为雌性资源保卫（该物种雄性始终保卫巢与发育中的后代）。这说明“性别角色”的解释依赖于测量时机，且未必在OSR为雌雄数量相等时发生转换。类似的繁殖季转变也见于长吻革鲀（Oxymonacanthus longirostris）：繁殖期性比从均衡的单配制，转变为偏雌性比（可能因繁殖季雄性死亡率相对较高），且与一雄多雌制频率上升相关。在许多交配系统中，密度与资源可获得性相互关联：若雄性数量多于巢址或繁殖领域，对稀缺位点的竞争会更激烈。欧洲鳑鲏（Rhodeus sericeus）实验中，改变雄性密度与产卵位点（河蚌）的相对比例，会降低雄性繁殖成功率的方差，从而改变交配系统结构，这一变化由雄性繁殖策略的转变驱动：可交配雄性增多时，群体产卵的发生率上升，且实验中雌性繁殖成功率的方差未发生变化，凸显了测量两性繁殖成功率方差对准确刻画种群交配系统的重要性。
   4.3 替代交配策略与战术
   交配系统的变异（尤其从遗传层面看）很大程度上受雄性采用替代交配策略的影响。以大西洋鲑（Salmo salar）为例，成熟雄性分为两类：一类是大个体，洄游至海洋生长后返回河流产卵；另一类是年轻得多的极小个体（体型约为前者的十分之一），未在海洋经历显著生长阶段。后一类“偷袭者”雄性的表型发生率存在地理差异，受生长速率影响：达到特定年龄阈值体型的雄性可提前成熟，且该成熟阈值具有遗传基础。观察到的纬度与海拔梯度提示，生境可能是种群间替代策略发生率差异的潜在驱动因子，且大西洋鲑雄性的成熟阈值在同一种群内也存在变异，因此交配系统结构可能在单一河流的空间尺度上就存在差异。除替代策略发生率本身的变异会改变种群间与种群内的交配系统结构外，偷袭者雄性的存在还会影响性选择对大体型雄性的作用强度：大西洋鲑与马苏大麻哈鱼（Oncorhynchus masou）的模式显示，当偷袭者雄性较多时，洄游型雄体体型上的性选择强度会降低，因为竞争主要发生在不同生活史策略内部而非跨策略之间，从而降低了洄游型雄性间竞争时大体型的优势，改变种群内的繁殖成功率分布，使雄性间的方差缩小，可能标志着交配系统结构的潜在转变。